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artículo de investigación

rev Med chile 2019; 147: 683-692

Estimando el efecto del cambio climático sobre el riesgo de la

enfermedad de Chagas en Chile por medio del número reproductivo

Salvador ayala1,a, Sergio alvarado2,6,b, dante CáCereS3,6,c, inéS Zulantay4,d, MauriCio CanalS5

Effects of climate change on reproductive number of Chagas disease

Background: Reproductive number (R0)-maps estimate risk zones

of vector-borne diseases and geographical distribution changes under climate change. Aim: To map R

0 aiming to estimate the epidemiological

risk of Chagas disease in Chile, its distribution and possible changes due to the global climate change. Material and Methods: We used a rela-tionship between R

0 and entomological parameters of vectors as function

of environmental variables, to map the risk of Chagas disease in Chile, under current and projected future environmental conditions. Results: We obtained a geographical R

0 estimation of Chagas disease in Chile. The

highest R0 averages correspond to the Central-Northern regions of Chile. T.

cruzi transmission area could increase in the future due to climate changes. Independent of the future condition, both for optimistic and pessimistic climate change scenarios, the area of potential risk for Chagas disease transmission would increase. The estimated R

0 values suggest that, if a

control of T. infestans is not maintained, Chagas disease endemic status will persist or increase, independently of the climate change scenarios. Conclusions: Mapping R

0 values is an effective method to assess the risk

of Chagas disease. The eventual increase in the transmission area of the disease is worrisome.

(Rev Med Chile 2019; 147: 683-692) Key words: Basic Reproduction Number; Chagas disease; Risk.

1sub-departamento de vigilancia de laboratorio, instituto de salud Pública de chile (isP). santiago, chile.2Programa de Bioestadística, escuela de salud Pública, Facultad de Medicina, universidad de chile. santiago, chile.3Programa de salud ambiental, escuela de salud Pública, Facultad de Medicina, universidad de chile. santiago, chile.4laboratorio de Parasitología, icBM, Facultad de Medicina, universidad de chile. santiago, chile.5Programa de salud ambiental, escuela de salud Pública, departamento de Medicina, Facultad de Medicina, universidad de chile. santiago, chile.6Facultad de ciencias de la salud. universidad de tarapacá. arica, chile.ageógrafo, Ms salud Pública.bdr estadística.cM. veterinario, dr salud Pública.dt.M. dr en cs Biomédicas.

trabajo financiado por Fondecyt 1150514 a Mcl.loa autores declaran no tener conflictos de interés.

recibido el 6 de agosto de 2018, aceptado el 24 de abril de 2019.

correspondencia a:Mauricio canals Programa de salud ambiental, escuela de salud Pública & departamento de Medicina, Facultad de Medicina, universidad de chile. independencia 939. santiago, chile.Zip code 8380453. www. mauriciocanals.cl. mcanals@uchile.cl

6941

Las enfermedades transmitidas por vecto-res son afectadas por el cambio climático alterando la distribución y tamaño de la

población del reservorio y el vector1-8. Se ha pro-puesto que la enfermedad de Chagas no muestra una relación fuerte con las variaciones climáticas a corto plazo9, pero las poblaciones de triatomi-nos sí10-15.

La presencia de un vector no es el único deter-minante del riesgo de enfermedad en la población. Existen otros factores como las densidades de po-

blación, las tasas de picada, la esperanza de vida del vector y los hospederos, las poblaciones humana y animal y los factores sociales que son relevantes para determinar el riesgo de una enfermedad16, lo que se puede hacer calculando y mapeando el número reproductivo (R

0) que representa el

número de casos nuevos a partir de un caso en el tiempo infectante4,5,16-18.

La enfermedad de Chagas es considerada una de las principales enfermedades desatendidas, siendo la enfermedad emergente más importante

684

artículo de investigación

de América19,20 afectando entre 6 y 11 millones de personas21,22. En Chile el vector biológico que transmite la enfermedad de Chagas se extiende entre Arica-Parinacota y Libertador Bernardo O’Higgins, con una población en riesgo eleva-da22. La prevalencia de infección por T. cruzi es 0,7%, 1,5% en las zonas rurales y 0,6% en las zonas urbanas. En Chile, la transmisión vectorial de T. cruzi por T. infestans se ha interrumpido desde 199922.

Se ha reportado la distribución de los vec-tores23,24 y se ha correlacionado la distribución del vector principal T. infestans, estimado por ocurrencias, con la distribución de casos de enfer-medad de Chagas y su variación potencial debido al cambio climático, proponiendo una probable reducción mínima de las zonas de riesgo8. Sin embargo, este último enfoque no considera los parámetros entomológicos y de poblaciones hu-manas que son variables en todo Chile.

El objetivo de este estudio es estimar el riesgo de la enfermedad de Chagas en Chile, su distribu-ción y posibles cambios ante el cambio climático global, mediante la estimación y el mapeo de R

0,

que es un estimador del riesgo de transmisión vectorial de T. cruzi.

Material y Métodos

El estudio abarcó entre Arica y Parinacota (18° 30’S) y la Región de O’Higgins (34° 36’S). La estimación de R

0 se basó en Canals et al.17:

R0V (T, P) = (1 + ν)b(T)2 ff'd(T, P)

[1](μ + α) μV (T)

Donde ν mide la población de reservorios animales (ν), b (T) es la tasa de picada en fun-ción de la temperatura (T), f y f ‘ representan la proporción de picadas en el hospedero infectado que hace un vector sano y del vector infectado a un hospedero susceptible; d (T, P) es la densidad del vector (insectos/humano) en función de la temperatura y la precipitación (P), (μ + α) es la suma de la tasa de mortalidad general y específica por Chagas y μV (T) es la tasa de mortalidad del vector. El efecto del reservorio no se consideró (ν = 0), y los parámetros f, f ‘, μ y α se obtuvieron de la literatura: f = 0,01, f ‘= 0,001, μ = 0,0000457

días-1 y α = 0,0000274 días-1 16. Estos parámetros se pueden expresar en un factor F = 0,137, obte-niendo:

R0V (T,P)= 0,137b(T)2 d(T,P)

μV (T)

La tasa de mortalidad (μV(T))se estimó si-

guiendo dos cohortes (n = 20) de T. infestans en cámaras climáticas termoreguladas a 12 °C y 18 °C y una humedad relativa de 45% durante 12 meses, alimentadas naturalmente cada 2 semanas con sangre de gallinas, registrando semanalmente el número de individuos vivos. Además, se utilizó una cohorte seguida con la misma metodología a 25 °C11. Se ajustó una regresión: ln (100N/N0) = b

0 + b

1 t, (t en meses), obteniendo la tasa

de mortalidad que corresponde a la pendiente de decaimiento de los supervivientes (μ

V = | b

1 | ) en

cada temperatura. Se ajustó una regresión cuadrá-tica entre la tasa de mortalidad y la temperatura: (μ

V (T) = c

0 + c

1T + c

2T2).

La densidad de T. infestans (d(T,P)) se estimó en 50 localidades con una relación previamente obtenida11:

d = it id NvK

[3]N

donde it

es el índice triatomino (insectos capturados/individuo hora), i

d el porcentaje de

infestación domiciliaria, Nv el número de vivien-

das, N la población humana y K un factor de corrección: número máximo de insectos captu-rados en una vivienda/índice tratomino máximo: K = 6.043/480 = 12,5911.

Los parámetros it y i

d se obtuvieron de estudios

de infestación domiciliaria11,25-31. Nv y N se obtu-vieron del INE. Se obtuvo información para 50 comunas diferentes de la literatura (58 registros), y se ajustó una regresión cuadrática: d (T, P) = a

0

+ a1T + a

2T2 + a

3P + a

4P2 .

La tasa de picada b(T) se estimó a través de la relación entre la tasa de picada y la tasa metabóli-ca (gasto de energía, equivalente a la producción de CO

2) en artrópodos (32, 33). Se obtuvieron

23 (13 hembras y 10 machos adultos) de T. in-festans (masa corporal: Mb = 175,5 ± 75,6 mg; media ± desviación estándar) de laboratorio. Se

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artículo de investigación

mantuvieron bajo un ciclo de Luz-Oscuridad de 12: 12 h a 24 ± 2,5ºC y 50 ± 8% de humedad relativa, y se alimentaron sobre gallinas cada dos semanas. Después de 3 días sin comida, se midió la producción de CO

2 (VCO

2) a 10,5 ºC, 15 ºC, 23

ºC, 28 ºC y 32,5 ºC en una cámara metabólica34,35. Como la tasa metabólica está relacionada con la masa corporal: V

CO2 = Mb e-Ea / kT, donde Ea es la

energía de activación enzimática y k es la constante de Boltzman36, se ajustó una regresión entre V

CO2 y

1/T : lnVCO2

= ln (Mb) -cte (1 / T). Se convirtieron los valores de V

CO2 a valores de tasa de picada uti-

lizando un factor de corrección igual a la relación entre la tasa de picada y el metabolismo a 20ºC (= 0,0754/435,16 = 0,00017).

El valor de R0 para cada precipitación y tem-

peratura se obtuvo incorporando las relaciones obtenidas para μ

V (T), d (T, P) y b (T) en [1].

Los valores ambientales se recopilaron de WorldClim (http://www.worldclim.org/)37 con resolución espacial de 2,5 grados (latitud/lon-gitud). Los valores de R

0 se mapearon para tres

escenarios utilizando SIG: 1) Situación actual: promedio1960-1990; 2) Escenario RCP 2,6: consi-derado un escenario optimista con baja emisión de gases de efecto invernadero (GEI), lo que conduce a elevaciones moderadas de elevación de la tempe-ratura promedio; 3) Escenario RCP 8,5: escenario pesimista, altas emisiones de GEI.

Los resultados se analizaron mediante estadís-tica descriptiva y se comparó la situación actual con los escenarios futuros utilizando la prueba de Kolmogórov-Smirnov.

Resultados

Hubo un buen ajuste entre la supervivencia y el tiempo en cada cohorte (Tabla 1) y la relación obtenida para la relación entre la mortalidad

del vector (μV(T)) y la temperatura (T) fue:

μV(T) = 0,072 – 0,0076 T + 0,00024 T2 (R2 ≈1)

(Figura 1).Los valores más altos de densidad de insectos

se obtuvieron en Antofagasta, Coquimbo y RM (Tabla 2). Para la relación con temperatura y precipitación se obtuvo:

d(T, P) = -328,5 + 44,9 T-1,42 T2 + 0,16P-0,00026P2 (F

4,52 = 5,92, p = 0,0005;

R2 = 0,31). La densidad de vectores varió entre 0,64 y 41,1, con media 22,45 ± 12,86 (± desviación estándar). Los valores más altos (d (T, P) > 30) se obtuvieron con temperaturas de 14,3 °C (13,1 °C-16,3 ° C) y una precipitación anual de 284,13 mm (38,7 mm - 443,6 mm) (Figura 1).

Se obtuvo un aumento en la tasa meta-bólica en función de la temperatura, (Tabla 3). Para la relación con la temperatura se ob-tuvo lnV

CO2 = 17,6-3387,8 (1/T) (F

1,3 = 19,8,

p = 0,021; R2 = 0,82). El factor de corrección (= 0,0754/435,16 = 0,00017327) permitió estimar la relación entre la tasa de picada y la temperatu-ra (Figura 1). El máximo para la tasa de picada b = 0,226 día-1 se encontró a 32,5 °C, y el mínimo fue b = 0,096 día-1 a 10,5 °C.

Los valores de R0 variaron de 0,021 a 9,6. Los

valores más altos (R0 > 6) se encontraron entre los

14 °C y 19 °C, y entre 100 mm y 500 mm de Pp (Figura 1). Los mayores valores de mortalidad se ubicaron hacia los sectores cordilleranos del terri-torio. La densidad promedio de T. infestans fue de 13,8 individuos/humano. La mayor densidad se concentró en la zona central del país: Atacama, Coquimbo, Valparaíso y R. Metropolitana. Las mayores tasa de picada se ubicaron entre Arica y Parinacota y Atacama.

El valor de R0 en el área de estudio fue de 2,33

± 2,57, una mediana de 1,01. Los valores más altos de R

0 se localizaron en la zona central del país,

entre Coquimbo y la RM (Figura 2).

Tabla 1. Tasa de mortalidad (μV= |b1|) en función de la temperatura de aclimatación (T) para tres cohortes de Triatoma infestans (ln(100N/N0) = b0+b1t, donde t es el tiempo

de desarrollo de cada cohorte)

T (°C) n µV Error St. p-valor IC 95%

12 20 0,015 0,0026 < 0,001 0,009 - 0,021

18 20 0,012 0,0021 < 0,001 0,007 - 0,017

25 20 0,030 0,0021 < 0,001 0,025 - 0,035

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artículo de investigación

Figura 1. A) variación de la tasa de mortalidad (μV(T)) con la temperatura (T). los puntos negros y las barras indican el prome-dio y la desviación estándar. en verde la curva ajustada. B) curva ajustada mostrando la relación entre la densidad de vectores (d(T,P)) y la temperatura ambiental (T) y precipitación (P). C) variación de la producción de co2 (VCO2 (μl/hg)) y la temperatura y curva ajustada entre la tasa de picada estimada (b(T) día-1) y temperatura. D) curva ajustada mostrando la relación entre el número reproductivo (R0) y la temperatura ambiental y precipitación.

Tabla 2. Valores promedio de parámetros entomológicos y densidad estimada de individuos de Triatoma infestans, para la zona endémica de la enfermedad de Chagas en Chile

Región n it id Nv N d T (°C) P (mm)

arica - Parinacota y tarapacá 8 11,5 13,6 4807,4 19511,4 9,4 19,4 2,5

antofagasta 5 54,5 12,1 6611,4 26852,0 31,8 14,8 17,3

atacama 11 19,8 36,9 4322,8 31684,0 17,1 15,5 26,0

coquimbo 8 26,7 63,9 3814,9 15638,9 55,2 14,3 160,1

valparaíso 6 37 20,8 6794,3 28775,7 21,7 13,8 684

Metropolitana 10 50,5 23,4 6534,8 23177,2 33,3 13,2 443,1

o’Higgins 10 17,2 10,5 3309,1 15772,6 4,9 12,5 557,1

en la tabla d: insectos/humano, n el número de datos en que se basó la estimación, it (insectos/hora) es el índice triatomino, id el porcentaje de infestación domiciliaria, Nv el número de viviendas, N la población humana, y T y P el promedio anual de temperaturas y precipitaciones totales en cada región.

Tabla 3. Producción promedio de CO2 de Triatoma infestans por temperatura (°C)

T(°C) VCO2(µL/h) VCO2(µL/hg)

10,5 67,1 ± 16,5 257,0 ± 72,9

15 47,5 ± 8,3 441,3 ± 105,3

23 55,2 ± 14,1 447,2 ± 85,9

28 76,9 ± 16,8 617,9 ± 86,2

32,5 161,4 ± 39,9 678,6 ± 155,1

Las proyecciones del cambio climático sugieren un aumento en R

0 en el escenario optimista y en

el pesimista, moderado de la media R0 pero mayor

en la mediana (p < 0,001) (Tabla 4). Se obtuvieron valores más altos de R

0 en la zona central entre

Atacama y el norte de la Región de O’Higgins (Fi-gura 2). También aumentó el área con valores R

0

≥ 1 en la zona norte (Figura 3). Hubo un aumento de 13,1% en el área con R

0 ≥ 1 con la RCP 2,6 y

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Figura 2. Mapas del número reproductivo estimado de la transmisión de Trypanosoma cruzi en chile en la condición climática actual y bajo dos escenarios futuros (rcP 2,6 y rcP 8,5).

Tabla 4. Estadística descriptiva de R0 para el escenario climático actual y escenarios futuros, considerando todos los lugares y donde hay transmisión efectiva (R0 ≥ 1)

Todos Transmisión efectiva

R0 actual RCP2,6 RCP8,5 R0 actual RCP2,6 RCP8,5

Promedio ± 1sd 2,33 ± 2,57 2,71± 2,71 2,70 ± 2,69 4,29±1,94 4,49±2,05 4,28±2,18

Mediana 1,010 2,603 2,407 4,706 4,616 4,299

Moda 0 0 0 4,715 3,826 2,385

iQr [0;4,8] [0;4,9] [0;4,8] [3,2;5,1] [3,4;5,3] [2,7;5,4]

sd = desviación estándar; iQr = rango intercuartílico.

el 18,3% con la RCP 8,5 (Tabla 5). El aumento mayor fué en el extremo norte de Chile, cercano a San Pedro de Atacama. Sin embargo, hubo una ex-pansión en toda el área de estudio. Se identificaron cinco regiones con un valor mayor que el promedio

nacional, Tarapacá (R0 = 2,41), Antofagasta (R

0

= 2,39), Coquimbo (R0 = 2,41), Valparaíso (R

0 =

4,34) y RM (R0) = 3,44). Los mayores cambios en

los valores se registraron en Coquimbo y Valpa-raíso, de 54% y 26%, respectivamente (Figura 4).

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Figura 4. números reproductivos estimados para las regiones del área endémica de la enfermedad de chagas en chile.

Figura 3. Mapas de las áreas estimadas con transmisión efectiva de Trypanosoma cruzi en chile en la condición climática actual (verde) y bajo dos escenarios futuros rcP 2,6 (amarillo) y rcP 8,5 (rojo).

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artículo de investigación

Discusión

En este estudio estimamos el riesgo de transmi-sión vectorial de la enfermedad de Chagas basados en parámetros de T. infestans, datos poblacionales humanos y datos climáticos de Chile. A pesar que en Chile se ha certificado el corte de transmisión vectorial por esta especie, aún se recibe en el Instituto de Salud Pública un número elevado de especímenes, con un porcentaje de infección por T. cruzi cercano a 40%, cada año se reporta mayor número de intromisiones domiciliarias y un ma-yor número de focos silvestres22, hechos que junto a la existencia de un gran reservorio animal y vec-tores silvestres de distribución similar, sustentan la mantención del riesgo de transmisión vectorial.

La distribución del número reproductivo fue muy asimétrica como consecuencia de muchas zonas con R

0 = 0. En estudios previos en Chile,

se propuso R0 = 2,86 en 1992 (38) y R

0 = 1,52 en

201717. En otros países, se estimó un valor R0 = 1,25

en Brasil39 y valores más altos en Colombia16, donde hay otros vectores y donde la situación es muy diferente y compleja. Los valores cercanos al valor mediano son consistentes con el estado endémico de la enfermedad de Chagas en Chile. La respuesta funcional de la tasa de mortalidad de T. infestans fue consistente con el comportamiento de la mortalidad de vectores, con alta mortalidad a altas y bajas temperaturas y menor mortalidad en un área que coincide con la temperatura pre-ferida por esta especie34. Además, los valores son consistentes con otros valores publicados para esta especie12. La densidad estimada, coincide con aquellos lugares con mayor presencia de vecto-res8,11. La relación directa entre la tasa de picada y el gasto de energía, es una suposición razonable ya utilizada en insectos vectores y otros grupos de artrópodos33 y fue consistente con los valores publicados para esta especie15,40.

El R0 más alto corresponde al área central,

Valparaíso y la Región Metropolitana. Las regiones extremas del área endémica tuvieron valores más bajos, Arica y Parinacota y la Región de O’Higgins. Esto concuerda con la distribución de casos de la enfermedad de Chagas8,24 y de focos remanentes e intrusión de hogares por T. infestans reportados por el MINSAL. Sin embargo, el MINSAL reporta también altas incidencias de enfermedad de Cha-gas también en la Región de Antofagasta22.

Podría haber un aumento significativo de riesgo de la enfermedad de Chagas en el escena-rio optimista RCP 2,6 y en el escenario RCP 8,5, en comparación con el escenario actual, lo que se hace más evidente al comparar las medianas que aumentan a más del doble. Los valores más altos de R

0 se concentraron en el sector costero

y la depresión intermedia, coincidiendo con los climas desértico, semiárido y septentrional de esta región. El aumento se explicaría por los cambios en la temperatura esperados para Chile. Se espera un aumento desde 0,5 °C en la costa hasta 5 °C en la Cordillera de los Andes, en el centro y norte del país41. Esta área también concuerda con el área donde hay vectores y casos de la enfermedad de Chagas8.

El área con riesgo de transmisión efectiva para la enfermedad de Chagas mostró un aumento de 18,3% para RCP 8,5 y 13,1% para RCP 2,6. Otros estudios han propuesto que se produciría una disminución muy pequeña en el hábitat adecuado para T. infestans y también para el vector silvestre Mepraia spinolai en ambos escenarios8,24. Estos estudios se han realizado con datos de presencia, lo que difiere de la aproximación de nuestro es-tudio, lo que explicaría la diferencia entre estos resultados. Los aumentos en R

0 pueden ocurrir

por aumentos en la densidad, aumentos en la tasa de picada o disminuciones en la mortalidad. Aunque, se debe considerar que este tipo de modelos no captura la complejidad de los mi-croambientes como los refugios42,43. Por ejemplo, los microambientes que encuentran las vinchucas en ambientes estables como viviendas humanas y gallineros les proporcionan posibilidad de repro-ducción y alimentación que favorece su elección. Así por ejemplo se han reportado en T. infestans mayores volúmenes de ingesta de sangre y mayor fecundidad en insectos asociados a gallineros y a la vivienda humana revelando el compromiso entre los componentes de la adecuación biológica y la elección de micro-sitios44.

Tabla 5. Área (km2) con (R0 ≥ 1) y sin (R0 < 1) transmisión de Chagas en la situación actual y

escenarios futuros

Actual RCP 2,6 RCP 8,5

R0 ≥ 1 174880,3 197727,9 206946,6

R0 < 1 204559,4 181714,0 172496,4

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artículo de investigación

El aumento en el área con riesgo efectivo (R

0 ≥ 1) y en R

0 es relevante, considerando la

identificación de colonias silvestres de T. infestans desde 200345 y el aumento en el número de intro-misiones de esta especie en hábitats domésticos17. Suponiendo un corte en la cadena de transmisión del vector, la enfermedad de Chagas podría con-tinuar presentando casos hasta por 60 años22, lo que reitera el cuidado que debe existir en el man-tenimiento del control vectorial domiciliario y en focos silvestres.

El valor obtenido para R0 es la primera estima-

ción empírica de este tipo en Chile, incorporando la distribución espacial e identificando las áreas de mayor riesgo de transmisión sobre las cuales se debe enfocar la vigilancia y el control del vector. Si no se mantiene el control de T. infestans y los brotes de vectores silvestres, la enfermedad de Chagas continuará presentando casos indepen-dientemente del escenario de cambio climático futuro.

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