Diversidad filogenética y conservación:ejemplos a diferentes escalas y una propuesta a nivel

poblacional para Agave victoriae-reginae en el desiertode Chihuahua, México

Phylogenetic diversity and conservation: examples at different scales and apopulation level proposal for Agave victoriae-reginae in the

Mexican Chihuahuan desert

LUIS E. EGUIARTE1, JORGE LARSON-GUERRA2, JUAN NUÑEZ-FARFAN1,ALEJANDRO MARTINEZ-PALACIOS1, KARINA SANTOS DEL PRADOl y

HECTORT. ARITA3

[Departamento de Ecología Evolutiva, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma deMéxico.Apartado Postal 70-275, Ciudad Universitaria, México D. F. 04510, México, e-mail (LEE):

fruns@servidor.unam.mx~Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 399.Ciudad

Universitaria, México D. F. 04510, México.3Departamento de Ecología de los Recursos Naturales,Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 27-3 (Xangari),

Morelia, Michoacán 58089, México

En este artículo presentamos una revisión de ideas y ejemplos en tomo a distintas perspectivas de la diversidadfilogenética. Los estudios de diversidad orientados a la conservación que utilizan exclusivamente la especie comounidad de análisis podrian beneficiarse de la incorporación de las propuestas de la diversidad filogenética, los análisisjerárquicos de la diversidad y de los análisis de complementariedad. Se revisan los índices de diversidad filogenéticade Vane-Wright et al. (1991), May (1990) y Faith (1992), cuyos fundamentos son similares, y se ejemplifica su uso.Estos métodos de valoración diferencial de los taxa basados en la diversidad filogenética se pueden aplicar con baseen datos de diferente calidad y a diferentes niveles taxonómicos y espaciales. Pueden ser utilizados para elegir: áreasde conservación con alto contenido de diversidad filogenética; de especies u otros taxa supraespecíficos que ameritenesfuerzos particulares de conservación, y para la elección de poblaciones dentro de una especie para orientar esfuerzosde conservación in situ y ex situ. El concepto de complementariedad implica encontrar el conjunto mínimo de áreas quecontengan el mayor porcentaje de la diversidad filogenética total de un determinado taxón. Se recomienda aplicar esteconcepto con cuidado, ya que cada especie generalmente esta formada por varias poblaciones con diferentes historiasde vida, adaptación local, etc., por lo que no sólo la riqueza filogenética es importante. Se revisa la partición jerárquicadel índice de diversidad jerárquica propuesta por Pielou (1969) y se muestra su aplicación en la caracterización de ladiversidad de tres bosques de Norteamérica. Finalmente, se desarrolla de manera explícita un análisis de diversidadfilogenética para las diez poblaciones conocidas de Agave victoriae-reginae, una especie endémica y amenazada del

genéticas, y empleando datos demográficos y de diversidad genética, se identificaron las poblaciones prioritarias parala conservación.

Palabras clave: Agave victoriae-reginae, análisis de complementariedad, desierto chihuahuense, diversidadfilogenética, diversidad jerárquica, genética de poblaciones.

In this paper we present a review of ideas and examples related to different perspectives on phylogenetic diversity.Studies on diversity focused on conservation biology and based on species as the units of analysis can benefit fromincorporating the proposals of phylogenetic diversity, hierarchical analysis of diversity and critical fauna analysis. The

Trabajo presentado originalmente en el "Taller sobre Ecosistemas de Zonas Mediterráneas" organizado por la RedIberoamericana de Ecosistemas Mediterráneos, CYTED-CONICYT, Chile, 14-16 de mayo de 1997

(Manejado por M. T.K. Arroyo)

Revista Chilena de Historia Natural72: 475-492,199-9

RESUMEN

ABSTRACT

476

methods outlined by Vane- Wrightetal. (1991), May (1990), andFaith (1992), whose foundations are similar, are brieflyreviewed and theiruse is exemplified. These methods, based on phy1ogenetic diversity, can accomodate in their analysesdata of different quality and at different hierarchicalleve1s, both taxonornically and spatially. Their application can beused as a guide for selecting, for conservation purposes, areas with a high phylogenetic diversity, species or higher leveltaxa that deserve particular conservation efforts, or populations for ex situ and in situ conservation measures. Themethod of critical fauna analysis seeks to find the mínimum set of afeas which encompass the highest proportion of totalphylogenetic diversity of a particular taxon. However, it is recommended to use this concept careful1y since species arecomposed of numerous populations with different life histories, levels of local adaptation, etc., and not onlyphylogenetic diversity must be accounted foro Pielou's (1969) partitioning ofthe Shannon diversity index is reviewedand its application in the characterization ofthe diversity ofthree North American forests is shown. Finally, an analysisof phylogenetic diversity is developed for the ten known populations of Agave victoriae-reginae, an endernic andendangered species from fue Chihuahuan desert, in Mexico. Data from population genetics (genetic diversity, numberof alleles, etc.) and population size, together with the genealogy of populations derived from a cluster analysis usingNei's genetic distances, were used to reveal the populations that merit particular conservation efforts from fuephylogenetic diversity point of view.

Key words: Agave victoriae-reginae, complementarity analysis, Chihuahuan desert, phylogenetic diversity,hierarchical diversity, popu1ation genetics.

INTRODUCCION

que se editó el clásico "GeographicalEcology" coincide también con la prematu-ra muerte de su autor. En este artículo pre-sentamos, como un modesto homenaje auno de los fundadores de la ecología evolu-tiva y de poblaciones, una breve revisión deideas y ejemplos concretos que agrupamosbajo el nombre de diversidad filogenética.Los estudios de diversidad orientados a laconservación que utilizan exclusivamentela especie como unidad de análisis, podríanbeneficiarse de la incorporación de las pro-puestas aquí analizadas.

Indudablemente el concepto de diversi-dad es paradójico ya que, aunque siguesiendo un concepto central en la ecología,existen tantos significados, usos y medidasque la palabra resulta poco útil e inclusoconfunde ciertas discusiones teóricas rele-vantes (Hurlbert 1971, Peet 1974, Cousins

EGUIARTE ET AL.

1991). La biología de.la conservación, enlos últimos treinta años, ha aumentado tan-to la calidad de la información utilizada enla toma de decisiones, como los recursosfinancieros ejercidos, debido a la urgenciaque provoca la crisis de la extinciónantropogénica. En este contexto surge elconcepto de biodiversidad que es amplia-mente incluyente y sugiere la considera-ción de aproximaciones a la diversidaddesde diferentes disciplinas de la biología..La biodiversidad es un término de recienteincorporación al vocabulario y su defini-ción puede ser pragmática: "...totalidad delos genes, especies y ecosistemas de unaregión" (WRI, IUCN & UNEP 1992), hastauna de amplia cobertura y pocaoperatividad: "la variabilidad de los orga-nismos vivos de cualquier fuente, inclui-dos entre otras cosas, los ecosistemas te-rrestres y marinos y otros eco sistemas acuá-ticos, y los complejos ecológicos de losque forman parte; comprende la diversidaddentro de cada especie, entre las especies yde los ecosistemas" (CBD 1992). Entreambos extremos hay una definición parti-cularmente adecuada a nuestro tema de in-terés. Para di Castri y Younes (1996) labiodiversidad es "... el ensamble y lasinteracciones jerárquicas, a diferentes ni-veles de integración, de las escalas de orga-nización genética, taxonómica y ecológica".De hecho, y como es nuestra intenciónmostrar aquí, la diversidad filogenética esun concepto que recorre con solidéz dife-

años Robert"Tal vez

"

rentes interacciones jerárquicas en dife-rentes niveles de integración.

La esencia de esta discusión está ligada ala pregunta planteada por Brooks et al.(1992), "¿Debemos dar prioridad, en lasdecisiones de conservación, a las áreas conmayor número de especies?" Ellos señalanque para contestar esta pregunta necesita-mos información acerca del número de es-pecies y de su historia evolutiva. Este es elprincipio básico de la aplicación de la di-versidad filogenética a la conservación.

Lamentablemente es cada vez menos ladiversidad biológica que debemos conser-var y quizá una de las pocas consecuenciaspositivas de la crisis de la biodiversidad hasido la convergencia del pensamientotaxonómico, evolutivo, y filogenético, conla ecología en el contexto de la biología dela conservación (Chernoff 1986, Eldredge1992). Esta convergencia busca, de manerageneral y con diferentes enfoques, dar unvalor diferencial a los taxa en función de la

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Filogeniaprofunda

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f reinos, phyla, ..., ...,familias, ., .,

Fig, 1. Representación gráfica de la diversidad filogenética, El árbol representa un continuo filogenéticoque va desde poblaciones hasta reinos, Mientras más profundo es el enraizamiento de un taxón másdiferenciado está de otros taxa y más relevante es su conservación,Graphic representation of phylogenetic diversity. The tree represents a phylogenetic continuum from populations tokingdoms; the deeper a taxon is rooted in the phylogeny, the more differentiated it is and the higher its relevance toconservation.

DIVERSIDAD FILOGENETICA y CONSERV ACION 477

"carga evolutiva" que llevan. Es talla cri-sis de la biodiversidad que es necesario yurgente reconocer taxa y regionespriorita-rias para la conservación. Por ello, si unode los objetivos de la biología de la conser-vación es maximizar la cantidad de "infor-mación genética" protegida y viable, en-tonces la diversidad filogenética es unaherramienta fundamental para la toma dedecisiones. Por otro lado, si reconocemosque los principios de reconstrucciónfilogenética pueden ser aplicados en uncontinuo que va desde la variación genéti-ca a nivel de poblaciones hasta la diferen-ciación de taxa lejanamente emparentados(Fig. 1), entonces los análisis de diversidadfilogenética deben utilizar diferentesmetodologías de acuerdo con las escalasespacial y taxonómica de cada caso y con lacalidad de los datos con que se cuenta.Revisar estas ideas y aportar ejemplos par-ticulares de su aplicación es el objetivo deesta contribución.

Diversidad filogenéticaGenética

de poblacionesa

tiempo/evolución

b

c

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e

f

g..., especies, poblaciones

478

Diversidad filogenética

La idea básica de la diversidad filogenéticafue expresada por Atkinson (1989) de lasiguiente manera: "Dados dos taxa amena-zados, uno no emparentado a las otras es-pecies vivientes y el otro relacionado aespecies comunes y de amplia distribución,suena razonable dar prioridad a la formafilogenéticamente más distinta". Este ra-zonamiento sugiere que se les puede asig-nar un valor diferencial a los taxa en fun-ción de su rareza filogenética o de la canti-dad de información genética que contie-nen. Es importante resaltar que este razo-namiento es equivalente, aunque en dife-rente contexto y escala, a la idea de ladiversidad jerárquica de Pielou (1975) ex-plicada así: "Considere cualquier comuni-dad con s especies y con ciertas proporcio-nes de sus miembros en las diferentes espe-cies. Uno consideraría su diversidad mayor(de la comunidad) si las especies pertene-cieran a diferentes géneros, que si todasfueran congenéricas, y más grande aún siestos géneros pertenecieran a varias fami-lias y no sólo a una".

Sin pretender negar que cada especie esimportante y que la riqueza es un atributorelevante para la conservación, enfatizamosque el uso de la riqueza como criterio es unrazonamiento que lleva implícito una valo-ración similar para todas las especies, queno diferenciamos el papel ecológico de cadauna de ellas, o en palabras de May (1990)"¿podría la WWF reemplazar su logotipode panda por cualquier especie de roedor?"

La explosión de datos moleculares y mé-todos de reconstrucción filogenética hagenerado un interés renovado por lasfilogenias por lo que estamos en un mo-mento oportuno para comenzar a utilizar-las ampliamente en el contexto de la con-servación. Una herramienta fundamentalpara estudiar la diversidad genética en di-ferentes niveles de integración es el uso delas filogenias. En ellas se resume el gradode divergencia entre diferentes grupos deorganismos y el concepto de filogenia sepuede usar a todos los niveles de la jerar-quía biológica. Este continuo evolutivo dela vida permite el análisis de filogeniasprofundas como las de Woese (1987), así

EGUIARTE ET AL.

como análisis a diferentes niveles taxo-nómicos en plantas (Chase et al. 1993,Duvall et al. 1993a, b, Eguiarte et al. 1994,Eguiarte 1995) y animales (Sibley &Ahlquist 1990, Graur 1993). .Reconstrucción filo gen ética

Brevemente, podemos señalar que los mé-todos cladistas basan su análisis filoge-nético en la búsqueda de caractereshomólogo s derivados, en los cuales se pue-dan distinguir diferentes estados de carác-ter que permitan encontrar las afinidadesgenealógicas. El método de parsimonia esde los más usados en la reconstrucciónfilogenética; con él se construyen todos losárboles posibles y se elige como la filogeniamás probable al árbol con el menor númerode pasos. Los métodos de similitud utilizanlos caracteres para producir una matriz quecontiene las distancias entre cada par detaxa. Existen diferentes métodos para esti-mar las distancias entre taxa, según loscaracteres utilizados. Por ejemplo, con da-tos de isoenzimas se usan las distanciasgenéticas de Nei (1978), y si son secuen-cias de ADN se usa el número corregido desubstituciones nucleotídicas (ver Kimura1983). Con base en este tipo de matrices dedatos, los algoritmo s de reconstrucciónfilogenética nos permiten obtener un árbolque representa las relaciones entre los taxa.

Los diferentes algoritmo s de reconstruc-ción filogenética usan diferentes reglas deunión entre los taxa que implican diferen-tes supuestos acerca del modo y ritmo("tempo and mode") de la evolución de loscaracteres en los organismos. Por ejemplo,algoritmo s como el UPGMA (Unweightedpair-group method with arithmetic mean),asumen necesariamente una tasa de evolu-ción constante; el de Fitch-Margoliash, y elde neighbor-joining, no asumen una cons-tancia en la tasa de evolución entre linajes,es decir un reloj molecular (ver Eguiarte etal. 1997).

Al analizar un árbol filogenético (Eguiarteet al. 1997) es importante considerar que:

i) Para enraizar el árbol usualmente seutiliza un grupo externo, que es necesariopara darle polaridad al cambio de los carac-

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teres y, por tanto, a la filogenia. Se debetener cuidado al elegir el grupo externo yaque la dirección del cambio observada pue-de ser un artefacto.

ii) En algunos casos el árbol simplementerefleja la posición relativa entre las dife-rentes ramas o taxa terminales, es decir, latopología. En otros, el largo de las ramas seajusta a un reloj molecular por lo que ellargo es proporcional al tiempo de diver-gencia entre los taxa. Ambos tipos de árbo-les son útiles pero debemos tener claro loque cada uno de ellos expresa.

iii) La confiabilidad de un árbol puedeser evaluada comparando los árboles pro-ducidos mediante métodos de pseudo-muestreo como "bootstrap" o "jackknife";el número de pasos que implica cada árbol(parsimonia); los intervalos de confianzadel largo de las ramas, y los valores deconfiabilidad para cada ramificación.

Por otra parte, como aún no es posiblecontar con filogenias para la mayoría de losgrupos de seres vivos, los análisis de diver-sidad filogenética pueden utilizar las clasi-ficaciones taxonómicas. En sentido estric-to, estos análisis son de diversidadtaxonómica jerárquica pero los incluímosbajo el concepto de diversidad filogenéticaporque consideramos que su importanciano debe ser minimizada simplemente porno fundamentarse en filogenias con datosmoleculares. La clasificación taxonómicacontiene mucha información acerca de lahistoria natural, biogeografía y evolución("taxonomic statements"; Mickevich &Platnick 1989) que muchas veces reflejaadecuadamente las relaciones filogenéticas.Las incongruencias usualmente se han en-contrado en los grupos más pobrementeentendidos (Duvall et al. 1993a, b, Eguiarteet al. 1994, Eguiarte 1995).

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.

.v"La agonía de elegir

Vane-Wright'et al. (1991) propusieron uníndice de contenido de informaci6nfilogenética cuyo fundamento es sencilloexplicar con un ejemplo. Si la tuatara(Sphenodon punctatus) es el tax6n basal enla filogenia de las lagartijas y serpientes,esta especie valdría tanto como las restan-

i

DIVERSIDAD FILOGENETICA y CONSERV ACION 479

tes 6,800 especies de lagartijas y serpien-tes. Esta es una propuesta evidentementeextrema por lo que estos autores proponenun índice ponderado que sin caer en lavaloración extrema asigna a cada taxónterminal un porcentaje del contenido deinformación filogenética total del grupo.

En la Figura 2a presentamos un ejemplohipotético con doce taxa (A, ..., L). En elmétodo de Vane-Wright et al. (1991) secuenta la totalidad de los nodos o puntos deramificación que hay en la filogenia, y secuenta el número de nodo s (N) que se re-quieren para ir desde la raíz del árbol hastacada uno de los taxa terminales. Mientrasmenor sea el número de nodos más basalserá el taxón. El cociente del total de nodos(T) respecto al número de nodos de cadataxón (T/N) produce un valor para cadataxón terminal, que entre más alto indicaun enraizamiento más basal en la filogenia.Para normalizar el índice se divide el valorde cada taxón entre el valor más bajo de TIN (en el caso de la Fig. 2, es 6,5) y así seobtiene un índice normalizado que es de 1para el taxón menos informativo, y entremás alto indica que hay mayor contenidode infomación filogenética. Finalmente,este valor se expresa en forma porcentualrespecto al total de información filogenéticadel conjunto de taxa analizados. En nuestroejemplo el taxón H posee la mayor cantidadde información filogenética. Uno de losproblemas de basar el análisis en el conteode nodo s es que no produce una diferencia-ción que sería útil entre los taxa E, F Y G.Los dos últimos son los únicos que contie-nen la información producida en la primeraramificación del taxón A-G mientras que Ecomparte la información de esa misma ra-mificación con A-D. También es importan-te anotar que el grupo elegido para el aná-lisis determina el contenido total de infor-mación filogenética en cada caso y que elvalor asignado por el índice no es un atri-buto invariable de cada especie.

Cuando la filogenia utilizada no está com-pletamente resuelta el índice de Vane-Wright et al. (1991) puede dar mucho valorfilogenético a taxa bien diversificados ocarecer de resolución para dar peso dife-rencial a cada taxón. Por estas razones,May (1990) sugiere que en lugar de contar

480

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Fig. 2. Indices de diversidad filogenética (a) de Vane-Wright et al. (1991) y (b) de May (1990). Ejem-plo hipotético con doce taxa terminales e idéntica topología para ambos índices. Ver detalles de suestimación en el texto.Phylogenetic diversity índices: (a) Vane-Wright et al. (1991), and (b) May (1990). Hypothetical example including 12terminal laxa and equal topology for both indices. See details for their estimation in the texto

los nodos se cuenten las ramificaciones encada uno de ellos y luego se sume la canti-dad de ramificaciones que se presentan enlos nodos que se requieren para llegar acada uno de los taxa terminales (Fig. 2b).Con esto se obtiene el valor R con base enel cual el resto del procedimiento es igualal de la figura 2a. El valor de ambos índiceses igual si la filogenia esta completamenteresuelta. Es importante notar las diferen-cias que produce uno y otro índice en lavaloración de los taxa terminales. Por ejem-plo, los taxa E-G e I-L son valoradosdiferencialmente por el índice de Vane-Wright pero no por el de May.

Estos métodos han sido criticado por di-versas razones. Croizer (1992) señala quese debe de tomar en cuenta no sólo la topo-logía de la filogenia, sino también las dis-tancias genéticas entre los taxa ya que esimportante tomar en cuenta si divergieronhace mucho tiempo o si se separaron hacepoco en términos relativos. Faith (1992,1994), siguiendo un enfoque cladista ex-presa ideas similares a las de Croizer (1992),sugiriendo que se debe tomar en cuenta elnúmero de caracteres distintos que contie-ne cada taxón terminal. Erwin (1991) basasu crítica en la consideración de que labiología de la conservación tal vez no de-bería priorizar la diversidad filogenéticaya que esta estrategia, por sí sola, podría

EGUIARTE ET AL.

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llevarnos a conservar únicamente callejo-nes evolutivos sin salida (p.ej. fósiles vi-vientes, relictos, endémicos), y proponeque se deben conservar linajes evolutivosvigorosos y exitosos, en los que actualmen-te estén ocurriendo procesos de adapta-ción, especiación y radiación.

Un punto muy importante a considerar esque los métodos de valoración diferencialbasados en la diversidad filogenética sepueden aplicar con datos de diferente cali-dad ya diferentes niveles jerárquicos, en lotaxonómico y espacial. Pueden ser utiliza-dos para la elección de áreas de conserva-ción con alto contenido de diversidadfilogenética; para la elección de especies uotros taxa supraespecíficos que ameritenesfuerzos particulares de conservación, ypara la elección de poblaciones dentro deuna especie que ameriten esfuerzos de con-servación in situ y ex situ.

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Priorización regional y lacomplementaried(ld

Para ilustrar el potencial de su propuesta,Vane-Wright et al. (1991) desarrollaron unejemplo con la filogenia de 43 especies delgénero Bombus (grupo "sibiricus") y datossobre su distribución en una retícula de 250cuadros de igual superficie a nivel mundial

(120 cuadros tuvieron presencia de algunade las 43 especies). Asignaron un valor dediversidad filogenética a cada cuadro utili-zando la suma de los valores de cada una delas especies presentes en el cuadro. Estaprimera aproximación produce una priori-zación con base en dos componentes, lariqueza de cada sitio y el valor filogenéticode cada una de las especies presentes en él.En principio, un cuadro con pocas especiesbasales podría tener un valor igual al deotro cuadro con muchas especies pero debajo valor filogenético.

Aunque se logra explícitamente quitarlecierta importancia a la riqueza de especiesdentro del esquema de priorización, esteesquema por sí sólo nos podría llevar adirigir esfuerzos de conservación a dos si-tios de alto valor filogenético pero confaunas equivalentes en identidad y por tan-to duplicando el esfuerzo de conservación.Para atender este problema los mismos au-tores (V ane- Wright et al. 1991) proponenla idea de complementariedad o análisis defauna crítica que consiste en encontrar elconjunto mínimo de áreas que contengan elmayor porcentaje de la diversidad filoge-nética total. Se elije primero el cuadro conmayor diversidad filogenética y luego seselecciona el cuadro que aumente más eltotal de diversidad filogenética representa-da. Ellos muestran que aplicando éste mé-todo se pueden elegir pocas áreas que man-tienen más especies que si sólo eligieramoslas áreas con más especies. Aunque lacomplementariedad es un método que sepuede aplicar también fuera del contextode la diversidad filogenética, aplicado enél tiene particular importancia, porque aña-de el concepto de optimización en la selec-ción de la áreas. Estos autores encuentranque con sólo 13 de los cuadros se mantieneel total de la diversidad filogenética delgrupo. El cuadro con mayor riqueza deespecies (en el Ecuador con 10 taxa), tienesolo 15% de la diversidad filogenética to-tal, mientras que un cuadro en China consólo 9 especies tiene el 23%. Utilizando elcriterio de complementariedad en la elec-ción de cuadros se encuentra que con sólo3 cuadros se logra una representación demás del 50% de la diversidad filogenéticatotal.

DIVERSIDAD FILOGENETICA y CONSERV ACION 481

Al aplicar las ideas de complementariedaddebemos ser conscientes de que cada espe-cie generalmente está formada por variaspoblaciones, y que la conservación de to-das ellas puede ser fundamental para laespecie si su historia de vida está íntima-mente ligada a procesos evolutivos como elflujo génico, la extinción y recolonizaciónlocal, y la adaptación a ambientes específi-cos. Como la idea de complementariedadlleva implícita la idea de que es suficientemantener una localidad para cada especiesus resultados deben ser guía en lapriorización regional pero no deben serusados de manera acrítica sin considerar laimportancia de la variación infraespecífica.

Diversidad filogenética de los mamíferosde México

Hay un compromiso evidente entre cober-tura espacial de los datos y la amplitudtaxonómica del grupo estudiado. Tambiénsucede que por razones prácticas se reali-cen análisis dentro de fronteras nacionales.México ocupa el segundo lugar mundial enriqueza de mamíferos por lo que es clara-mente justificado un análisis restringido alpaís. Santos del Prado (1996) y Arita &Santos del Prado (1999) realizaron un aná-lisis de diversidad filogenética de los ma-míferos de México.

Sus datos consisten en calcular el valorde diversidad filogenética de cada especiecon base en una filogenia compuesta defilogenias parciales elaboradas con dife-rentes marcadores y métodos (155 filo-genias en 94 publicaciones). Después seobtuvo el valor de diversidad filogenéticatotal de cada cuadro de medio grado porlado con base en datos de la distribución delas 426 especies de mamíferos de México.Se encontró que, en general, las áreas másimportantes para la conservación segúnestos criterios quedan en el sureste de Méxi-co. Sus resultados contrastan con las zonasde mayor endemismo a nivel de especies demamíferos encontradas por Ceballos &Rodríguez (1993) para cuadros de dos gra-dos en donde los sitios con el mayor núme-ro de especies endémicas se encuentranprincipalmente, en la costa oeste del cen-

482 EGUIAR

tro, y secundariamente la costa este delcentro de México.

En otro análisis, restringido a las 12 espe-cies de murciélagos nectarívoros (Phyllos-tomidae: Glossophagini) presentes en Méxi-co, Arita & Santos del Prado (1999) reali-zaron un análisis de complementariedaddividiendo al país en 11 unidades fisio-gráficas y evaluando la diversidad con cin-co criterios independientes. El primero sebasó en la riqueza de especies de cada unade las unidades fisiográficas (mayor rique-za = mayor importancia para la conserva-ción); el segundo evaluó la rareza de lasespecies con base tanto en su abundanciarelativa como en su área de distribución,asignaron un valor mínimo de 1 si la espe-cie es abundante y de amplia distribución,y un máximo de 3 si es poco abundante y dedistribución restringida. Con la sumatoriade estos valores para las especies de cadaunidad se realizó la priorización. Por últi-mo, con base en la filogenia propuesta porBaker et al. (1989) estimaron los valores de

Análisis de fauna crítica para los murciélagos nectarívoros de México (Arita & Santos delPrado 1999), basado en 11 unidades fisiográficas, y en la filogenia de los Glossophagini de

Baker et al. (1989). Se muestran las unidades fisiográficas que contienen el 100% de ladiversidad filogenética del país (-- indica que sólo dl;)s unidades fisiográficas contienen el

100% de diversidad)

Critical fauna analysis for the nectarivorous bats of Mexico (Arita & Santos del Prado 1999), based on IIphysiographic units and the Glossophagini phylogeny obtained by Baker et al. (1989). Shown are the physiographicunits that contain 100% of the phylogenetic diversity of the country (-, indicates that only two units contained

100% of diversity)

Método, Primera unidad ; Segunda unidad I c,r Tercera unidad, ' .1

Riqueza Depresión del Balsas Tierras bajas del sureste --9 especies 3 especies

Rareza Sierra Madre del Sur Tierras bajas del sureste Cualquiera de dosáreas con L. nivalis

17 puntos 5 puntos 2 puntos

Vane-Wright Sierra Madre del Sur Tierras bajas del sureste Depresión del Balsas61,66% 20,92% 17,42%

May Tierras bajas del Depresión del Balsas -sureste82,45% 17,55%

Faith Depresión del Balsas Tierras bajas del s6reste ,~. .. ' 8442% 1588 % )J .,r,,'! ' ',' , !:"' ,

EGUIARTE ET AL.

diversidad filogenética de v ane- Wright etal. (1991), May (1990) y una versión sim-plificada del índice de Faith (1992) Y ladiversidad filogenética total sumando elvalor de cada especie presente en la unidad.Los principales resultados de los 5 diferen-tes análisis de Arita & Santos del Prado(1999) se muestran en la Tabla 1. Las uni-dades fisiográficas más importantes para laconservación de los murciélagos necta-rívoros de México son la Depresión delBalsas, la Sierra Madre del Sur y las Tie-rras bajas del sureste. En este caso losdiferentes criterios dieron resultados simi-lares por lo que se reafirma la importanciade las áreas mencionadas.y una eventualinversión con base en estas prioridades es-taría bien sustentada. Como mencionamosen el caso del análisis que incluye los ma-míferos de todo México, los diferentes cri-terios de priorización no siempre dan re-sultados congruentes.

Es muy importante tener en cuenta que alponer límites políticos artificiales al análi-

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..TABLA!

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Riqueza taxonómica de mamíferos en América del Sur. Los datos representan 883 especies demamíferos y la tabla es un modificación de la tabla de Mares (1992). Entre paréntesis seindica el número de taxa endémicos. Am = selvas tropicales del Amazonas; ZA = zonas

áridas; NoExAm = taxa no exclusivos del Amazonas; ComAm =taxa compartidos entre elAmazonas y otras regiones

.

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Taxic richness oí mammals of South America. Data represent 883 mammal species andthe table is a modiíication oíthe table presented by Mares (1992). The number oí endemic taxa is indicated in parenthesis. Am = Amazon

tropical rainíorest; ZA = arid zones; NoExAm = taxa non exclusive oí the Amazon; ComAm = taxa shared betweenthe Amazon and other regions

Am ZA NoExAm¡ ;1;' ComAm

No. .. No. (%) (%),

Orden 9 (O) 10 (O) 100,0 1 90,0

Familia

Género

Especie

sis, como las fronteras nacionales, pode-mos introducir artefactos ya que se utilizauna filogenia parcial producto de la exclu-sión de taxa del mismo grupo pero que noestán en el país. Es decir, si algún taxónpresente en México es miembro de un taxaaltamente diversificado pero cuyos otrosmiembros se distribuyen fuera de sus fron-teras entonces se puede sobreestimar suvalor filogenéticQ real (artificialmentebasal). Este es un problema que no tieneuna salida trivial, más allá de la cautela o eluso de filogenias totales no siempre dispo-nibles, ya que los análisis a nivel nacionalsiguen siendo importantes para la pla-neación de la conservación a esta escala.Finalmente, si un taxón resulta basalartificialmente debido a la exclusión de losmiembros no nacionales del grupo se puedeargumentar que, para el país, es un repre-sentante de un taxón que de otra manera notendríamos representado en nuestra biota.

1'-

.-.

f

.Riqueza taxonómica

Es un hecho que mucha de la atención queha recibido la conservación del trópicohúmedo y en particular el Amazonas, ha

483DIVERSIDAD FILOGENETICA y CONSERV ACION

TABLA 2

36 (1)

151(10)

434(138)

39 (2)

183 (44)

509 (211)

94,4

95,4

68,2

78,6

59,9

38,7

surgido como producto de la priorizaciónrealizada con base en la riqueza de espe-cies. Inconforme con esta lógica, Mares(1992) critica la alta prioridad que ha reci-bido la conservación del Amazonas por sualta riqueza específica en demérito de otrasáreas de Suramérica. Para fundamentar sucrítica compara la riqueza de mamíferosentre grandes regiones fisiográficas usan-do un enfoque jerárquico basado en la cla-sificación taxonómica tradicional hasta elnivel de orden. Con datos de 883 especiesde mamíferos de América del Sur, sugiereque los lugares más ricos e importantespara la conservación tal vez no sean lasselvas tropicales amazónicas, sino las zo-nas áridas, ya que contienen más ordenes yfamilias representadas. En la Tabla 2 sepuede apreciar que si desapareciera elAmazonas completo (dejando evidentemen-te de lado criterios como servicios ambien-tales a nivel planetario) se conservaría aúnen las otras regiones el 100% de los órde-nes, el94 % de las familias, eI95.4% de losgéneros y el 68% de las especies de losmamíferos. Mientras que si se perdiera lodemás y se conservara exclusivamente elAmazonas se perdería un porcentaje mu-cho mayor de la riqueza jerárquica de los

484

mamíferos. Es evidente que la heterogenei-dad de las regiones no Amazónicas es gran-de y esto contribuye sustancialmente a ge-nerar el patrón descrito. A pesar de la su-perficialidad del análisis, el mensaje queMares (1992) transmite es digno de sertomado en cuenta en los ejercicios depriorización regional para la conservación.

Diversidad jerárquica

Los ejemplos que hemos revisado hastaahora se refieren a escenarios de escalaregional. Por tanto, no existe en ellos nin-guna valoración de la abundancia relativa ola importancia estructural y ecológica delas especies dentro de las comunidades.Esto se debe evidentemente a la imposibi-lidad de realizar estimaciones semejantes aescalas regionales. Sin embargo, debemosser cuidadosos ya que una de las conse-cuencias de trabajar únicamente con datosde presencia-ausencia de taxa es que sitioscon una mayor contribución de un ciertotaxón a la biomasa total o a la diversidad ensu sentido estricto (riqueza y equitabilidad)pueden pasar desapercibidos en el análisis.Así, podríamos llegar a priorizar un sitiodonde se presentan dos especies importan-tes pero que se encuentra en la intersecciónde las áreas de distribución marginal deambas. La decisión podría ser trágicamenteerrónea ya que implicaría la conservaciónde una región que no es viable para laconservación de ninguna de las dos espe-cies de interés.

Combinar la información de contenidofilogenético de cada especie con la de dis-tribución de los individuos dentro de cadaespecie no es un ejercicio cuyos resultadossean de interpretacíon sencilla. Convienepues restringir bien el ámbito. Para Pielou(1975) la diversidad es un estadístico quecombina en un sólo número la equitabilidady la riqueza. En este contexto bien delimi-tado, el índice de diversidad de Shannontiene la propiedad de que puede ser dividi-do en los componentes que aportan a ladiversidad total de la muestra dos manerasdiferentes de clasificar a los individuos dela comunidad. Esto aplica a clasificacionesindependientes (p.ej. altura del individuo y

EGUIARTE ET AL.

especie a la que pertenece) o dependientes(p.ej. familia, género y especie). Pielou(1969) propuso una manera de estimar lacontribución de c:ada uno de los componen-tes de una clasificación taxonómica a ladiversidad total de la muestra. Si el Indicede Shannon para el nivel taxonómico deespecies es:

"-

F

H'=-!Pi lOglPi,.1

donde p esespecie. Paranemos que:

la proporción de la i-ésimados niveles taxonómicos te-

H'(GS) =-Lqj lag2 qj+(Lqj-Lp¡}ag2pij)

H'(GS) = H'(G) + HG'(S)

donde q. es la proporción de los indivi-duos que} pertenecen al j-ésimo género;H'(G) es la diversidad de géneros y Ha '(S)es la diversidad promedio de especies den-tro de géneros. Extendiendo el mismo ar-gumento para cuatro niveles taxonómicostenemos que:

H'(O)=- Ls¡logl s¡

H:(F) =Ls¡-Lr"log;z r"

H~(G)=Lrk-LqjJOgl qjk

H~(S) =Lqj-LpijloglPij

.i

.,

..

donde SI es la proporción de los indivi-duos de la comunidad que pertenecen a 1-ésimo orden y r k es la proporción que per-tenece a la k-ésima familia. Nótese que:

H'(OFGS) = H'(O)+H'o(F)+H'/G)+H'a(S)

H'(OFGS) = H'(S)

donde H'(O) es la diversidad de órdenes,H 0'( F) es la diversidad de familias dentrode órdenes, y HF'(G) es la diyersidad degéneros dentro de familias.

Esta es sólo una división del índice dediversidad en sus cuatro componentes je-rárquicos y la sumatoria de los cuatro esigual a la diversidad total estimada a nivelde especie. Lo que se hace es estimar pri-mero la diversidad total a nivel de orden yluego cuantificar cuánta diversidad o in-

fj

"

certidumbre resta en los niveles inferiores.Si todas las familias de la comunidad per-tenecieran al mismo orden entoncesH'(O)=ü y si cada especie pe.rteneciera a ungénero, una familia y un orden distintoentonces H'(O)=H'(S). La interpretaciónmás adecuada del índice de Shannon, deacuerdo con Pielou (1969), es la de incerti-dumbre en nuestra capacidad de predecir aqué especie (i.e. a que orden, familia o

Componentes jerárquicos del índice de diversidad Shannon (Pielou 1969) en árboles de tresbosques de Norte América. Para Los Tuxtlas se ofrecen dos criterios diferentes de inclusión

de especies; n= número de individuos; h= altura; dap= diámetro a la altura del pecho; H'(S)=diversidad de especies; H'(O)= diversidad de órdenes; Ho'(F)= diversidad de familias dentro

de órdenes; Hf'(G)= diversidad de géneros dentro de familias y HG'(S)= diversidad deespecies dentro de géneros. Para especies la fuente es la autoridad, los géneros y familiasfueron validados con Brummit (1992) Y la asignación de familias a órdenes con base en el

sistema de Cronquist (en Brummit 1992). Fuentes: Pennsylvania, USA (Hough 1936);Omiltemi, Gro., México (Meave et al. 1992), y Los Tuxtlas, Ver., México (Bongers et al.

1988)

Hierarchical components of Shannon's diversity index (Pielou 1969) of trees in three North American forests. LosTuxtlas includes two inclusion criteria for the same site; n= number of individuals; h = height; dap = diameter at

breast height; H'(S) = species diversity; H'(O) = arder diversity; Ho.(F) = whithin order family diversity; HF'(G) =within family genus diversity and HG'(S) = within genus species diversity. Species authority was the source, generaand families were validated with Brummit (1992) and asignment of families to orders followed Cronquist's system(in Brummit 1992). Sources: Pennsylvania. USA (Hough 1936); Omiltemi, Gro., Mexico (Meave et al. 1992) and

Los Tuxtlas, Ver., Mexico (Bongers et al. 1988)

,Pennsylvania, USA Omiltemi, México Los Tuxtlas, México !',; i , ¡ ¡ Bosque templado Bosque mes6filo " Selva tropical húmeda,

i I 1 c1;Area . ca. 20 Ha 1 Ha 1 Ha 1 Ha

Criterio ca. 20m h 3.3 cm dap 50 cm h 10 cm dapn 3724 2093 11129 356

oFGS

H'(S)

H'(O)%

Ho'(F)%

HF'(G)%

Ho'(S) 0,13 0,10 0,36 0,21% !SI iJ ",)\ 7,00 \',\; /1 2,80 7,10 3,90

, ' ,

DIVERSIDAD FILOGENETICA y CONSERV ACION 485

género) pertenece un individuo elegido alazar dentro una comunidad.

En la Tabla 3 se muestra esta particiónjerárquica del índice de Shannon aplicada atres bosques de Norte América. El bosquetemplado de Pennsylvania es evidentementepobre a nivel de especies y su diversidad totales mucho menor que la de las otras comunida-des, sin embargo se puede ver que el númerode órdenes es relativamente más alto. La par-

TABLA 3

789

11

18253033

3165

148211

22387286

4,00

3,1879,30

1,83

1,4378,10

5,06

3,1562,20

3,5667,40

0,2714,80

0,5213,00

0,367,10

0,519,70

0,000,01

0,204,90

1,0019,00

1,20

23,60

486

tición nos muestra que si bien la diversidadtotal de los Tuxtlas es 2. 76 veces la diversidadde Pennsylvania, a nivel orden su diversidades sólo 2.2 veces mayor. Esto indica que ladiversidad a nivel de orden en Pennsylvaniaes relativamente mayor que en Los Tuxtlas.En el caso de Omiltemi podemos ver que sudiversidad total es un 30% menor que la deLos Tuxtlas pero su diversidad de ordenes esigual. Otro elemento interesante es que es talla diversidad de las zonas tropicales que siguesiendo más dificil entrar a una selva y prede-cir a qué orden pertenece un individuo que iral bosque de Pennsylvania y predecir la espe-cie. En el caso de Los Tuxtlas vemos el efectoque tiene el cambio en el criterio de inclusiónde los individuos (i.e. la definición de lacomunidad). La inclusión de las plantas delsotobosque disminuye la diversidad total, esdecir, aumenta nuestra capacidad de predecir

Fig. 3. Localización de las 10 poblaciones deAgave victoriae-reginae(Agavaceae) en eldesierto de Chihuahua, México (Martínez-Palacioset al. 1999). Los números corresponden al mismonúmero en el análisis de UPGMA (ver Fig. 4,Tabla 4).Location of ten populations of Agave victoriae-reginae(Agavaceae) in the Mexican Chihuahuan desert (Martínez-Palacios et al. 1999). The numbers correspond to thoseused, for each population, in the UPGMA analysis (see Fig.4, Table 4).

EGUIARTE ET AL.

la identidad de un individuo seleccionado alazar, y muestra que la diversidad a nivel deorden y familia en el sotobosque es menor queen los árboles y es mayor a nivel de géneros yespecies. Esto se debe a que el sotobosqueestá dominado por formas de vida que perte-necena pocas familias.

Estos análisis pueden ser útiles en com-paraciones entre comunidades pertenecien-tes a tipos de vegetación semejantes y nospermiten ver cómo cambia su diversidadjerárquica en función de los taxa superio-res que están representados en la comuni-dad. Estos taxa superiores pueden o noestar presentes por razones de tipo históri-co o biogeográfico por lo que este tipo deanálisis nos permiten ver cómo procesos degran escala temporal y espacial se expresantambién en tiempos ecológicos y escalaslocales. También se pueden utilizar estosanálisis para evaluar la pérdida de diversi-dad en escenarios de manejo como los cul-tivos de sombra (p.ej. café, cacao), en don-de se pierde el sotobosque con mucha di-versidad de géneros y especies, pero no seafecta mayormente el dosel, con una mayordiversidad de órdenes y familias.

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J

..,.

I

Agave victoriae-reginaeConservación deE T. Moore

Como ya mencionamos anteriormente, elmétodo de Vane-Wright et al. (1991) tam-bién se puede aplicar para decidir cuálespoblaciones son más "interesantes" para laconservación. Según estos criterios, seríanmás valiosas para la conservación las po-blaciones más divergentes ya que repre-sentan el conjunto de información genética(o diversidad filogenética) más incluyentede la diversidad genética total de la espe-cie. En otras palabras, las poblaciones másbasales en la genealogía, con menos gruposcercanos, serían las más importantes paraconservación. Ideas similares han sido uti-lizadas de manera implícita en diversostrabajos de genética de la conservación,tanto en animales (Avise 1994), como enhongos (Hibbett & Donoghue 1996) y plan-tas (Eguiarte et al. 1992).

Agave victoriae-reginae es una especieendémica del desierto de Chihuahua, en el

.J

~

Noreste de México, y sus poblaciones seencuentran en los estados de Durango,Coahuila y Nuevo León. Existen solamente10 poblaciones de esta especie (Fig. 3).Esta es una de las pocas especies de lafamilia que se encuentra en CITES y en laNorma Oficial Mexicana de especies raras,a.menazadas o en peligro de extinción (Fran-co 1995, Martínez-Palacios et al. 1999).Las poblaciones han sido afectadas seria-mente por la extracción indiscriminada deindividuos adultos para el comercio de plan-tas de ornato, y por la destrucción debida ala extracción de materiales para la cons-trucción. Martínez-Palacios et al. (1999)analizaron 10 genes polimórficos con mé-todos isoenzimáticos, con un promedio de35 individuos por población, por locus. Seencontró una fuerte diferenciación genéti-ca entre Poblaciones (F = 0.236, D.E.

sI=0.067). El análisis de UPGMA de la ma-triz de distancias genéticas de Nei (1978)produce 3 grupos principales: el de laspoblaciones del este (1, 2 Y 3), las del oeste(6 y 7), Y el de las centrales (Fig. 4).

Para decidir cuáles poblaciones de Agavevictoriae-reginae merecen esfuerzos parti-culares de conservación decidimos utilizarlos siguientes criterios:

i) El de diversidad filogenética, según losprincipios de Vane-Wright et al. (1991),aplicado a nivel de poblaciones: las pobla-ciones que representan el mayor número denodos (i.e., las menos basales, ver Fig. 4)se consideraron menos importantes, y seles asignó el valor más bajo (Tabla 4).

ii) Variación genética (heterocigosis es-perada a partir de 10 loci): entre mayoresniveles de variación genética tenga unapoblación, se le considera más valiosa (Ta-bla 4).

iii) Número de alelos en cada población(de un total de 26 alelos presentes en los 10loci polimórficos): ésta es una medida com-plementaria de variación genética, que eneste caso particular resulta independientede la heterocigosis (análisis no presenta-dos). Entre más alelos tenga una población,quiere decir que es más rica en variacióngen ética y por lo tanto que es más valiosapara la conservación (Tabla 4).

iv) Distancia genética entre poblaciones.Siguiendo las ideas de Croizer (1992) de

~

,

'",..

f

.:

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i

DIVERSIDAD FILOGENETICA y CONSERV ACION 487

que no sólo es importante el patrón deramificación dentro de una filogenia sinotambién las distancias genéticas, conside-ramos que una mayor distancia genética deNei (1978) respecto a las otras poblacionesimplica una mayor importancia para la con-servación (Tabla 4).

v) Logarítmo del número de individuos(N): entre menos individuos tenga una po-blación estará en mayor riesgo de extin-guirse por causas demográficas ogenéticas(endogamia y deriva génica). Considera-mos que a menor tamaño de la poblaciónmayor riesgo y por tanto requiere mayoratención (Tabla 4).

Los resultados de este análisis se mues-tran en la Tabla 4. Para obtener el valor depriorización de cada una de las 10 pobla-ciones, normalizamos los valores de mane-ra que para cada uno de los indicadores

Díst~ia de Nei

0,40 0,00,20

lB

2H

3E

6F

70

4D

81

10J

5C

9A

Fig. 4. Dendrograma (UPGMA) de 10 poblacionesde Agave victoriae-reginae (Agavaceae) deldesierto de Chihuahua, México (Martínez-Palacioset al. 1999), basado en las distancias genéticas deNei para 10 loci polimórficos. Los números en elinterior del árbol corresponden al número denodos según el método para estimar la diversidadfilogenética de Vane-Wright et al. (1991). Losnúmeros en las puntas del dendrograma correspon-den al número de la población, mientras que lasletras indican el orden de importancia para laconservación (ver Tabla 4)Dendrogram (UPGMA) of ten populations of Agavevictoriae-reginae (Agavaceae) from the MexicanChihuahuan desert (Martínez-Palacios et al. 1999), basedon Nei's genetic distances for 10 polymorphic loci. Interiornumbers in thetree represent the number of nodes,following the method to estimate phylogentic diversity ofVane-Wright et al. (1991). The numbers in the dendrogramtips indicate the numbers of the populations, while theletters indicate their importance order for the conservation(see Table 4).

488

seleccionados, cada población tuviera unvalor de 1 si era la más importante. Para elcaso de los valores de heterocigosis espe-rada, número de alelos y distancia genéti-ca, el valor más alto es el más importante,por lo que simplemente dividimos cadavalor entre el más alto. Para los nodos, y el

Análisis de priorización basada en datos genéticos y poblacionales para las poblacionesconocidas de Agave victoriae-reginae (Agavaceae). Datos de 10 loci polimórficos (Martínez-

Palacios et al. 1999). Pob, número de población (ver Fig. 3); Nod, número de nodo s de lapoblación (ver Fig. 4); He, heterocigosis esperada promedio; Alelos, número por población;

distancia genética de Nei (1978); N, tamaño de cada población (se usó el Log¡o N). Debajo decada valor absoluto está el valor normalizados para cada estimador, 1 es el valor más alto

posible de diversidad o de diferenciación (ver texto). SUM, la sumatoria de todos los valoresnormalizados de cada estimador, e IMP, es la importancia relativa de cada población basada

en SUM: A es la más importante y J la menos importante.

Priorization analysis based on genetic and population data, for ten populations of Agave victoriae-reginae. Data arefrom 10 polymorphic loci (Martínez-Palacios et al., 1999). Pob, number of the population (see Fig. 3); Nod, number

of nades for each population (see Fig. 4); He, expected heterozygosity; Alelos, average number of alleles perpopulation; Nei's genetic distance (Nei 1978); N, population size (Log,o N was used). The normalized values aregiven below each absolute value for each estimator, being I the highest value of diversity or differentiation (see

text). SUM, is the sum of all normalized values; IMP, is the relative importance of each population based on SUM:A is the most important while J is the leat important population

Pob. Nod

21

1

2

3

21

4

21

5

21

6

7 21

8

21

9

10

EGUIARTE ET AL.

logarítmo del número de individuos, losvalores menores indican mayor importaciapor lo que se obtuvo el inverso de cadavalor (p.ej. lIno. de nodos) y posterior-mente para cada población se dividió elinverso de este valor entre el valor inversomayor. Por ejemplo, para el numero de

c

,.TABLA 4

-.J

~..SUM IMPDistancia N

4,14

3,53

3,97

4,04

4,09

3,93

3,65.3,29

4,20

0,3110,71

220,92

0,0881

5740000,51 B

0,2480,57

220,92

0,0600,68

0,0600,68

162000,70 H

0,3250,75

210,87

8641 E

0,3510,81

220,92

24500,86 D

0,4060,93

220,92

0,0490,56

200000,68 c

0,4351

230,96

150000,70 F

=

)0,3770,87

230,96

2400000,55 G

~0,3630,83

210,87

138000,71 1

0,3230,74

0,0490,56

241

19600,89 A

0,209 17 0,018 73500,48 0,71 0,21 0,76 2,82' f

.J

nodos, tenemos valores de 2 y 3 nodos(Tabla 4, Fig. 4). El inverso de 2 es 0,5, elde 3 es 0,33, que normalizados (divididosentre 0,5) nos da 1 y 0,67, respectivamente.

La sumatoria de los cinco criteriosrelativizados se obtuvo para cada pobla-ción y este valor se utilizó para priorizarlas poblaciones. De acuerdo con este análi-sis, la población más importante sería lanúmero 9, seguida de la 1, la 5, la 4, la 3 yla 6. Estás poblaciones representan los 4grupos que se pueden identificar en eldendrograma (Tabla 4; Fig. 4). Por otraparte, las menos importantes para la con-servación serían las poblaciones 10, 8 y 2,cada una de las cuales es parecidafilogenéticamente a otras y tienen tamañospoblacionales considerables (Tabla 4).

Esta propuesta de análisis tiene la venta-ja que nos permite resumir en un solo índi-ce diferentes criterios genéticos y ecoló-gicos útiles en la conservación. Una des-ventaja es que estos valores pueden estarcorrelacionados entre sí, por lo que se ledaría demasiado valor a una sola caracte-rística. Por otra parte, queda la pregunta decómo valorar los diferentes criterios. Aquíse les asignó un peso equivalente a los 5criterios. Para ciertos esfuerzos de conser-vación tal vez serían de mayor interés laspoblaciones más grandes, ya que serían lasque tendrían mayor probabilidad de con-servarse por tiempo indefinido, mientrasque las poblaciones pequeñas es más pro-bable que se pierdan (Eguiarte & Piñero1990). Esta decisión debe de ser tomadateniendo en mente cúal es el objetivo demantener cierto tipo de poblaciones. En elpresente caso, consideramos la priorizaciónen términos de las poblaciones más frágilese interesantes genética y evolutivamente.También, se puede tener como finalidad lacolecta para conservación ex situ, en cuyocaso se deben considerar que todas las po-blaciones y alelos deben estar representa-dos en los bancos de germoplasma o jardi-nes botánicos.

Es importante recalcar el hecho de que eluso indiscriminado de índices orientados ala priorización puede ser peligroso (p.ej. laregla de N=500 para poblaciones mínimasviables), ya que pueden enviar un mensajeno deseado: que sólo se conserve la pobla-

.

...

...

-

"

489DIVERSIDAD FILOGENETICA y CONSERVACION

ción con un valor más alto, y que las restan-tes pueden ser eliminadas o irrelevantes.Los índices de diversidad filogénetica enun sentido amplio pueden ser guías impor-tantes en la toma de decisiones pero nuncadeben ser utilizados como el único elemen-to de juicio. Sus significados y limitacio-nes deben ser cuidadosamente considera-dos en un contexto más amplio para que sucontribución aumente la calidad de la in-formación sobre la que se basen los proce-sos de toma de decisiones.

CONSIDERACIONES FINALES

1. Hemos mostrado que la diversidadfilogenética es un conjunto amplio de ideasy metodologías que son importantes para labiología de la conservación. Su uso críticoy complementado con información de tipoecológico, biogeográfico e incluso social,económico y comercial, seguramente serápositivo respecto a la calidad de la toma dedecisiones para la conservación.

2. La reconstrucción filogenética es unametodología cuyos principios son válidos alo largo del continuo genealógico que vadesde las poblaciones y las especies hastacomponentes más profundos de la historiaevolutiva como clases y phyla. Esto impli-ca que la escala taxonómica debe ser consi-derada explícitamente en los diferentescontextos de conservación. Las propieda-des emergentes de los conjuntos de datos,conforme profundizamos en la filogenia,deben ser cuidadosamente consideradoscuando a partir de ellos pasamos a generarcriterios o prioridades de conservación.

3. Los índices de diversidad filogenéticapropuestos por Vane-Wright et al. (1991),May (1990) y Faith (1992) pudieran pare-cer ejercicios redundantes pero es impor-tante resaltar que si bien sus fundamentosson equivalentes, sus diferencias metodo-lógicas nos permiten aplicarlos a conjuntosde datos de diferente calidad. Lo cual, faci-lita realizar ejercicios de priorización apo-yados en información filogenética sensulato que no deben ser postergados solamen-te porque no contamos con filogeniasmoleculares resueltas. Esta característicade los índices de diversidad filogenética

490

atiende la preocupación extemada en elConvenio sobre la Diversidad Biológica(CBD 1992) de que "...cuando hay unaamenaza de reducción o pérdida de la di-versidad biológica, la carencia de certi-dumbre científica absoluta no debe ser usa-da como razón para posponer medidas quereduzcan o minimicen tal amenaza".

4. La interpretación y aplicación de lapartición del índice de Shannon en sus com-ponentes taxonómicos no parece ser de granutilidad en la toma de decisiones. Perocomo ecólogos debemos estar alertas deque, con excepción del índice de diversi-dad jerárquica de Pielou (1969), todos losíndices se basan en datos de presencia-ausencia de los taxa. El hecho de que lasestimaciones de diversidad filogenética noconsideren la importancia estructural delos taxa en las comunidades, el tamaño delas poblaciones o las diferencias genéticasentre ellas, puede llevar a decisiones erró-neas.

5. Otro elemento importante a considerar enla aplicación de estas metodologías es queasumen que el conjunto de datos analizadosrepresenta la totalidad del grupo analizado.Por ejemplo, en el análisis de diversidadfilogenética de los mamíferos de México elcriterio de inclusión es evidentemente artifi-cial y puede suceder que un taxón aparezcacomo basal para México aunque este amplia-mente diversificado en Suramérica. Este pro-blema no tiene solución trivial, ya que lasfilogenias completas para muchos grupos aúntardarán muchos años en producirse. La me-jor recomendación es la cautela al usar análi-sis de diversidad jerárquica que definen algrupo de taxa estudiados con criterios taxonó-mICOS.

6. Respecto a la observación de que lostaxa basales pueden ser callejones evoluti-vos sin salida, consideramos que es unacrítica genuina y relevante. Sin embargo,los taxa de amplia distribución y altamentediversificados a nivel de especies ogéne-ros "se cuidan sólos". Orientar inversionesparticulares de conservación a ellos nosparece innecesario ya que ,los enfoquesecosistémicos, paisajísticos'y de; comuni-dades en la conservación, cubren ya estecomponente altamente diversificado y nobasal filogenéticamente de labiodiversidad.

EGUIARTE ET AL.

7. Los ejemplos revisados aquí, y en ge-nerallos trabajos de diversidad filogenéticaorientados a la coQservación, se refierenexclusivamente a especies silvestres. Losanálisis orientados a evaluar la diversidadfilogenética de recursos biológico/, son muyimportantes ya que, como en el caso delhongo shiitake (Hibbett & Donoghue 1996),permiten entender que el recurso está for-mado por varias poblaciones e incluso es-pecies y que políticas de conservación queasumen homogeneidad del recurso puedenser claramente erróneas. Sería deseable queel uso de los análisis de diversidadfilogenética se extiendan a la caracteriza-ción de los recursos biológicos que sonricos filogenéticamente y son utilizadosactualmente o tienen gran potencial.

8. Hoy, como hace más de veinticincoaños, el término diversidad significa mu-chas cosas. Ahora, para algunos la diversi-dad tiene que ver con los patrones topo-lógicos y de profundidad en las filogenias.El llamado a la claridad en el uso de con-ceptos y términos de Robert MacArthursigue siendo hoy una necesidad. Una alter-nativa obvia es adjetivar la diversidad (p.ej.diversidad alía, diversidad ecológica o di-versidadjerárquica) pero esto QO solucionael problema, solamente lo aclara. Resultaevidente que la di versidad filogenética tam-bién incluye varios significados según elcontexto, los datos utilizados en la recons-trucción filogenética y la escala espacial ytaxonómica del caso. El uso de términoscon significado amplio es útil para la co-municación debido a que aumenta las posi-bilidades de generalización. En este senti-do no creemos en un uso purista del lengua-je pero si enfatizamos que, cuando las ideasy metodología s de análisis de diversidadfilogenética sean utilizadas en la toma dedecisiones, su significado debe ser explíci-to y sus virtudes y limitaciones adecuada-mente señaladas.

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AGRADECIMIENTOS

Este proyect~ se llevo a cabo con apoyo dePAPIIT, DGAPA, UNAM, proyectos nú-mero IN205894 e IN203196. Agradece-mos a Juan Fornopi su ayuda en la elabora-

ción de figuras. Elmansucritofueconcluídodurante una estancia sabática de LEE en ellaboratorio del Dr. Brandon Gaut, en eldepartamento de Ecología y Biología Evo-lutiva de la Universidad de California enIrvine, EUA, realizada con apoyos tantodel CONACyT como de la DGAP A, UNAM.

LITERATURA CITADA

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