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EVALUACIÓN DE LOS CAFETALES BAJO SOMBRA Y
FRAGMENTOS DE BOSQUE ADYACENTES COMO HÁBITATS
PARA CONSERVAR LA DIVERSIDAD DE LOS HELECHOS EN EL
ESTADO DE VERACRUZ, MÉXICO
TESIS QUE PRESENTA INÉS GEOVANA CARREÑO ROCABADOPARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRA EN CIENCIAS
ECOLOGÍA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES (MAESTRIA)
Xalapa, Veracruz, México 2006
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AGRADECIMIENTOS Y RECONOCIMIENTOS
Este trabajo de investigación fue realizado con una beca de la Secretaría de Relaciones
Exteriores otorgada por el Gobierno de México, durante el periodo Marzo de 2005 aAgosto de 2006.
El trabajo de campo fue apoyado por el proyecto BIOCAFE II (Semarnat-Conacyt 2002-
C01-0194) y por una beca parcial del Instituto de Ecología, A.C.
Agradezco a Klaus Mehltreter por sus consejos y apoyo como mi asesor.
A Claudia Moreno y José García Franco por sus evaluaciones y valiosas aportaciones
como parte de mi Comité tutorial y Jurado.
A Vinicio Sosa y Daniel Tejero por sus comentarios como miembros del Jurado y por su
apoyo con las constantes dudas a lo largo de mi tesis.
A Roger Guevara y César Tejeda por su ayuda en los análisis de los datos y a los
maestros que tuve durante mi formación académica en la maestría.
A José Luís González, Naum Huerta, Laura Torres, Vania Jiménez, Alejandro Abundis,
Cinthya Ureña, Leticia Monje y Marcela Bustamante por su valiosa ayuda en el trabajo
de campo. A Gerardo Hernández por las charlas sobre estadística y cafetales.A los dueños de las fincas y predios de cafetales y fragmentos de bosque estudiados, en
especial a Don Jorge Müller y Alan Müller por su apoyo durante mi trabajo de campo en
su finca.
Agradezco a Edmundo Rivera y a Rescate en tus Manos - Bolivia por el respaldo
institucional que me brindaron.
A todos mis compañeras y compañeros del posgrado de la generación 2004
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DEDICACIONES
Como siempre y desde siempre a mi familia
Don Eduardo Carreño,Doña Martha Rocabado
y a mi otra mitad en el mundo, mi hermano Cristian.
Gracias por haberme transmitido la valentía
para buscar y hacer realidad mis sueños.
A todos mis grandes y buenas amigas y amigos que durante estos dos
maravillosos años en México fueronmi familia y me enseñaron a dar y
recibir apoyo.
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INDICE
LISTA DE CUADROS ............................................................................................................... 8
LISTA DE FIGURAS ............................................................................................................... 10
RESUMEN................................................................................................................................. 12
1. INTRODUCCIÓN ........................................................................................................ 14
1.1. Cafetales bajo sombra, hábitats para la conservación de la biodiversidad ................. 14
1.2. Importancia del cultivo de café en México ................................................................. 15
1.3. El efecto borde y su influencia en las variables ambientales y biológicas.................. 16
1.4. Estudios de diversidad de helechos............................................................................. 18
1.5. La medición de la diversidad ...................................................................................... 202. OBJETIVOS.................................................................................................................. 25
3. MÉTODOS .................................................................................................................... 27
3.1. Descripción general de la región de estudio ............................................................... 27
3.2. Selección de los sitios y diseño del muestreo ............................................................. 28
3.3. Muestreo de helechos.................................................................................................. 31
3.4. Muestreo de variables ambientales ............................................................................. 31
3.5. Análisis de los datos.................................................................................................... 323.5.1. Composición de especies por hábitat y sitios................................................................. 32
3.5.2. Estimaciones de riqueza y análisis del esfuerzo de muestreo ........................................ 32
3.5.3. Determinación del tipo de Distribución de Abundancias Relativas (DAR)................... 34
3.5.4. Comparaciones entre hábitats y sitios (Índices de riqueza, diversidad y equidad.
ANOSIM y SIMPER) .................................................................................................... 35
3.5.5. Evaluación de los taxa superiores o de alto rango como sustitutos de la riqueza
de especies...................................................................................................................... 37 3.5.6. Caracterización ambiental de los hábitats ...................................................................... 37
3.5.7. Relación entre las variables ambientales y las variables biológicas............................... 38
3.5.8. Análisis de la demografía de los helechos ..................................................................... 38
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4. RESULTADOS.............................................................................................................. 40
4.1. Composición de especies por hábitat y sitios.............................................................. 40
4.2. Estimación de riqueza y porcentaje de muestreo alcanzado ....................................... 44
4.3. Evaluación de la riqueza en función al esfuerzo de muestreo .................................... 50
4.4. Ajuste de la distribución de abundancias relativas (DAR) a cuatro modelos ............. 53
4.5. Análisis de diversidad alfa y estructura de los ensambles .......................................... 56
4.6. Análisis de la diversidad a nivel de hábitats y sitios................................................... 60
4.6.1. Análisis de similitud y complementariedad (diversidad beta) ....................................... 63
4.6.2. Contribución de las especies a la similitud intra-hábitat y la disimilitud entre
hábitats ........................................................................................................................... 63
4.6.3. Identificación de especies cracterísticas......................................................................... 67
4.7. Evaluación de los taxa superiores como sustitutos de la riqueza de helechos ............ 68
4.8. Caracterización ambiental de los hábitats ................................................................... 68
4.9. Relación entre las variables ambientales con las variables biológicas ....................... 72
4.10. Aspectos demográficos de las especies................................................................... 74
4.10.1. Análisis a nivel de ensamble.......................................................................................... 74
4.10.2. Análisis a nivel de especie ............................................................................................. 76
5. DISCUSIÓN .................................................................................................................. 82
5.1. Medición de la diversidad ........................................................................................... 82
5.1.1. Estimación de la riqueza ................................................................................................ 82
5.1.2. Índices de diversidad y modelos de Distribución de Abundancias Relativas (DAR) .... 84
5.2. Cafetales y diversidad de helechos ............................................................................. 865.2.1. Diversidad de helechos en dos tipos de vegetación - cafetales de sombra y
fragmentos de bosque..................................................................................................... 86
5.2.2. Aporte de los fragmentos de bosque a los cafetales (efecto borde) ............................... 91
6. CONCLUSIONES......................................................................................................... 97
7. REFERENCIAS.......................................................................................................... 100
8. APÉNDICES................................................................................................................ 110
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LISTA DE CUADROS
Cuadro 1. Características de los cafetales y fragmentos de bosque muestreados ................. 28
Cuadro 2. Variables ambientales para la caracterización de los hábitats estudiados…......... 32
Cuadro 3. Composición y abundancia de 54 especies de helechos de los sitiosestudiados.............................................................................................................. 42
Cuadro 4. Riqueza y abundancia observada, riqueza estimada con Jackknife 2 yClench, y porcentaje de muestreo alcanzado de los 12 ensambles de
helechos registrados en fragmento de bosque y café. ........................................... 45
Cuadro 5. Riqueza y abundancia observada de helechos, riqueza estimada conJackknife 2 y Clench, y porcentaje de muestreo por sitio..................................... 46
Cuadro 6. Comparación de dos esfuerzos de muestreo (500 m2 y 1500 m2) en elsitio Huatusco, para la riqueza observada, estimada y porcentajes de
muestreo…. ........................................................................................................... 50
Cuadro 7. Tipos de distribución de abundancias relativas de los ensambles dehelechos determinadas por la prueba de Chi2 ....................................................... 53
Cuadro 8. Análisis de SHE: Riqueza (S), Shannon (H) y Equidad (E) paradeterminar el tipo de abundancias relativas de los ensambles de helechos .......... 54
Cuadro 9. Parámetros de los modelos lineales de regresión, para el ajuste de lasdistribuciones de abundancias relativas de Series Geométricas y Bastón
Partido ............................................................................................................. 55
Cuadro 10. Resumen comparativo de los tipos de distribución de abundanciasrelativas (DAR) de helechos según los tres métodos empleados.......................... 56
Cuadro 11. Valores por hábitat y sitio estudiado de los índices de riqueza, diversidad,equidad y dominancia de los 12 ensambles de helechos....................................... 57
Cuadro 12. Parámetros de los modelos lineales de las comparaciones de diversidad yequidad de los ensambles de helechos entre los fragmentos de bosque,
café cerca y café lejos……. .................................................................................. 61
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Cuadro 13. Índices de riqueza, diversidad, equidad y dominancia de los ensambles dehelechos de los cuatro sitios estudiados ................................................................ 62
Cuadro 14. Resultados del análisis de similitud (ANOSIM) utilizando datos de presencia y abundancia de las especies de helechos ............................................. 63
Cuadro 15. Resumen del análisis SIMPER que detalla las especies que contribuyeronen más del 70 % a la similitud promedio de los ensambles intra-hábitat ............. 64
Cuadro 16. Detalle de las cinco especies que más contribuyeron a la disimilitud promedio entre hábitats ......................................................................................... 65
Cuadro 17. Coeficientes de correlación de Pearson entre los 11 parámetrosambientales en fragmentos de bosque y cafetales de Veracruz ............................ 69
Cuadro 18. Coeficientes de correlación de Spearman entre las variables ambientalesy variables biológicas en fragmentos de bosque y cafetales ................................. 73
Cuadro 19. Resultados del análisis de BIO-ENV presentando los grupos de parámetros ambientales que están mejor correlacionados a la estructura
de los ensambles de helechos................................................................................ 74
Cuadro 20. Composición y abundancia de las especies que comparten F-bosque, C-cerca y C-lejos con un mínimo de 5 individuos por hábitat.................................. 76
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LISTA DE FIGURAS
Figura 1. a) Mapa de ubicación de los sitios de estudio, b) Esquema del diseño demuestreo, c) Detalle de la unidad muestreal (transecto y parcela)........................ 30
Figura 2. Número de especies exclusivas y compartidas entre fragmento de bosque,café cerca y café lejos…….. ................................................................................. 40
Figura 3. Número de especies exclusivas y compartidas de fragmento de bosque,café cerca y café lejos en cada sitio de estudio ..................................................... 41
Figura 4. Curvas de acumulación de especies observadas, estimadas y raras dehelechos de los cuatro fragmentos de bosque ....................................................... 47
Figura 5. Curva de acumulación de especies observadas, estimadas y raras dehelechos de los cuatro sitios de café cerca............................................................ 48
Figura 6. Curva de acumulación de especies observadas, estimadas y raras dehelechos de los cuatro sitios de café lejos............................................................. 49
Figura 7. Sesgo e inexactitud de la estimación de la riqueza de helechos conJackknife 2 y Clench…….. ................................................................................... 51
Figura 8. Curva de acumulación de especies observadas, estimadas y raras por tipo
de hábitat en Huatusco .......................................................................................... 52
Figura 9. Curvas de rango-abundancia de los ensambles de helechos registrados enfragmento de bosque, café cerca y café lejos en cuatro sitios............................... 59
Figura 10. Media (± EE) de la riqueza de helechos observada y estimada con elmodelo de Clench por tipo de hábitat ................................................................... 60
Figura 11. Media ± error estándar del número de individuos de helechos por hábitat ......... 61
Figura 12. Media ± error estándar del índice de riqueza Margalef por hábitat ...................... 62Figura 13. Dendrogramas de similitud con datos de abundancia de las especies de
helechos ............................................................................................................. 66
Figura 14. Correlaciones entre número de especies y géneros/familias de helechosregistrados en fragmentos de bosque y cafetales adyacentes................................ 68
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Figura 15. Caracterización ambiental de los fragmentos de bosque, café cerca y cafélejos expresando las medias de las variables ambientales por cada hábitat
estudiado ............................................................................................................. 70
Figura 16. Análisis de Componentes Principales con las variables ambientales
registradas en los F-bosque, C-cerca y C-lejos ..................................................... 71
Figura 17. Ordenación de las parcelas a lo largo de los ejes principales del Análisisde Componentes Principales basado en la cobertura de raíces, vegetación
superficial, vegetación media, suelo y el porcentaje de dosel............................... 72
Figura 18. Medias (± EE) del total de hojas por transecto de las 11 especiescompartidas entre fragmento de bosque, café cerca y café lejos ..........................75
Figura 19. Medias (± EE) del porcentaje de individuos fértiles/transectos de las 11
especies compartidas entre fragmento de bosque, café cerca y café lejos............75
Figura 20. Medias (± EE) del promedio de tamaño de individuos/transectos de las11 especies compartidas entre fragmento de bosque, café cerca y café
lejos ............................................................................................................. 76
Figura 21. Porcentaje de individuos fértiles de las especies compartidas que presentaron más de cinco individuos por hábitat .................................................. 77
Figura 22. Medias ± intervalos de confianza al 95% del número de hojas por
individuo para las especies de helechos compartidas entre fragmento de bosque, café cerca y café lejos que presentaron más de cinco individuos
por hábitat ............................................................................................................. 78
Figura 23. Medias ± intervalos de confianza al 95% del tamaño de para las especiesde helechos compartidas entre fragmento de bosque, café cerca y café
lejos que presentaron más de cinco individuos por hábitat................................... 78
Figura 24. Estructura demográfica por tamaño de individuos de las especiescompartidas entre fragmento de bosque, café cerca y café lejos, que
presentaron más de cinco individuos por hábitat. ............................................ 80-81
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RESUMEN
Los cafetales bajo sombra son parte de la matriz antrópica que junto a fragmentos de bosque
forman los paisajes actuales. Estos paisajes son considerados importantes recursos para mantener
la biodiversidad. En el presente estudio se evaluaron cafetales bajo sombra y fragmentos de bosque adyacente a estos cafetales, como hábitats para conservar la diversidad de helechos. En el
estudio biológico se evaluó la diversidad de los helechos relacionada a las condiciones
ambientales de cafetales bajo sombra y fragmentos de bosque. Además se analizó la influencia del
fragmento de bosque hacia el cafetal a través de los cambios ambientales y biológicos en relación
a la cercanía al fragmento de bosque, y en el estudio metodológico se evaluó la estimación de la
riqueza de helechos con dos estimadores (Jackknife 2 y el modelo de Clench) y con diferentes
esfuerzos de muestreo, además de comparar tres métodos para determinar el tipo de distribución
de abundancias relativas de los ensambles (Análisis Chi2, SHE y modelos lineales).
El estudio fue realizado en cuatro plantaciones de café bajo sombra y cuatro fragmentos de bosque
(F-bosque) adyacentes, en la región central del estado de Veracruz. En los cafetales se
muestrearon dos tipos de hábitat: a 10-20 m (C-cerca) y a 80-100 m del fragmento (C-lejos). En
cada F-bosque se seleccionó un sitio ubicado a 20 y 50 m al interior de este, denominado hábitat.
En cada hábitat se trazó un transecto de 5 x 100 m dividido en 20 parcelas (5 x 5 m). En las
parcelas se registraron las especies de helechos que se desarrollaban en la superficie del suelo, elnúmero de hojas y el tamaño de cada individuo y la presencia de soros (fertilidad). También se
registraron seis variables ambientales relacionadas al sustrato del suelo, tres como medidas
indirectas de luz y tres para describir la topografía. Los ensambles de helechos fueron ajustados a
los modelos Bastón Partido, Log-normal, Log- series y Series Geométricas con los tres métodos
señalados anteriormente.
Se observó que Jackknife 2 y Clench tuvieron alto sesgo negativo e inexactitud porque
subestimaron la riqueza de especies. Se considera que 500 m2 fue un área insuficiente para
registrar la riqueza de helechos por hábitat. Con 1500 m2 de muestreo las curvas de acumulación
de especies indicaron que los muestreos hubieran sido completos. El porcentaje de muestreo
promedio por hábitat no tuvo grandes variaciones fluctuando entre 70 y 80 %, lo que es
considerado aceptable para la riqueza de cada hábitat por sitio. El análisis con los métodos SHE y
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Chi2 mostró ajustes de abundancias relativas más acordes con los índices de equidad, diversidad y
las curvas de rango abundancia. El ajuste con los modelos lineales tuvo resultados contradictorios
e imprecisos. Todos los ensambles de F-bosque y C-cerca presentaron distribuciones equitativas
(Log-normal y Bastón partido) propias de comunidades de áreas conservadas. Dos ensambles de
C-lejos presentaron distribuciones dominantes (Log-series) propias de comunidades pequeñas de
ambientes estresados.
En total se registró 54 especies de helechos de las cuales sólo dos son introducidas. En F-bosque
estuvieron el 70% de las especies y en cafetales entre el 40 a 60 % de ellas. La diversidad de
helechos fue menor en cafetales que en los F-bosque, ya que los ensambles de cafetales presentan
alta abundancia de especies de hábitats perturbados y son menos ricos; sin embargo, conservan
similar equidad y patrones de distribución de abundancias relativas. Existió altacomplementariedad entre sitios al interior de los hábitats y entre tipos de vegetación (entre 75 y
86%) que indica alta contribución de la diversidad β a la diversidad del paisaje. Los hábitats cerca
al fragmento de bosque mostraron características particulares en las condiciones ambientales y los
ensambles de helechos, lo que indica la presencia de un borde al interior del cafetal. Este borde fue
suave ya que presentó permeabilidad al flujo biológico. Para especies como C. melanosticta y P.
quadriaurita los fragmentos de bosque actúan como una fuente manteniendo poblaciones grandes
o fértiles y los cafetales aledaños actúan como sumideros de especies.
Se concluye que existe un efecto de borde del fragmento de bosque a los cafetales que contribuye
a la diversidad de helechos que conservan estos agroecosistemas. Para la comunidad de helechos
los cafetales conservan parte de la diversidad de estos organismos, algunos de ellos propios de
hábitats conservados.
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1. Introducción
Establecer compromisos entre la producción de alimento, la conservación de la biodiversidad, el
mantenimiento de los servicios ecosistémicos y el bienestar del ser humano en el paisaje agrícola,
son algunos de los temas prioritarios en las agendas de investigación relacionadas con laconservación de la diversidad (Diversitas 2006). Congruente con esta línea, en las últimas décadas
los esfuerzos de conservación no sólo se centraron en grupos de organismos y áreas naturales
carismáticas, que por mucho tiempo fueron los dos grandes supuestos de la conservación, sino
también en organismos pequeños y paisajes heterogéneos derivados de las actividades antrópicas
(Perfecto y Snelling 1995). Estos paisajes compuestos por áreas agrícolas, sistemas agroforestales
y relictos de bosque, juegan un papel importante para la conservación de la diversidad ya que
cumplen funciones ecológicas tanto para la flora (Williams-Linera 2002, López 2004, Vargas y
Sotomayor 2004) como para la fauna (Perfecto y Snelling 1995, Gallina et al. 1996, Pineda et al.
2005).
Comprender el funcionamiento ecológico de estos paisajes heterogéneos significa entender la
dinámica que sucede entre los relictos de bosque y la matriz antrópica definida como el paisaje
dominante con intervención de las actividades humanas. Investigaciones con varios grupos de
organismos han mostrado la influencia de la matriz antrópica sobre fragmentos de bosques
adyacentes en la diversidad de especies y los procesos ecológicos (ver la compilación de Murcia1995). Aunque en menor proporción también se conoce que, dependiendo del tipo de organismo,
los fragmentos de bosque están influyendo en la matriz antrópica propiciando que ésta aumente su
valor para la conservación de diversidad (Saunders et al. 1991, Ricketts 2004, Muñiz-Castro et al.
2006). Ambos efectos, que pueden ocurrir en las áreas conservadas y en la matriz antrópica,
pueden ser evaluados mediante los cambios de las condiciones ambientales en un gradiente de
distancias al interior del hábitat de interés relacionado con cambios en la riqueza, distribución y
abundancia de la especies (Fagan et al. 2003, Urbina-Cardona et al. 2006).
1.1. Cafetales bajo sombra, hábitats para la conservación de la biod iversidad
Los cafetales bajo sombra son un buen ejemplo de sistemas agrícolas que establecen un
compromiso entre la productividad y la conservación de la biodiversidad. Estos sistemas
productivos al usar especies leñosas perennes, sean nativas o exóticas, como parte del sistema
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(Nair 1993) mantienen características biológicas y ambientales similares a la vegetación original.
López (2004) en su trabajo sobre cafetales bajo sombra de la región central de Veracruz, México,
señaló que la densidad y el área basal de especies arbóreas con un diámetro mayor a 2 cm fueron
similares entre los cafetales y los fragmentos de bosque. Los cafetales representan un suministro
de hábitats y recursos para las especies de animales y plantas nativas, mantienen la conectividad
del paisaje y disminuyen los efectos colindantes sobre los fragmentos de bosque (Vargas y
Sotomayor 2004), por lo que son considerados reservorios de biodiversidad regional, y un gran
aporte al funcionamiento, integridad y complementariedad del paisaje de bosque fragmentado
(López 2004, Pineda et al. 2005).
Muchos cafetales de diversas regiones de Latinoamérica, poseen alta diversidad vegetal ya que
desplazan solo parcialmente al bosque original y conservan parte de la diversidad del dosel(Perfecto et al. 1996). Perfecto et al. (1996) y Moguel y Toledo (1999) observaron una estructura
compleja de vegetación arbórea y arbustiva conteniendo entre 40 a 120 especies nativas y
exóticas. El estrato arbóreo es un importante refugio para los organismos dependientes del dosel,
pues además de mantener una alta diversidad de epifitas (Moguel y Toledo 1999, Hietz 2005),
también brindan las condiciones ambientales favorables para la germinación, polinización y el
establecimiento de poblaciones viables de algunas orquídeas epifitas (Solis-Montero et al. 2005).
Sin embargo, las evaluaciones que se han realizado sobre la conservación de la diversidad de
organismos relacionados con el sotobosque, son escasas. Este estrato al ser reemplazado casi en su
totalidad por las plantas de café (Moguel y Toledo 1999) pierde su riqueza y diversidad, lo que a
su vez puede influir en la diversidad de los grupos dependientes o relacionados a éste (Guevara
2005). En estudios recientes se observó que la diversidad de ranas y de hongos saprofíticos fue
menor en cafetales comparados con fragmentos de bosque (Guevara 2005, Pineda et al. 2005), sin
embargo la diversidad de escarabajos coprófagos, hormigas arrieras neotropicales, artrópodos en
general y mamíferos no fue diferente entre ambos hábitats (Gallina et al. 1996, Roberts et al.
2000, Arellano y Halffter 2003, Cruz-Lara et al. 2004, Pineda et al. 2005).
1.2. Importanc ia del cult ivo de café en México
El cultivo de café en México es uno de los rubros agrícolas más importantes. En extensión sólo es
superado por el maíz, el frijol, el trigo y el sorgo, y aún después de las crisis de 1988 y 1998 la
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superficie cultivada sigue aumentando (Bartra 2002). México es el quinto productor mundial de
café, con una superficie de cultivo de 690 mil hectáreas en 12 estados, 400 municipios y más de
3,500 comunidades. Es practicado por unos 280 mil productores, de los cuales el 92% tienen
huertos de menos de 5 ha y casi 200 mil disponen de 2 ha o menos (Bartra 2002, Bartra et al.
2002). El 40% de la superficie con cafetales está establecida en zonas de selvas altas y medianas
(zona tropical húmeda), el 23% en zonas de bosque de pino y encino, el 21% en zonas de selvas
bajas caducifolias y el 15% en zonas de bosque mesófilo de montaña. Estos datos reflejan que las
regiones cafetaleras se encuentran en zonas que originalmente albergaron alta diversidad de flora y
fauna (Bartra et al. 2002).
El estado de Veracruz es la segunda región productora más importante de café en México, se
produce en 842 comunidades de 82 municipios, identificadas en diez regiones. El 60% del café secultiva sobre los 750 m de altitud y que las regiones con mayor producción son Coatepec,
Córdoba, Huatusco, Misantla y Atzalan (Gobierno-del-Estado-de-Veracruz 2006). Actualmente
21,089 productores de la región central de Veracruz se dedican a este cultivo en un área total de
58,712 ha, que representan un 7.3 % de la superficie nacional destinada a la cafeticultura (Gordon
et al. en prensa).
Para México se han propuesto cinco principales tipos de sistemas productivos de café distinguibles
por los niveles de manejo, vegetación y complejidad estructural, los cuales son tradicional rústico,
policultivo tradicional, policultivo comercial, monocultivo bajo sombra y monocultivo bajo sol
(Nolasco 1985). Más del 90% de café cultivado pertenece a los primeros cuatro tipos de manejo
bajo algún tipo de sombra (Moguel y Toledo 1999).
1.3. El efecto borde y su influencia en las variables ambientales y bio lógicas
Ante la presencia de dos hábitats adyacentes contrastantes se tiene una zona de transición entre
ellos denominado borde, con un efecto resultante de la interacción denominado “efecto borde”(Murcia 1995). El efecto borde se refleja en cualquier cambio en la distribución de una variable y
comprende un amplio espectro de procesos y flujos ecológicos (Fagan et al. 1999). Los mismo
pueden ser abióticos, con cambios ambientales graduales con mayor distancia al borde, y bióticos
con cambios en la abundancia, la distribución de especies y las interacciones ecológicas (Murcia
1995, Laurance et al. 1997).
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Conforme el contraste entre los hábitats adyacentes se incrementa los cambios físicos aumentan
por la mayor diferencia en las condiciones ambientales entre dichos hábitats y por consecuencia
los flujos biológicos disminuyen (Laurance et al. 2001). La medida en la que incrementan los
flujos de materia o energía se ha denominado permeabilidad de bordes (López-Barrera 2004).
Basados en la permeabilidad, se conocen como bordes abruptos o impermeables aquellos que
actúan como una barrera que no es cruzada por los organismos; en oposición, los bordes suaves
(con estrato herbáceo alto), semipermeables y permeables, son aquellos que actúan como
membranas permeables a los organismos emigrantes (López-Barrera 2003). Relacionado con los
tipos de borde, Lidicker (1999) propone dos tipos de efectos denominados efecto matriz y efecto
ecotono. El primero implica falta de percepción de borde debido a que existe un cambio abrupto
de la distribución de una variable porque los hábitats adyacentes son muy diferentes. El efecto de
ecotono comprende toda la variedad de respuestas que el borde puede presentar (positivas,negativas o mutuas), lo que genera que el borde pueda definirse como un hábitat diferente con
propiedades emergentes (López-Barrera 2003).
A pesar de que los bordes han sido ampliamente estudiados, su definición y medición depende del
investigador, del organismo o variable medida y de la escala espacial del estudio, pudiendo ser
diferente y singular para cada especie (Lidicker y Peterson 1999). Mayormente los estudios
relacionados con los bordes se refieren a los efectos hacia el interior del bosque (Murcia 1995,
López-Barrera 2004), señalando que los bordes son una transición entre un hábitat natural y uno
modificado por los seres humanos (Harper et al. 2005). Sin embargo, recientemente el interés en
evaluar los efectos de borde al exterior del bosque o entre ecosistemas manejados ha ido
aumentando (Ej. Cubiña y Aide 2001, Toledo 2003, Muñiz-Castro et al., Urbina-Cardona et al.
2006).
Los bordes de los cultivos se caracterizan por tener un manejo menos intensivo que el centro de
estos, por presentar mayor heterogeneidad de micro-hábitat y disponer de recursos y refugio parala flora y fauna local (Wagner y Edwards 2001, Marshall y Moonen 2002). Algunos bordes de
diversos cultivos, pastizales y agroecosistemas de Suiza presentaron hasta un 93% del total de
especies de hierbas muestreadas en fragmentos de bosque y cultivos, donde muchas de estas
especies fueron predominantemente de bosque (von-Arx et al. 2002).
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Al interior de la selva tropical húmeda los cambios más fuertes en cuanto a estructura de
vegetación y densidad ocurren en los primeros 20 m (Williams-Linera et al. 1998) y hasta los
50 m los factores micro-ambientales (Murcia 1995). En los hábitats manejados, González-
Montagut (1996) observó en potreros un aumento de la temperatura en los primeros 7 m y de la
luz a los 14 m de distancia del bosque, y una drástica disminución de la humedad en los primeros
centímetros del borde. Además, señala que algunos parámetros biológicos, como la dispersión de
semillas de especies arbóreas puede darse sin dificultad hasta 50 m y como máximo hasta los
140 m, mientras que el establecimiento de plántulas se torna inestable después de los 14 m. En
bordes de pastizales adyacentes a fragmentos de bosque la dispersión (lluvia de semillas) y el
banco de semillas declinan, al igual que la germinación de las especies maderables más allá de los
5 m (Cubiña y Aide 2001), con excepción de pequeñas semillas anemócoras que atraviesan
distancias superiores (Holl et al. 2000, Cubiña y Aide 2001). En pastizales abandonados no se hanobservado diferencias en la diversidad y abundancia de las especies arbóreas entre las distancias
de 0-10 m y 40-50 m del borde de bosque, pero si en su composición (Muñiz-Castro et al. 2006).
En cafetales, Ricketts et al. (2001) observaron que los sitios cercanos comparten más especies de
polillas con los fragmentos de bosque, y Ricketts (2004) indicó que la deposición de polen en
flores de cafeto disminuyó después de los 100 m de distancia al bosque.
1.4. Estudios de diversidad de helechos
Los Licopodios y helechos son criptógamas vasculares (sin flor y con tejido vascular). En general
son plantas terrestres, epipétricas o epífitas (Arreguín-Sánchez et al. 2001). Su ciclo de vida
presenta alternancia de generaciones, es decir, una fase gametofítica haploide (n) que inicia con la
formación de la espora y otra generación esporofítica, diploide (2n) que inicia con la formación
del cigoto. El esporófito en su madurez presenta rizoma, raíces y hojas fértiles, con esporangios
agrupados en soros en los cuales se forman las esporas mediante la meiosis, con lo que se cierra el
ciclo de vida (Pérez-García y Jaramillo 1993).
La ecología y conservación de los helechos y Licopodios está poco estudiada. De las 13,025
especies de pteridofitas descritas en el mundo, solo el 1.5% ha sido evaluado para conocer su
estatus de conservación (Baillie et al. 2004). La misma fuente indica que de los helechos
sensu strictu (monilofitas) tres especies están extintas, 125 especies pertenecen a la categoría en
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peligro de extinción y 192 especies están clasificadas como amenazadas. México tiene una de las
floras pteridofitas más diversas del mundo, contando con 1008 especies y 16 subespecies en 124
géneros. El estado de Veracruz ocupa el tercer lugar en biodiversidad nacional con 540 especies
(Mickel y Smith 2004), de ellas las más abundantes son la terrestres con 328 especies y las epífitas
con 106 especies (Palacios-Rios 1992).
Los helechos son parte importante del estrato del sotobosque y son parte de la regeneración de los
bosques y áreas perturbadas, por lo que conocer la diversidad, distribución y dinámica de sus
poblaciones es fundamental para entender los procesos de sucesión (Hill 1996, Hill y Silander -Jr.
2001, Paciencia y Prado 2005). Son considerados buenos indicadores de los cambios ambientales
por su sensibilidad a cambios microclimatológicos del sotobosque (Monro et al. 2002), y porque
presentan una relativa uniformidad biológica en su dispersión por el viento y establecimiento de propágulos (Paciencia y Prado 2005). Además, la riqueza de las especies es un excelente predictor
de la riqueza de briofitas y de líquenes (Pharo et al. 1999). A pesar de ello, nuestro entendimiento
sobre su ecología y respuesta a la conversión y pérdidas de bosque es muy limitado (Hill 1996,
Paciencia y Prado 2005).
Estudios realizados sobre la diversidad de helechos en hábitats conservados y manejados, señalan
que la riqueza de especies características de bosque, disminuye en relación al grado de
perturbación de los hábitats (bosque, sistemas agroforestal de goma y plantaciones de goma)
(Beukema y van-Noordwijk 2004). Paciencia y Prado (2005) también reportan una disminución de
la riqueza total de especies de helechos comparando áreas conservadas y manejadas (fragmentos
de bosque y plantaciones de cacao bajo sombra y bosque secundario en regeneración temprana).
Los mismos autores señalan que el tipo de área antrópica ejerce una notable influencia en la
riqueza, ya que son hábitats hostiles para el establecimiento de la mayoría de las especies de
helechos de bosque.
Sobre la diversidad de helechos en cafetales (comerciales y rústicos), comparada con fragmento de
bosque mesófilo de montaña, Mehltreter y González (2006a) señalan que los primeros albergan
una comunidad de helechos muy diferente de especies oportunistas y tolerantes al sol, donde un
50 % de la diversidad de helechos son del bosque mesófilo de montaña. Los mismos autores
señalan que la riqueza de especies de helechos terrestres y epífitas hasta una altura de 2 m, en un
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área de 0.1 ha, fue de 10 especies en los cultivos de café comercial, 20 especies en los cultivos tipo
tradicional y 30 especies en los fragmentos de bosque.
Sobre el efecto de borde sólo se cuenta con datos al interior de fragmentos de bosque. Paciencia y
Prado (2004) indican que la riqueza disminuye con la cercanía al borde (100, 40 y 20 m de
distancia al límite del fragmento de bosque), independientemente del tamaño de fragmento de
bosque: sin embargo, la abundancia no fue influida por la distancia al borde ni el tamaño del
fragmentos.
1.5. La medición de la diversidad
La biodiversidad es un indicador del estado de conservación, integridad y estabilidad ecológica de
los ecosistemas (May 1973, Brow y Ernest 2001, Feinsinger 2003), porque influye en dichosatributos y al mismo tiempo es afectada por los cambios que en ellos suceden (Brow y Ernest
2001). También es una medida para evaluar los cambios ecológicos en un grupo determinado de
especies (Feinsinger 2003). Por esto, los métodos para medirla y evaluarla han sido uno de los
temas que han adquirido importancia en las ultimas décadas, tornándose como prioritario para la
conservación biológica (Moreno et al. 2006).
En un concepto amplio, la diversidad biológica se define como la variabilidad entre los
organismos vivientes, incluyendo entre otros, los organismos terrestres, marinos y de otros
ecosistemas acuáticos, así como los complejos ecológicos de los que forman parte; esto incluye
diversidad dentro de las especies, entre especies y de ecosistemas (UNEP 1992). En esta
investigación se define la diversidad como el número, variedad y abundancia de especies en una
unidad definida de estudio (Magurran 2004).
La medición y el monitoreo de los efectos de las actividades humanas sobre la diversidad puede
ser realizado con los tres componentes de la diversidad: α, β y γ (Halffter 1998). La diversidad α mide la riqueza de especies de un hábitat en particular considerado homogéneo; la diversidad β
mide el grado de recambio de especies entre diferentes hábitats en un paisaje; y la diversidad γ
mide la riqueza de especies en el paisaje entero como resultados de la diversidad α y β (Whittaker
1972).
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En los últimos 15 años hubo un gran avance en metodologías para evaluar y medir la diversidad,
por lo que muchos índices, modelos y estimadores de riqueza han sido desarrollados (Moreno
2001, Magurran 2004). Es muy común el uso de los índices como una herramienta de medición y
evaluación de la diversidad. Sin embargo es recomendable elegir una combinación de
metodologías para no perder información que los índices no proporcionan, como cuántas y cuáles
especies forman las comunidades (Feinsinger 2003) y cuáles son sus patrones de distribución de
abundancia relativas (Gotelli y Graves 1996). Entre las metodologías para evaluar la diversidad de
especies están las siguientes:
a) Riqueza de especies y su estimación, que es una manera sencilla y de amplio uso para
expresar la diversidad. La riqueza es entendida como el número de especies en un determinado
ensamble (Magurran 2004). El término ensamble es empleado para referirse a un grupo deespecies limitado filogenéticamente y que usan un conjunto de recursos similares dentro de
una comunidad (Fauth et al. 1996). Para ello se han desarrollado métodos de muestreo como el
número de especies en una área determinada (Colwell y Coddington 1994), extrapolación de
curvas de acumulación de especies (Soberón y Llorente 1993), ajustes de la distribución de
abundancias relativas con modelos nulos (los más usados Log series, Log normal, Bastón
partido y Series Geométricas) y los métodos no paramétricos (Moreno 2001). De estos
últimos, para estimar la riqueza de comunidades vegetales y ambientes antrópicos, se ha visto
que el estimador Jackknife 2 tiene menos sesgo y es más exacto comparado con Jackknife 1 ,
Chao 1 y Chao 2 (Brose et al. 2003, López 2004, López y Williams-Linera 2006) .
b) Índices de diversidad: Los índices de diversidad son una medida heterogénea que combinan
la riqueza y los componentes de equidad de la diversidad en un valor numérico. Entre los más
comúnmente utilizados están el índice de Shannon (H) que expresa el grado de equidad en la
abundancia de especies, y es sensible a los cambios en riqueza y abundancia, y el índice de
Simpson (D) que enfatiza la dominancia como opuesto a la riqueza (Magurran 2004), por susensibilidad a las especies más abundantes. El estadístico Q propuesto por Kempton y Taylor
(1978) es un índice muy recomendado por Magurran (2004) por su baja parcialidad con
porcentajes de muestreo por encima de 50 %. Otra característica importante de este índice,
comparado con los índices de H y D, es que refleja la diversidad con base en las especies de
abundancia intermedia ya que toma en cuenta la abundancia y riqueza de especies del primer y
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tercer cuartil (Magurran 2004). Mediante los índices de diversidad se puede hacer una análisis
de los efectos del disturbio sobre la diversidad de especies (Tokeshi 1993).
c) Curvas de rango-abundancia: Feinsinger (2003) recomendó este tipo de análisis
ampliamente ya que ofrece la información resumida más relevante para ecología básica y
conservación, como la riqueza (expresada por el largo de la curva en el eje x), la similitud
entre ensambles (por la igualdad de las curvas), el grado de dominancia (por la pendiente entre
las especies) y la composición y recambio de especies en la estructura del ensamble. Las
especies dominantes son aquellas que ocupan el inicio de la curva, las de abundancia
intermedia se encuentran a la mitad de ésta y las raras al final. Esto sucede independientemente
del tamaño del ensamble (Magurran 2004).
d) Modelos nulos para la distribución de abundancias relativas (DAR): Es un modelo
generador de patrones que está basado en la aleatorización de datos ecológicos o muestras
aleatorias de una distribución conocida o imaginada (Gotelli 2001). Los modelos nulos
generan predicciones de la distribución de abundancias relativas, relaciones especie-área y
sobre la diversidad de especies (Caswell 1976). La DAR permite analizar la diversidad en
relación a las fluctuaciones de los recursos y al uso relativo que hacen de ellos las especies
(MacArthur 1960, Sugihara 1980). Tomando en cuenta estos componentes, los modelos de
abundancias relativas pueden ser utilizados como un indicador de hábitats perturbados ya que
reflejan el equilibrio de las comunidades (Hill y Hamer 1998). Sin embargo, para determinar el
tipo de DAR en un ensamble hay que muestrear la comunidad adecuadamente (mínimo 50 % a
80 % de su riqueza estimada) (Preston 1962, Hughes 1986), considerar que una área sin
disturbio no necesariamente está en equilibrio (Blau 1980) y que áreas perturbadas pueden
estar en equilibrio si la perturbación es mantenida (Hill y Hamer 1998). Sousa (1984) señaló
que la diversidad puede ser más alta en ensambles fuertemente perturbados y no equilibrados
que en ensambles no perturbados, de ahí la importancia de analizar la distribución deabundancia relativas con modelos nulos apropiados.
Entre los modelos de abundancia relativas más ampliamente utilizados están: Log-normal,
Log-series, Series Geométricas y Bastón partido (Gotelli y Graves 1996, Magurran 2004). La
distribución Log-normal descrita por Preston (1962) predice que dentro de una comunidad las
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especies de abundancia intermedia son las más comunes, mientras que pocas especies son muy
abundantes y muchas son raras. Este tipo de distribución es propia de comunidades
relativamente grandes (más de 25 especies) (May 1981) no perturbadas o en equilibrio
(Hughes 1986). Refleja una respuesta diferencial en sus tasas de crecimiento expresada en la
abundancia relativa, con influencia indistinta de diferentes variables (Hughes 1986, Hill y
Hamer 1998). Es un patrón muy extendido en muchos grupos de organismos (Whittaker 1972)
y en la mayoría de las comunidades vegetales (Preston 1962). Muestras pequeñas con
distribución Log-normal pueden ser indistinguibles de Log-series (Gotelli y Graves 1996) y de
Bastón Partido (Wilson 1993). Hill y Hamer (1998) sugirieron que la desviación de una
distribución de abundancias relativas de una comunidad de Log-normal puede proveer una
medida instantánea del disturbio del hábitat.
La distribución Log-series fue propuesta por Fisher (1943) y está caracterizada mayormente
por una alta proporción de especies raras (Hughes 1986, Gotelli y Graves 1996). Esta
distribución es adecuada para describir pequeñas comunidades pioneras y estresadas
(Whittaker 1972) de ambientes perturbados (Hughes 1986, Hill y Hamer 1998). En un gráfico
de rango-abundancia de escala logarítmica la Log-series se aproxima a una línea recta (Taylor
et al. 1976). Ecológicamente esta distribución está muy próxima a las Series Geométricas.
La distribución de Bastón partido, propuesta por MacArthur (1960), corresponde
biológicamente a comunidades de especies que colonizan y reparten los recursos
simultáneamente y al azar. En este tipo de distribución las especies más comunes son más
susceptibles a ser invadidas, por las especies colonizadoras, que las especies raras por lo que se
produce una comunidad más equitativa (Gotelli y Graves 1996). Lo opuesto a esta distribución
es la Serie Geométrica, ya que refleja la más baja equidad entre las especies de una comunidad
(Tokeshi 1990, Fattorini 2005). Este modelo es también conocido como la hipótesis del nicho
ocupado y representa distribuciones de comunidades pobres, donde los recursos críticos para lasupervivencia de la comunidad son utilizados de una forma fuertemente jerárquica (Ludwig y
Reynolds 1988). Esta distribución es típica de comunidades de alta dominancia que
usualmente se desarrollan en ambientes pobres de especies o que recientemente han tenido
fuertes perturbaciones y se encuentran en los estados más tempranos de sucesión (Whittaker
1972). La forma del gráfico de rango-abundancia en escala logarítmica es una línea recta,
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similar a la distribución Log-series (Magurran 2004). Series Geométricas y Log-series
corresponde a comunidades dominantes y perturbadas pero se distinguen en que la primera
puede ocurrir cuando las especies llegan a un hábitat no saturado a intervalos regulares de
tiempo y la segunda a intervalos aleatorios de tiempo (May 1973).
e) Riqueza de taxa superiores como sustitutos de la riqueza de especies: Ante la importancia
y urgencia de cuantificar y evaluar la diversidad se han buscado medidas ágiles, realistas,
menos directas y más prácticas que representen adecuadamente su valor (Matín-Piera 2000).
Una de estas medidas es la utilización de representantes o sustitutos (“surrogates”) del valor de
la diversidad (Pharo et al. 1999), que pueden ser de cuatro tipos: a) taxa por taxa, usados
cuando el grupo de interés es difícil de muestrear o identificar; b) morfoespecies y otros
sustitutos, que actúan a nivel de identificación de especies; c) sustitutos de las condicionesambientales para predecir la distribución geográfica de especies y los patrones de variación
espacial de la diversidad (Moreno et al. en prensa); d) taxa superiores o de alto rango, basado
en que el número de especies está directamente correlacionado con el número de taxa de
niveles superiores (como géneros y familias) de manera que se registre más rápidamente y a
bajo costo (Gaston y Williams 1993). En el caso de los taxa superiores, dado que la diversidad
depende del número de especies en un espacio y tiempo determinado y de la distribución de
estas especies en taxa superiores, cuanto mayor es el número de géneros y familias, mayor es
la diversidad alfa del grupo taxonómico. Por ello se busca determinar la función predictiva
(ecuación de regresión) y el nivel jerárquico, que exprese la relación de riqueza de género vs.
especies, familia vs. especies, etc. (Matín-Piera 2000). Los criterios que un grupo debe cumplir
para que un taxa superior sea usado como un sustituto de la riqueza de especies son: relación
comprobada, es decir que la correlación entre la riqueza del taxa superiores y la riqueza de
especies sea estadísticamente significativa y ventaja taxonómica, que significa que la
determinación a nivel taxonómico aplicado es más efectivo en costos y tiempo que el nivel de
especie (Moreno et al. en prensa). Para fines de conservación, una evaluación rápida de ladiversidad puede permitir la participación de personas que no son especialistas en el grupo de
organismos estudiados.
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2. Objetivos
Objetivo general
El objetivo general del presente estudio fue evaluar a los cafetales bajo sombra y los fragmentos
de bosque adyacentes a estos como hábitats para conservar la diversidad de helechos, y conocer si
existe un efecto de borde del fragmento hacia el cafetal. Para ello se trabajo en un gradiente de
fragmentos de bosque-café cerca del fragmento – café lejos del fragmento, denominados hábitats.
En la evaluación biológica se determinó la diversidad de los helechos (riqueza, abundancia y
composición), las condiciones ambientales y las relaciones entre ambas variables; en el estudio
metodológico se evaluó la estimación de la riqueza de especies de helechos en función al esfuerzode muestreo, se compararon tres métodos para discriminar entre el tipo de distribución de
abundancias relativas de los ensambles de helechos y se buscó un sustituto de taxa superior para la
riqueza de especies.
Objetivos específicos
1. Evaluar la influencia de los tipos de vegetación (fragmentos de bosque y cafetales bajo
sombra) en la composición, riqueza, abundancia y diversidad alfa de los helechos.
2. Evaluar la influencia de los fragmentos de bosque en los cafetales a través de cambios en
variables ambientales y biológicas con respecto a la distancias al fragmento de bosque.
3. Analizar la diversidad β entre fragmentos de bosque y cafetales a través de la similitud de
la abundancia y composición de los ensambles.
4. Identificar las especies que caracterizan y discriminan los hábitats estudiados.
5. Realizar una caracterización ambiental mediante parámetros abióticos y bióticos de los
hábitats estudiados y ver si existe un cambio en estas condiciones con la distancia al
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fragmento de bosque. Además de identificar las variables ambientales más importantes que
caracterizan cada hábitat.
6. Evaluar la relación de las variables ambientales con las variables biológicas a través de los
hábitats estudiados.
7. Analizar la influencia del tipo de hábitat en las variables demográficas de las especies
comunes a los tres hábitats.
8. Analizar el comportamiento de un estimador de riqueza paramétrico (Clench) y uno no
paramétrico (Jackknife 2) y el porcentaje de diversidad muestreada en función a hábitats
conservados y perturbados.
9. Evaluar la estimación de la riqueza con diferentes esfuerzos de muestreo.
10. Comparar tres métodos (Prueba de bondad de ajuste Chi2, análisis SHE y modelos lineales)
para ajustar el tipo distribución de abundancia relativa de los ensambles de helechos y
discriminar a cual corresponde cada ensamble.
11. Aplicar el uso del número de familias y/o géneros como sustitutos de la riqueza de
especies.
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3. Métodos
3.1. Descr ipción general de la región de estudio
El estudio fue realizado en plantaciones de café y fragmentos de bosque de la zona central del
estado de Veracruz, México que se encuentran entre 1100 y 1500 m de elevación en la Sierra
Madre Oriental. La precipitación anual total de la región, varía entre 1300 y 2200 mm, y la
temperatura media anual entre 12 y 18 °C. Típicamente hay tres estaciones bien definidas, una
relativamente seca y templada que va de noviembre a marzo (época de nortes), una estación seca y
cálida durante abril y mayo, y la estación húmeda y cálida de junio a octubre (época de lluvias)
(Williams-Linera 1997).
Los tipos de vegetación de la zona son bosque mesófilo de montaña, encinares, pinares y selva baja caducifolia en menor proporción, con periodos de defoliación durantes los meses más fríos,
noviembre a febrero (Castillo-Campos 1991, Williams-Linera 1997). En las zonas más húmedas,
las especies y géneros de la vegetación original que destacan son Clethra mexicana (marangola),
Liquidambar styraciflua (liquidambar), Meliosma alba (cedro blanco), Platanus spp. (hayas),
Quercus spp. (Encinos) y Ulmus spp. (olmos) (Castillo-Campos 1991). En la actualidad se cuenta
con paisajes heterogéneos que forman mosaicos de cultivos de café, caña de azúcar, plátano,
cítricos, pastizales, acahuales de diferentes edades y relictos del bosque original.
Los acahuales y relictos de bosque que actualmente se conservan en la zona, comparten especies
como Carpinus caroliniana, Ilex tolucana, Oreopanax xalapensis, Palicourea padifolia, Turpinia
insignis, Xylosma flexuosum, Liquidambar styraciflua, Heliocarpus appendiculatum y especies de
helechos arbóreos. Los géneros con más especies son Quercus, Zanthoxylum y Eugenia (López
2004, BIOCAFE datos no publicados). En las márgenes de ríos se desarrollan Liquidambar
styraciflua, Platanus mexicana y Ulmus mexicana. Se destaca un estrato herbáceo exuberante,
diverso y con gran presencia de pteridofitas (Castillo-Campos 1991).
Los cafetales con sistemas de policultivo tradicional o comercial, comparten especies como
Heliocarpus donnell-smithii, Citrus sinensis, Inga vera, Zinowewia integerrima, Tapirira
mexicana y Quercus sartorii, siendo esta última, la especie más dominante en estos ecosistemas
(López 2004, BIOCAFE datos no publicados).
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3.2. Selección de los sitios y diseño del muestreo
Se seleccionaron cuatro sitios de estudio en los municipios de Huatusco, Coatepec, Teocelo y
Xalapa (Figura 1a). El primer criterio utilizado para la selección de los sitios, fue que las
plantaciones de café fueran colindantes a fragmentos de bosque, es decir que ambos compartieran
límites (Figura 1b). Las plantaciones de café fueron sistemas de policultivos de café bajo sombra
y semi-sombra. Estos policultivos combinan las plantas de café con árboles frutales, mayormente
cítricos y plátano (G. Carreño, obs. pers.). La finca de Huatusco está certificada como orgánica
desde hace cuatro años, lo que implicaba mantener una cobertura vegetal en el suelo durante todo
el año (Smithsonian Migratory Bird Center 2005), y el corte de las malezas por arriba de los 5 cm
del suelo. Los demás detalles de manejo, obtenidos por entrevista con los dueños, se presentan en
el Cuadro 1.
Cuadro 1. Características de los cafetales y fragmentos de bosque muestreados. Los datos dedensidades son extrapolaciones de los promedios de individuos (ind.) por parcelas de 5 x 5 m; los demásdatos fueron obtenidos por conversaciones personales con los dueños de las fincas.
Control de malezasSitio
Densidadde café
(ind./ha)
Densidad deárboles de
sombra (ind./ha)
Uso defertilizante Mecánico Químico
Edad decafetos(años)
Coatepec 2500 200 NingunoChapeo con
machete1 vez al
año10-20
Huatusco 2480 208 OrgánicoMachete y
pastoreo de
ovejas
no 15-20
Teocelo 2250 340 NingunoChapeo con
machete1 vez al
año5-20
Xalapa 2100 180 NingunoChapeo con
machete1 vez al
año10-25
Los fragmentos de bosque no tuvieron alteración antrópica fuerte en los últimos 20 a 30 años
(com. pers. de los dueños), sin embargos algunos presentaron pequeñas sendas en su interior. En
algunos fragmentos se registró que un 72% de los individuos tenían un DAP menor a 10 cm, poruna alta regeneración de árboles y arbustos (BIOCAFE datos no publicados). La densidad de
árboles con un diámetro a la altura de pecho mayor a 5 cm, varió entre 1400 a 1500 individuos por
hectárea. El tamaño de los fragmentos fue entre 60 a 10 ha de formas alargadas, paralelas a los
cafetales. En cada sitio se muestrearon dos tipos de vegetación, bosque y cafetal (Figura 1a y b), y
tres tipos de hábitats (uno en bosque y dos en cafetales):
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a) Fragmentos de bosque ( F-bosque): Este hábitat estuvo ubicado entre 20 y 50 m del límite
del fragmento de bosque.
b) Borde del cafetal adyacente al fragmento de bosque (C-cerca): Área en el cafetal a una
distancia del fragmento de bosque entre 10 y 20 m, en adelante denominada café cerca.
Esta distancia fue establecida con base en los cambios notorios, tanto en variables micro-
ambientales (temperatura del aire y suelo, humedad del suelo y luz; (González-Montagut
1996), nutrientes (en potreros y fragmentos de bosque; (Toledo 2003) y riqueza de
helechos (Paciencia y Prado 2004).
c) Cafetal lejos del fragmento de bosque (C-lejos): Área en el cafetal a una distancia del
fragmento de bosque entre 80 y 100 m, en adelante denominada café lejos. En distancias,
superiores de 50 m del borde los efectos de micro-ambiente, citados anteriormente, ya no
son observados (Toledo 2003).Los muestreos fueron realizados con dos diseños espaciales: Bloques, en cada sitio de estudio se
realizaron tres transectos, uno por cada hábitat, dispuestos de manera paralela manteniendo las
distancias antes referidas (Figura 1b). Con este diseño se muestrearon un total de 12 transectos.
Los factores que se controlaron fueron el tipo de manejo de los cafetales y el tipo de suelo. El
segundo diseño empleado fue completamente al azar, trabajando únicamente en el sitio de
Huatusco donde se triplicó el esfuerzo de muestreo, (dos transectos adicionales por cada hábitat).
Los datos de los transectos adicionales solo fueron utilizados para evaluar la riqueza y su
estimación en función del esfuerzo de muestreo.
Como unidad muestreal se utilizaron transectos en franja, recomendados en el estudio de bordes
(Fagan et al. 2003) de 100 x 5 m cubriendo un área muestreada de 500 m2, superficie mayor que la
considerada cómo área mínima adecuada para el trabajo con helechos (Kessler 2001). Cada
transecto fue dividido en 20 parcelas de 5 x 5 m (Figura 1c). Por la forma irregular y curvada de
los bordes, cuando fue necesario, el transecto fue seccionado hasta en tres partes manteniéndose el
ancho de 5 m y sumando un área total de 500 m2. En fragmentos de bosque, los transectos se
establecieron entre 20 a 50 m del interior del mismo. En los cafetales se mantuvo la distancia al
fragmento de bosque entre 10 y 20 m para C-cerca y entre 80 y 100 m para C-lejos. Las veredas de
las plantaciones no se consideraron como barreras, es decir, se contaron dentro de la distancia de
separación café-fragmento de bosque, por la alta capacidad de dispersión y auto-fertilización que
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tienen los helechos (Tryon 1970). Los cafetales que presentaron evidencia de chapeo reciente no
fueron tomados en cuenta.
Figura 1. a) Mapa de ubicación de los sitios de estudio, b) Esquema del diseño de muestreo, c) Detalle dela unidad muestreal (transecto y parcela).
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3.3. Muestreo de helechos
Los muestreos se realizaron de mayo a septiembre (temporada de lluvias) de 2005 y enero a
febrero (temporada de nortes) de 2006. En cada transecto se registró el ensamble de helechos,
terrestres o epifitos, establecidos en el suelo, rocas, raíces y ramas. Los especies registradas
correspondieron a las clases taxonómicas Marattiopsida y Polypodiopsida según la clasificación de
Smith et al. (2006). A cada individuo se le tomaron los siguientes datos: el número de hojas vivas,
el tamaño mediante el largo de la hoja más grande (inserción del pecíolo con el tallo hasta el
ápice) y la presencia de hojas fértiles.
Los individuos desconocidos fueron nombrados como morfoespecies, colectados, herborizados e
identificados posteriormente en el herbario del Instituto de Ecología, A.C., Xalapa (XAL). Las
determinaciones taxonómicas fueron realizadas con ayuda de las claves especializadas en Mickel ySmith (2004).
Con los datos obtenidos se elaboró un listado de especies, se calculó la riqueza (número de
especies), la abundancia (número de individuos por especie) y el porcentaje de fertilidad
(proporción de individuos fértiles). Se definieron como individuos independientes las distintas
coronas o grupos de frondas que emergían de un solo punto (Richard et al. 2000). En las especies
con reproducción vegetativa y que crecen formando manchones en los cuales no es fácil distinguir
el límite entre individuos, caso de los géneros Blechnum y Pteridium, se consideró como individuo
independiente a cada hoja cuando superficialmente no se distinguía el punto de unión con otras
hojas. Si bien el número de hojas puede no ser equivalente al número de individuos (Richard et al.
2000), refleja la distribución y ocupación de estas especies en la parcela.
3.4. Muestreo de variables ambientales
Se registraron 12 variables ambientales entre abióticas y bióticas (Cuadro 2). Se registró la
cobertura de seis tipos de sustratos del suelo, con el objetivo de tomar en cuenta todo posible
objeto que pueda competir o facilitar un espacio y/o recurso, y que por ende influya en el
desarrollo de los helechos (Richard et al. 2000). También se registraron tres parámetros como
medidas indirectas de luz y tres parámetros descriptores de la topografía. La presencia de arroyos
fue registrada como medida complementaria para controlar que no influyera de manera sesgada en
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los hábitats. La medición de las coberturas fue realizada con una escala de rangos entre 0 a 7 que
se detalla en el Cuadro 2.
Cuadro 2. Variables ambientales medidos en cada parcela de 5 x 5 m para la caracterización de loshábitats estudiados. * Escala 0 = 0%, 1= < 1%; 2 = 1-5%; 3 = 5-15%; 4 = 15-25%; 5 = 25-50%; 6 = 50-75%; 7 = 75-100%. (s) = Medidas de sustratos; (L) = Medidas indirectas de luz; (t) = Topografía
Parámetros ObservaciónHojarasca (s)* Porcentaje de la parcela cubierta por hojarascaRaíces (s)* Porcentaje de la parcela con raíces superficiales y expuestas, sean estas de café u otra
especie leñosa.Troncos (s)* Porcentaje de la parcela que ocupan los troncos de árboles vivos o tocones.
Ramas (s)* Porcentaje de la parcela cubierta por ramas caídas con un diámetro mayor a 10 cm.Suelo (s)* Porcentaje de suelo desnudo
Rocas (s)* Porcentaje de la parcela cubierta por rocas
Vegetaciónsuperficial (L)* Porcentaje de la parcela cubierta de plantas con una altura no mayor a 10 cm del suelo.
Vegetación media(L)*
Porcentaje de la parcela cubierta de plantas entre 10 y 130 cm del suelo. En esta coberturase tomaron en cuenta los arbustos y las plantas de café.
Dosel (L) Medido en las cuatro esquinas de cada parcela a una altura aproximada de 130 cm, con undensiómetro esférico Model-A de Forest Densiometers. De los cuatro valores se calculó el
promedio por parcela y se multiplicó por 1.04Pendiente (t) Estimación entre 0 y 90 gradosOrientación de la
pendiente (t)Exposición de la ladera, medido con una brújula de 0 a 360 grados.
Arroyos (t) Presencia y distancia de estos hacia las parcelas
3.5. Anális is de los datos
3.5.1. Composición de especies por hábitat y sitios
Con los datos de presencia de las especies de helechos se generaron diagramas de Venn (Telfer y
Eversham 1996) que indican la riqueza de especies exclusivas y compartidas entre hábitats.
3.5.2. Estimaciones de riqueza y análisis del esfuerzo de muestreo
El esfuerzo de muestreo y la estimación de la riqueza se evaluó por medio de las curvas de
acumulación de especies-área (Colwell y Coddington 1994), especies raras (únicas y duplicadas) y
dos estimadores de diversidad. Los estimadores elegidos fueron Jackknife 2 (McCune y Grace
2002, Magurran 2004) por ser considerado con menos sesgo y mayor exactitud comparado con
Jackknife 1, Chao 1 y Chao 2 (Brose et al. 2003) especialmente en cafetales (López 2004, López y
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Williams-Linera 2006), y el modelo de Clench recomendado para estudios en hábitats muy
heterogéneos y con muchas especies raras (Soberón y Llorente 1993). Con los modelos ajustados
de Clench se estimó el esfuerzo necesario (área de muestreo) para registrar el 90% de la diversidad
total estimada por el mismo modelo (Lamas et al . 1991 en Soberón y Llorente 1993). Los modelos
fueron ajustados con el método de Cuasi-Newton en el programa Statistica 6.0 con el promedio de
la riqueza observada de 50 aleatorizaciones (Hortal et al. 2006). Para evaluar la influencia del
esfuerzo de muestreo en la estimación de la riqueza en los diferentes hábitats se calculó el grado se
sesgo y exactitud de ambos estimadores, tomando como riqueza verdadera la riqueza observada
con el triple esfuerzo de muestreo.
)1/()( bt at S t += ,
[ ])1(/)( qbqt q −=
verdadera
verdaderaestimada
S S S
Sesgo −=
2
⎟ ⎠ ⎞
⎜⎝ ⎛ −=
verdadera
verdaderaestimada
S S S
Exactitud
En los demás cálculos se utilizó el programa EstimateS versión 7.5 (Colwell 2005), aleatorizando
las parcelas 50 veces, para quitar el efecto del orden de las mismas. Estos análisis se realizaron de
tres diferentes maneras:
a) Comparando las cuatro réplicas (sitios) de cada hábitat, con 20 parcelas por réplica.
b) Comparando entre sitios, para ello se unieron los muestreos de los hábitats de cada sitio,
haciendo un total de 60 parcelas por sitio.
c) Comparando los diferentes esfuerzos de muestreo, únicamente con los datos de Huatusco,
obteniendo un total de 60 parcelas por hábitat.
Donde S(t) es el número de especies en función
de un esfuerzo t (área muestreada), t(q) es el
esfuerzo de muestreo necesario para registrar una
proporción q, del total de riqueza. El parámetro
“a” representa la tasa (especies/área) de
incremento de la lista de especies al inicio del
muestreo, “b” es el segundo parámetro con
unidades de tiempo -1. a/b representan la asíntota
de la curva o el total estimado de riqueza del sitio.
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3.5.3. Determinación del tipo de Distribución de Abundancias Relativas (DAR)
Con los datos de los 12 transectos dispuestos en bloques se determinó el tipo de DAR de los
ensambles de helechos. Se aplicaron tres métodos con diferentes bases conceptuales, para
discriminar entre los distintos tipos de distribución:
1. Pruebas de significancia de Chi2 (Magurran 2004). Con los registros de riqueza (en
rangos) y la abundancia de individuos se compararon las frecuencias esperadas y estimadas
para las distribuciones de Series logarítmicas (SL), Log Normal (LN), Series Geométricas
(SG) y Bastón Partido (BP). Las pruebas fueron realizadas con el programa Species
Diversity and Richness 3.02.
2. Análisis SHE (Buzas y Hayek 1996, Hayek y Buzas 1997). Este método consiste enanalizar el comportamiento de tres componentes: la diversidad (H), los logaritmos
naturales de la equidad (ln E´=eH/S) y el cociente de los dos anteriores (ln E´/ln S) como
una función de abundancia (N). Para discriminar entre el tipo de distribución se identificó
el componente que menos variación tuvo en relación a diferentes valores de S y N. Si el
parámetro H se mantiene más estable la distribución corresponde a SL; si el más estable es
el cociente ln E´/ ln S, se atribuye una distribución LN: y si ln E´ es la más estable, la
distribución será BP. En el presente estudio la estabilidad de los componentes fue
observada tomando las abundancias registradas en los primeros 50 m2 y en los 500 m2. Las
diferentes magnitudes de las unidades de los componentes no permitieron una
discriminación clara gráficamente de cuál fue más estable, como lo indican los autores del
método. Por ello se realizó una variación obteniendo la diferencia de cada componente
entre el valor adquirido con los datos de abundancia y riqueza de los 50 m2 y con 500 m2.
Esta diferencia fue expresada en porcentaje relativa al mayor valor. Este método no
considera distribuciones de Series geométricas.
3. Modelos lineales. Fattorini (2005), propuso el uso de modelos lineales para discriminar
entre la distribución de SG y de BP. Para ello se ajustan modelos lineales con la riqueza
como variable dependiente de la abundancia. Si el ensamble de especies corresponde a una
distribución de SG, el ajuste del modelo será mejor cuando la abundancia está expresada
en escala logarítmica y la riqueza no está transformada, y al contrario si la distribución es
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Donde:
S = Riqueza observada
pi = Proporción del número de individuos por especieen relación al total de individuos
N = Número total de individuos de la muestra
n1 = Total de número de especies con abundancia R
R1 = El cuartil de 25 %
R2 = El cuartil de 75 %
n R1 = El número de especies donde se encuentra R 1
n R2 = El número de especies donde se encuentra R 2
BP. Para evaluar los modelos se usaron los criterios de Akaike (AIC), ajuste del modelo
(R 2), error estándar y coeficiente de variación del modelo de regresión. El mejor modelo
fue aquel que tuvo el ajuste más alto y valores menores de AIC, error estándar y
coeficiente de variación (Crawley 2002). Se realizaron las correcciones de los parámetros
de los modelos cuando la variable dependiente estuvo en escala logarítmica (Fattorini
2005). Los cálculos fueron realizados en el paquete estadístico S-PLUS 2000.
3.5.4. Comparaciones entre hábitats y sitios (Índices de riqueza, diversidad y equidad. ANOSIM
y SIMPER)
Dado que es aconsejable elegir una combinación de índices para evaluar la diversidad de las
comunidades (Hayek y Buzas 1997), se eligieron el índice de Shannon H y el estadístico de Q
como medidas de diversidad, el índice de Simpson D como medida de dominancia, E de Simpson
y J de Shannon como medidas de equidad y Margalef d como medida de riqueza. Las ecuaciones
utilizadas fueron las siguientes (Magurran 2004):
Shannon ∑−==i
ii p Ln p H )(
Simpson
∑==
2
1
i p D
Margalef d )(
1
N Ln
S −=
Equidad de Simpson =S
D E =
Equidad de Shannon)(S Ln
H J =
Estadístico)/(
2
1
2
1
12
1
121
2
1
R R Ln
nnnQ
R
R
Rr R
∑
−
+ ++=
La riqueza y diversidad alfa de los hábitats fue comparada por medio de todos los índices
anteriormente citados, con base a modelos lineales y con modelos lineales generalizados tomando
los hábitats como factores. En el caso de las variables riqueza y abundancia se trabajó con
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distribución Poisson por tratarse de conteos (Crawley 2002). Cuando se encontraron diferencias
significativas se procedió con las comparaciones a posteriori mediante la prueba de Tukey. Estos
cálculos fueron realizados en el paquete estadístico S-PLUS 2000.
Para comparar la diversidad entre sitios se usaron las pruebas de diferencias significativas basadas
en 10,000 remuestreos. Estas comparaciones se realizaron con el programa Species Diversity and
Richness 3.02.
Los análisis de similitud (ANOSIM con sus siglas en inglés) y similitud porcentual (SIMPER con
sus siglas en inglés) fueron realizados en el programa PRIMER 5.0. Para esto se generaron dos
matrices de similitud Bray-Curtis, una con datos de presencia y otra con datos de abundancias sin
ninguna transformación (Clarke y Gorley 2001, Clarke y Warwick 2001). Con el ANOSIM de una
vía (Clarke y Warwick 2001, Magurran 2004) se comparó cuan similares fueron los hábitats, con
los 12 ensambles dispuestos en bloques. Este análisis da como resultado un valor R en una escala
de 0 (comunidades indistinguibles) a 1 (la similitud dentro del grupo es mayor que la similitud
entre grupos) y la significancia de la diferencia con base a un remuestreo.
El análisis SIMPER fue empleado para establecer cuales especies contribuyeron más a la similitud
intra-hábitat y disimilitud entre hábitats. Este análisis da como resultado la similitud porcentual
intra-hábitats (entre ensambles), la disimilitud entre hábitats y la contribución de las especies aestos descriptores. Además permite identificar especies que caracterizan o discriminan los
hábitats, mediante un cociente entre el promedio de contribución a la similitud, y la desviación
estándar por especie. Las especies con los valores más altos de dicho cociente son buenas
descriptoras del hábitat o discriminadoras de dos hábitats.
El agrupamiento de los 12 ensambles con y sin participación de la especie más dominante entre los
ensambles ( Blechnum appendiculatum) fue realizado por medio de dendrogramas con los valores
de abundancias de las especies. Esta prueba es recomendad para identificar la existencia de un
borde, por el agrupamiento de estos hábitats (Fortin y Drapeau 1995, Jacquez et al. 2000).
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3.5.5. Evaluación de los taxa superiores o de alto rango como sustitutos de la riqueza de
especies
Para analizar el uso de los taxa de alto rango (género y familia) como sustitutos de la riqueza de
helechos en los ambientes estudiados, se realizaron correlaciones de rango de Spearman (Moreno
et al. en prensa) en el programa Statistica 6.
3.5.6. Caracterización ambiental de los hábitats
La caracterización ambiental de cada hábitat, se realizó por medio de los 11 variables ambientales.
Se usaron los datos de los 18 transectos muestreados para tener mayor representación de cada
hábitat. Las variables de cobertura de hojarasca, raíces, troncos, ramas, rocas, vegetación
superficial, vegetación media y suelo fueron analizadas con los datos de rangos (de 0 a 7 antes
detallados). Los datos de orientación de ladera fueron reescalados mediante un índice de carga de
calor que va de 0 a 1.
Índice carga de calor 2
)45cos(1 −−=
norientació
Este índice permite que orientaciones noreste, consideradas como pendientes frías, tomen valores
cercanos a 0 y orientaciones suroeste, consideradas pendientes calientes, tomen valores cercanos
a 1 por la exposición al sol (McCune y Grace 2002). El porcentaje de dosel fue transformado
mediante el arco seno de su raíz cuadrada y los grados de las pendientes a radianes (Zar 1999).
Para el análisis de correlación entre los parámetros ambientales se buscaron correlaciones lineales
de Pearson con los promedios de las 20 parcelas por transecto. Las comparaciones de las variables
ambientales entre los hábitats se realizaron a través de modelos lineales mixtos para datos
desbalanceados (Pinheiro y Bates 2000), uno para cada variable. Para el ajuste de los modelos se
especificó al factor hábitat como fijo y los sitios y parcelas como aleatorios, tomándose en cuenta para cada hábitat la totalidad de las parcelas muestreadas (120 parcelas por hábitat). Las
comparaciones a posteriori se realizaron con las pruebas de t (Crawley 2002). Estos análisis fueron
efectuados en el paquete estadístico S-PLUS 2000.
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Mediante el Análisis de Componentes Principales (PCA) realizado con los promedios por
transecto de las variables ambientales se identificaron los cinco parámetros que mejor explicaban
o caracterizaban cada hábitat. Para ello se utilizaron matrices de correlaciones estandarizando y
centrando los datos (Clarke y Warwick 2001) con el paquete estadístico MVPS. Con el objetivo de
analizar la variabilidad micro-ambiental, se realizó un segundo PCA con base en las cinco
variables ambientales previamente identificadas utilizando los valores de todas las parcelas (120
parcelas por hábitat).
3.5.7. Relación entre las variables ambientales y las variables biológicas
Se buscaron correlaciones no paramétricas entre los promedios por transecto (N = 18) de las
variables ambientales y biológicas (abundancia, riqueza, número de hojas, porcentaje de
individuos fértiles y promedio de tamaño de hoja).
Las correlaciones de las variables ambientales con los ensambles de helechos estudiados se
investigaron por medio del análisis BIO-ENV con Primer 5.0, con los 12 transectos dispuestos en
bloques. Este análisis está basado en la premisa de que existirá un 100% de correlación entre las
variables ambientales y biológicas cuando las agrupaciones de muestras (hábitats/sitios) basadas
en las variables ambientales y variables biológicas son similares (Clarke y Warwick 2001). Para
ello busca la combinación mínima de parámetros ambientales necesarios para maximizar elcoeficiente de correlación entre ambos tipos de datos (Clarke y Gorley 2001). Se utilizaron
matrices de similitud de datos ambientales con distancias euclidianas estandarizadas y de
biológicas (composición y abundancias) con Bray-Curtis sin ninguna transformación.
3.5.8. Análisis de la demografía de los helechos
Para analizar la influencia del hábitat en las características demográficas de los helechos, se
tomaron en cuenta sólo las 11 especies que compartieron los tres hábitats (ver Cuadro 3). Lascomparaciones entre hábitats fueron a nivel del ensamble, obteniendo el total de hojas, promedio
de tamaño de individuo, porcentaje de individuos fértiles por transecto. Esta última variable fue
normalizada calculando el arco seno de su raíz cuadrada (Zar 1999). Se usaron modelos lineales
generalizados con distribución Poisson para el número de hojas y modelos lineales normales para
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las variables de tamaño de individuos y el arco seno de la raíz cuadrada del porcentaje de
fertilidad.
El análisis al nivel de especies fue realizado con las seis especies presentes en los tres hábitats con
más de cinco individuos por hábitat, independientemente del sitio. Debido a que la abundancia de
individuos por hábitat fue muy variable y no estuvieron representados todos los sitios, para
comparar entre hábitat se obtuvieron las medias e intervalos de 95% de confianza, para las tres
variables biológicas.
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4. Resultados
4.1. Composición de especies por hábitat y sitios
La riqueza total registrada en los cuatro sitios estudiados (12 transectos, 6,000 m2) fue de 54
especies repartidas de 6131 individuos. En los F-bosque se registró un total de 38 especies, en C-
cerca 29 especies y en C-lejos 20 especies. Sólo dos especies son consideradas invasoras,
Macrothelypteris torresiana presente solo en los cafetales y Thelypteris dentata que ocurrió en los
tres hábitats (Mickel y Smith 2004). Once especies fueron compartidas entre los tres hábitats; dos
especies ( Anemia phyllitidis y Pteris orizabae) fueron exclusivas de F-bosque y C-lejos, tres
( Macrothelypteris torresiana, Pleopeltis crassinervata y Pteridium caudatum) fueron exclusivas
de C-cerca y C-lejos , y seis fueron exclusivas de F-bosque y C-cerca. De estas últimas seis las más
abundantes fueron: Ctenitis melanosticta, Pteridium arachnoideum y Thelypteris tetragona (Cuadro 3, Apéndice 1). El hábitat bajo la influencia del efecto de borde (C-cerca) tuvo más
especies propias y compartió más especies con F-bosque comparado con el hábitat C-lejos (Figura
2).
Huatusco fue el sitio donde más especies compartieron los tres hábitats (7 especies) y Xalapa el
que menos especies compartió (2 especies). Los sitios Coatepec, Teocelo y Xalapa sólo
compartieron una especie entre los hábitats F-bosque y C-lejos, estas fueron Pteris orizabae,
Anemia phyllitidis y Phlebodium pseudoaureum respectivamente, las dos primeras especies son
consideradas de bosque. En todos estos sitios C-lejos tuvo menos especies exclusivas que C-cerca
(Figura 3).
Figura 2. Número de especies exclusivasy compartidas entre F-bosque, C-
