Revista Brasil. Bot., V.29, n.1, p.163-174, jan.-mar. 2006

Fenologia da floração e biologia floral de bromeliáceas ornitófilas de umaárea da Mata Atlântica do Sudeste brasileiro

CAIO GRACO MACHADO1,3 e JOÃO SEMIR2

(recebido: 7 de outubro de 2004; aceito: 2 de fevereiro de 2006)

ABSTRACT – (Flowering phenology and floral biology of some ornitophilous Bromeliaceae of an Atlantic forest area insoutheastern Brazil). This study dealt with phenology and flower visitors of some Bromeliaceae species in an Atlantic Forestarea at Parque Estadual Intervales, southeastern Brazil. The taxa studied belonged to the genera Tillandsia L. (3 spp.), VrieseaLindl. (5 spp.), Aechmea Ruiz & Pav. (3 spp.), Billbergia Thunb. (1 sp.) and Nidularium Lem. (2 spp.). Sample transects wereestablished in areas with different succession stages, where the bromeliads were localized and marked. Flowering phenologysurveys were made monthly. The bromeliad community showed a sequential flowering all along the year and most speciesflowered during the rainy season. The floral visitors were recorded by naturalistic observations. Eight hummingbird speciesvisited the bromeliads flowers. Among them, Phaethornis eurynome Lesson and Thalurania glaucopis Gmelin were the mostfrequent visitors. Bromeliads were divided in two groups by similarity analysis of floral visitors (hummingbirds): a grouprepresented by species visited by Trochilinae hummingbirds and another visited by Phaethornis eurynome (subfamilyPhaethornithinae). The competition among bromeliad species for pollinators is reduced due to their spatial distribution and theflowering periods.

Key words - Atlantic Forest, Bromeliaceae, floral biology, hummingbirds, phenology

RESUMO – (Fenologia de floração e biologia floral de bromeliáceas ornitófilas de uma área da Mata Atlântica do Sudestebrasileiro). Foi investigada a fenologia e os visitantes florais de espécies da família Bromeliaceae em uma área de MataAtlântica, no Parque Estadual Intervales, no Sudeste brasileiro. Os táxons estudados pertencem aos gêneros Tillandsia L. (3spp.), Vriesea Lindl. (5 spp.), Aechmea Ruiz & Pav. (3 spp.), Billbergia Thunb. (1 sp.) e Nidularium Lem. (2 spp.). Foramestabelecidas transecções amostrais em áreas com diferentes estádios sucessionais, onde foi registrada a localização dosindivíduos nos estratos da vegetação e realizados censos mensais da fenologia de floração. As bromeliáceas apresentarampadrão de floração seqüencial ao longo do ano, com maior número de espécies floridas na estação chuvosa. Os visitantesflorais foram registrados por observações naturalísticas. Oito espécies de beija-flores visitaram as flores das bromélias. Destas,Phaethornis eurynome Lesson e Thalurania glaucopis Gmelim foram os visitantes mais freqüentes. A análise da similaridadedos beija-flores visitantes florais indicou a existência de dois conjuntos de espécies de bromeliáceas: o primeiro polinizadoprincipalmente por espécies da sub-família Trochilinae e outro por Phaethornis eurynome (sub-família Phaethornithinae). Adistribuição espacial diversa e, sobretudo os diferentes picos de floração foram os principais fatores que minimizaram acompetição por polinizadores entre as espécies de Bromeliaceae estudadas.

Palavras-chave - beija-flores, biologia floral, Bromeliaceae, fenologia, Mata Atlântica

1. Universidade Estadual de Feira de Santana, Departamento deCiências Biológicas, Km 03 - BR 116, 44031-460 Feira deSantana, BA, Brasil.

2. Universidade Estadual de Campinas, Departamento deBotânica, Caixa Postal 6109, 13083-970 Campinas, SP, Brasil.

3. Autor para correspondência: graco@uefs.br

Introdução

Bromeliaceae está entre as poucas famílias em quea polinização por vertebrados predomina sobre apolinização por insetos (Sazima et al. 1989). Sick (1984)sugere que a diversificação das famílias Bromeliaceaee Trochilidae tenha se processado paralelamente, poisesta última contém os agentes polinizadores mais

importantes para as bromélias. Essa idéia tem sidocorroborada por diversos estudos que apontam os beija-flores como vetores de pólen de cerca de 85% dasbromeliáceas nas diferentes comunidades investigadas,sendo as demais espécies visitadas por morcegos e, emmenor quantidade, abelhas (Snow & Snow 1980, 1986,Snow & Teixeira 1982, Gardner 1986, Fischer & Araujo1995, Sazima et al. 1995, 1996, Canela & Sazima 2003,Araujo et al. 2004).

A fenologia e polinização de Bromeliaceae têm sidorelativamente pouco investigadas. O padrão fenológicode uma comunidade vegetal é relevante no estudo dainteração planta-animal, pois propicia importanteferramenta para o entendimento da reprodução dasplantas e da organização espaço-temporal dos recursosdisponíveis no ambiente aos animais associados

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(Morellato & Leitão Filho 1992, Talora & Morellato2000). A floração seqüencial das bromeliáceas em umaregião pode ser de extrema importância para amanutenção dos agentes polinizadores na área,contribuindo para a eficiência no sistema de polinizaçãode espécies ornitófilas da comunidade (Waser & Real1979, Feinsinger 1983, Araujo et al. 1994, Fischer &Araujo 1995).

Este estudo objetivou investigar o padrão fenológicode floração e atributos florais de bromélias ornitófilasem uma área da Mata Atlântica de região serrana e autilização diferencial destes recursos pelas espécies debeija-flores.

Material e métodos

Este estudo foi realizado no Parque Estadual Intervales(PEI), em Ribeirão Grande, SP, Brasil. O PEI situa-se a 24º12’- 24º25’ S e 48º03’ - 48º30’ W, com área de 49.000 ha. Osregistros foram feitos na região da sede administrativa doPEI, a 950 m de altitude, de setembro de 1994 a março de1996, com 19 visitas mensais de oito a 20 dias cada. O relevona área é do tipo “montanha com vales profundos” (Ponçano1981). A vegetação é típica da zona ecotonal dos domíniosTropical Atlântico e dos Planaltos de Araucária. Devido aorelevo e aos estádios sucessionais diversos, existemdiferenças entre as florestas que ocorrem nos váriosambientes da região. Para maior detalhamento sobre avegetação local veja Nascimento (1994). O clima éclassificado como Cfb (Köepen 1948). A precipitação anualé entorno de 1.800 mm, com pequenas diferenças sazonais,ocorrendo uma estação chuvosa, de outubro a março, eoutra subseca, de abril a setembro. A temperatura médiaanual é de 22 ºC, com mínima registrada de 0 ºC e máxima de32 ºC (Machado 1999).

Foram estabelecidos sete transectos (com extensões de1.500 m, 600 m, 600 m, 2.400 m, 600 m, 1.500 m e 800 m,totalizando 8.000 m), onde foram amostradas áreas deambientes distintos, determinados pelo relevo (encostas evales). A área de amostragem (48.000 m2) foi calculada a partirdo comprimento dos transectos multiplicado por suaslarguras, visto que a amostragem era feita até três metros decada lado do eixo dos transectos.

Das espécies de Bromeliaceae ocorrentes na área, foramestudadas as que floresceram no período de estudo econsideradas ornitófilas.

No campo, as bromeliáceas foram identificadas apósformação da inflorescência. Muitas espécies apresentamindivíduos que ocorrem agregados, formando densastouceiras. Nesse caso, como procedeu Fischer (1994), foiconsiderado que cada inflorescência correspondia a umindivíduo.

A determinação da fenofase de floração foi feita atravésde registros mensais, quando foram anotados o número de

indivíduos floridos de cada espécie, o estrato da vegetaçãoem que estavam estabelecidos (solo, sub-bosque e dossel) eo respectivo hábito (terrestre, epifítico ou facultativo).

As espécies de bromélias foram classificadas comoheliófilas quando ocorriam preferencialmente em locais comalto grau de luminosidade, com incidência direta de luz solar,ou esciófilas, quando se desenvolviam em ambientessombreados e de luz difusa (Fischer & Araujo 1995).

A classificação dos padrões fenológicos seguiuNewstrom et al. (1994) e a categorização quanto à síndromede polinização foi feita através da análise dos atributos florais(Faegri & Pijl 1980). Neste estudo, considerou-se como picode floração o período no qual mais que 50% dos indivíduosamostrados de cada espécie estavam floridos.

Durante o período de floração foram registrados (em nomínimo três indivíduos diferentes) o número de flores abertaspor dia, o período de disponibilidade da flor (o período emque a flor permanece aberta, disponível aos visitantes, desdesua antese até a senescência - em algumas espécies as florespodem durar mais que um dia, apresentando fechamento eabertura das flores, uma ou mais vezes, entre o período deantese e senescência), a duração (em dias) das flores, ocomprimento do tubo da corola, o período de deiscência dasanteras com o pólen disponível (Dafni 1992) e o período dereceptividade do estigma (Kaerns & Inouye 1993), além dacoloração do cálice, corola e brácteas. A coleta de néctar edeterminação de seu volume foi feita com uso demicrosseringa ou microcapilares graduados, em florespreviamente isoladas com sacos de papel, em intervalos deduas horas durante todo o período de abertura da flor. Aconcentração de solutos no néctar (açúcares hidrossolúveis)foi determinada com o uso de refratômetro de bolso.

As observações dos beija-flores visitantes foram feitascom auxílio de binóculos 8 X 35 ou à vista desarmada. Assessões foram feitas da aurora ao crepúsculo ou até ofechamento ou a senescência das flores. Para o registro dosbeija-flores visitantes foi adotado o método de observaçãoindivíduo-focal (Altmann 1974), com no mínimo três repetiçõespara cada espécie. A variação do número de horas deobservação em cada espécie decorreu do período dedisponibilidade da flor, número de dias de duração da flor ediferenças nos horários da aurora e crepúsculo nas diferentesestações do ano. Em cada sessão de observação-focal, foramregistradas quais espécies de beija-flor visitavam as floresdas bromeliáceas, o horário e o número de visitas(considerou-se “visita” toda vez que um beija-flor sealimentava do néctar de uma flor) e o local de impregnação depólen nas aves. Todas as ocorrências de agonismo intra ouinterespecífica entre os beija-flores foram registradas. Aidentificação das aves foi feita em campo e a classificaçãoseguiu Sick (1984).

Para determinar a similaridade entre a guilda de beija-flores polinizadores associada às espécies de bromeliáceasestudadas, foi utilizado o Índice de Jaccard (Magurran 1988).Todos os cálculos estatísticos seguiram as determinações

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de Sokal & Rohlf (1981), sendo testada a distribuição normaldos dados. No caso do volume e concentração de néctarproduzido foram excluídos os “out liers”, uma vez que, emalgumas flores, a presença de muco ou água de chuvaacumulada, causaram aumento do volume e diluição do néctar.Desta forma, todas as análises foram paramétricas. Utilizou-se a correlação de Spearman para correlacionar comprimentode bico de beija-flor e de tubo da corola, assim comofreqüência de visita de beija-flor e produção de néctar pelaflor. A análise de agrupamento foi feita pelo método dasdistâncias médias entre os grupos (UPGMA) sobre ocoeficiente de distância métrica Euclidiana. Utilizou-se nestasanálises o pacote estatístico SPSS – Statistical Package forSocial Sciences (SPSS 1983).

Resultados

Quatorze espécies de bromeliáceas ornitófilasfloresceram durante este estudo (tabela 1), sendo cincopertencentes à sub-família Bromelioideae (gênerosNidularium, Billbergia e Aechmea) e as demais à sub-família Tillandsioideae (Vriesea e Tillandsia). Outrasespécies de bromélias ornitófilas podem ocorrer na áreade estudo, como Vriesea vagans L.B. Smith, Vriesea

friburguensis Mez e Canistrum lindenii (Regel) Mez,porém não floresceram durante o período de coletas dedados. Apesar de Vriesea philippocoburgii não terocorrido dentro da área amostral, foram registradosdados sobre sua fenologia, biologia floral e sobre os seusvisitantes florais, pois é uma espécie comum na região.

Das espécies de bromélias estudadas, nenhumaapresentou hábito exclusivamente terrestre (tabela 1) emesmo as de hábito facultativo tenderam ao epifitismo,com raros indivíduos crescendo junto ao solo, muitasvezes sobreviventes de quedas de galhos de estratosmais altos da vegetação, nos quais estavamestabelecidas. Nidularium rubens foi a espécie maisfreqüentemente observada estabelecendo-sediretamente sobre o solo.

Nove espécies foram classificadas como heliófilas(tabela 1) e ocorreram preferencialmente nos estratosmais altos da vegetação ou, quando em estratos maisbaixos, em locais mais ensolarados, como clareiras ebordas de mata. As espécies esciófilas ocorreram nosestratos mais baixos e dentro do sub-bosque; quandopresentes no dossel, ocorriam dentro das copas densas,que proporcionavam ambiente sombreado.

Tabela 1. Bromeliáceas ornitófilas estudadas na região da sede do Parque Estadual Intervales, Ribeirão Grande, SP, seushábitos, tolerância à luminosidade e as espécies de beija-flores que visitaram suas flores (TG = Thalurania glaucopis Gmelin;CR = Clytolaema rubricauda Boddaert; PE = Phaethornis eurynome Lesson; AV = Amazilia versicolor Vieillot;CA = Chlorostilbon aureoventris Orbigny & Lafresnaye; LA = Leucochloris albicollis Vieillot; AN = Anthracothorax nigricollisVieillot; MF = Melanotrochilus fuscus Vieillot).

Table 1. Ornitophilous species of Bromeliceae at the Parque Estadual Intervales (Ribeirão Grande, SP, Brasil), their habits,tolerance to light and visitor humminbirds (TG = Thalurania glaucopis Gmelin; CR = Clytolaema rubricauda Boddaert;PE = Phaethornis eurynome Lesson; AV = Amazilia versicolor Vieillot; CA = Chlorostilbon aureoventris Orbigny & Lafresnaye;LA = Leucochloris albicollis Vieillot; AN = Anthracothorax nigricollis Vieillot; MF = Melanotrochilus fuscus Vieillot).

Espécies Hábito Tolerância à luminosidade Espécies de beija-floresvisitantes florais

Aechmea nudicaulis (L.) Griseb. facultativo heliófila TG

Aechmea organensis Wawra facultativo heliófila TG, CR

Aechmea ornata Lodd. facultativo heliófila PE, TG

Billbergia amoena Lodd. epifítico esciófila PE

Nidularium innocentii Lem. facultativo esciófila PE

Nidularium rubens Mez facultativo esciófila PE

Tillandsia geminiflora Brongn. epifítico heliófila AV, CA, LA

Tillandsia stricta Soland. epifítico heliófila AV, LA

Tillandsia tenuifolia L. epifítico heliófila LA

Vriesea altodaserrae L.B.Sm. facultativo heliófila TG, PE, AV, LA, MF, CA, AN, CR

Vriesea carinata Wawra facultativo esciófila PE

Vriesea flammea L.B.Sm. epifítico heliófila PE, LA

Vriesea incurvata Gaudich. epifítico esciófila PE, MF

Vriesea philippocoburgii Wawra facultativo heliófila TG

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A comunidade de bromélias apresentou floraçãoseqüencial e contínua (figura 1). Todas as espéciesapresentaram padrão anual de floração e, quanto àduração da fenofase de floração, a maioria foi do tipocurta (figura 1). Foi verificado em Aechmeaorganensis, Vriesea incurvata e V. philippocoburgiique o período de floração foi mais extenso; nas duasprimeiras espécies, a fenofase de floração individual écurta, porém os diferentes indivíduos vão se sucedendoem floração, enquanto em V. philippocoburgii afloração individual é extensa, com grande quantidadede flores por indivíduo (0 = 146,78 ± 13,46; n = 10), mascom um número baixo delas abertas por dia(0 = 4,40 ± 2,03; n = 10).

O maior número de espécies (n = 10) floresceu naestação chuvosa, entre outubro e março (figura 1). Onúmero total de indivíduos floridos nos transectosamostrais variou durante o ano (figura 2), sendosignificativamente menor durante a estação subseca(P ≤ 0,05). Os picos com maior número de indivíduosfloridos nos meses de junho, agosto e setembro foramconseqüência do período de pico de floração deV. carinata (junho) e T. stricta (agosto e setembro),espécies abundantes na área de estudo.

Tillandsia stricta e T. geminiflora apresentaramflores que perduraram por três dias enquantoT. tenuifolia, Nidularium rubens e N. innocentii, floresque duraram dois dias. Nas Tillandsia ocorreu ofechamento da flor no final do dia e abertura na manhãseguinte. Em Nidularium as flores permaneceram como ápice das pétalas fechado, não expondo anteras eestigma. As demais espécies estudadas apresentaramflores com duração de apenas um dia (tabela 2). Todasas bromélias estudadas apresentaram antese diurna, porvolta 4 e 6 h da manhã e senescência entre 17 e 20 h(tabela 2). No caso de Nidularium, considerou-se comoperíodo de disponibilidade o período de produção denéctar do início da manhã, por volta das 05 h e 30 min.,quando as anteras já estavam abertas e os grãos depólen expostos e facilmente removíveis, até por voltadas 12 h (tabela 2).

Nas espécies estudadas, o volume médio de néctarfoi 132,0 ± 138,7 mL por flor. O alto desvio padrãoocorreu em algumas espécies que secretaram néctarem grande quantidade, como Vriesea altodaserrae eV. incurvata (tabela 2). A concentração do néctarvariou de 20% a 30% (tabela 2), com média de25,7 ± 3,8% (n = 14). Foi significativa a correlação entre

Figura 1. Fenologia de floração de 14 espécies de bromeliáceas que ocorrem na região da sede do Parque Estadual Intervales,Ribeirão Grande, SP, entre abril de 1995 e março de 1996. A linha simples representa o período total de cada florada e a maisgrossa, o pico de floração.

Figure 1. Floral phenology of 14 Bromeliaceae species of the Parque Estadual Intervales (Ribeirão Grande, SP, Brasil), April/1995-March/1996. (Fine line = flowering period; thick line = flowering peak).

Estação subseca Estação chuvosa

Meses A M J J A S O N D J F M

Billbergia amoena

Vriesea carinata

Vriesea philippocoburgiiTillandsia stricta

Tillandsia geminiflora

Aechmea organensis

Vriesea altodaserrae

Aechmea nudicaulis

Vriesea incurvata

Nidularium innocentii

Nidularium rubens

Vriesea flammea

Tillandsia tenuifoliaAechmea ornata

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comprimento do tubo e volume de néctar produzido nasespécies estudadas (r = 0,51; P ≤ 0,05; n = 14). Acorrelação entre tamanho do tubo da corola econcentração de néctar das bromélias foi positiva, masnão significativa (r = 0,21; P ≥ 0,05; n = 14).

Os tubos das corolas de Nidularium rubens eN. innocentii são brancos e longos. As flores sedesenvolvem dentro da roseta, em posição terminal ouaxial, imersas na água acumulada. O contraste com overmelho das folhas mais internas as tornam conspícuas.O estigma se tornou receptivo duas horas após o iníciode produção de néctar da flor e permaneceu receptivoaté a sua senescência, no segundo dia de duração daflor.

Aechmea ornata e A. organensis têm floresvioleta a lilás, enquanto em A. nudicaulis estas sãoamarelas. Em A. ornata, as flores contrastam com asbrácteas do escapo, que são grandes e vermelhas. EmA. organensis há contraste com escapo e brácteas dospedúnculos, de coloração vinácea. Por sua vez, ocontraste das flores amarelas de Aechmea nudicaulisse dá com as grandes brácteas vermelhas do escapo.Em todas as espécies, a liberação do pólen das anterasocorreu logo após a antese, enquanto o estigma setornou receptivo em torno de três horas depois.

Billbergia amoena tem corola amarela,ligeiramente translúcida, com o ápice esverdeado,contrastando com grandes brácteas vermelhas. Cadainflorescência produziu cinco ou seis flores e metadedelas abriu no mesmo dia e as restantes, dois dias depois.Verificou-se que em algumas flores (n = 15) de diversasinflorescências (n = 10), não houve a produção de

néctar, apesar dos nectários desenvolvidos próximo aoovário. Os grãos de pólen amadureceram após a anteseda flor, se desprendendo facilmente das anteras,enquanto o estigma, assim como nas espéciescongêneres, se tornou receptivo cerca de três horas apósa antese.

Tillandsia stricta, T. geminiflora e T. tenuifoliapossuem flores relativamente pequenas, azul-arroxeadasnas duas primeiras e brancas na última, todas combrácteas rosadas. Nessas espécies as anteras abriram-se logo após a antese, liberando grãos de pólen, mas areceptividade do estigma foi detectada no segundo dia,após sua abertura e no caso de Tillandsia stricta eT. geminiflora, também no terceiro dia de abertura daflor.

As corolas das flores das espécies de Vriesea sãode coloração amarelo intenso, contrastando com overmelho das sépalas, brácteas e escapo, com exceçãode V. flammea, cuja corola branca é conspícua pelocontraste do cálice, brácteas e escapo de coloraçãovermelho-vinácea. As flores de Vriesea secretaramnéctar com concentração média de 24%. Em todas elas,as anteras se abriram cerca de uma hora após a antese,liberando os grãos de pólen. O estigma se tornoureceptivo, em todas as espécies, logo após a antese daflor.

Oito espécies de bromeliáceas apresentaram umaprodução maior de néctar no período da manhã(figura 3). Aechmea nudicaulis, Vriesea carinata eTillandsia geminiflora produziram néctar maisuniformemente ao longo do dia, sendo que a últimaapresentou dois picos de maior produção, um pela manhãe outro pela tarde. Tillandsia stricta teve uma maiorprodução no período da tarde, enquanto Vrieseaflammea e V. altodaserrae produziram mais néctar das10 às 14 h (figura 3).

Quanto à correlação entre produção de néctar e àfreqüência de visitas de beija-flores ao longo do dia,Aechmea nudicaulis, Billbergia amoena, Tillandsiageminiflora, T. stricta, T. tenuifolia, Vriesea carinata,V. incurvata, V. flammea e V. philippocoburgiiapresentaram correlação positiva e estatisticamentesignificativa (P ≤ 0,05) (respectivamente: r = 0,92;r = 0,85; r = 0,88; r = 0,96; r = 0,86; r = 0,64; r = 0,46;r = 0,73 e r = 0,83). Aechmea organensis, A. ornata,Nidularium innocentii e N. rubens apresentaramcorrelação positiva, porém não significativa (P ≥ 0,05)(respectivamente: r = 0,39; r = 0,35; r = 0,37 e r = 0,27);por sua vez, V. altodaserrae apresentou correlaçãonegativa não significativa (r = -0,40; P ≥ 0,05).

Oito espécies de beija-flores foram registradas

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Figura 2. Número total de indivíduos de bromélias floridos,registrados mensalmente nos transectos amostraisestabelecidos na região da sede administrativa do ParqueEstadual Intervales, Ribeirão Grande, SP, durante 1995.

Figure 2. Number of flowering individuals of Bromeliaceaerecorded monthly in the sampled transect of the ParqueEstadual Intervales (Ribeirão Grande, SP, Brasil), in 1995.

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visitando as flores das bromeliáceas (tabela 1, figura 3).Desses, apenas cinco delas ocorreram na região aolongo do ano todo (Phaethornis eurynome, Thaluraniaglaucopis, Amazilia versicolor, Leucochlorisalbicollis e Chlorostilbon aureoventris). As outrastrês espécies estiveram ausentes em toda a estação sub-seca ou em grande parte dela, como Anthracothoraxnigricollis, presente de outubro a março,Melanotrochilus fuscus, presente de outubro até abrile Clytolaema rubricauda, de outubro a maio.

Todas as espécies efetuaram visitas legítimas pelafrente e tocando as partes reprodutivas das flores, nãotendo sido observadas tentativas de perfuração da baseda flor para pilhar néctar. A correlação entrecomprimento dos bicos de beija-flores e comprimentodos tubos das corolas das bromeliáceas que visitam nãofoi significativa (r = 0,41; P ≥ 0,05; n = 29).

As únicas espécies de beija-flores que visitarammais de cinco espécies de bromélias foram Phaethorniseurynome, Thalurania glaucopis e Leucochlorisalbicollis (tabela 1). Phaethornis eurynome visitouoito espécies, sendo que em quatro delas foi único vetorde pólen (Billbergia amoena, Nidularium rubens,N. innocentii e Vriesea carinata); as demais espéciesforam visitadas também por outros troquilídeos, porémnestas, P. eurynome foi o visitante mais freqüente(V. flammea, V. incurvata e A. ornata) ou o segundomais freqüente (V. altodaserrae). Esse beija-flor tendeua forragear nas espécies do sub-bosque e na porçãoinferior das copas (Billbergia amoena). Na maioria dasespécies de bromélias que explorou as visitas às floresforam em intervalos de 40 minutos a uma hora. Exceçãoocorreu durante a floração de Vriesea altodaserrae,quando permaneceu próximo à área de observação,entre as 10 e 14 h, período em que se verificou nesta aprodução de maior volume de néctar (figura 3). O localde deposição de pólen das bromélias visitadas emPhaethornis eurynome foi o bico, sendo que apenas opólen de Billbergia amoena foi depositado na fronte.

Thalurania glaucopis exibiu comportamentoterritorialista, permanecendo próxima a área onde haviaplantas floridas. Visitou cinco espécies de bromélias(tabela 1), sendo o único visitante de Aechmeanudicaulis e Vriesea philippocoburgii. Foi também aespécie com maior número de visitas em Aechmeaorganensis e Vriesea altodaserrae. Nessa última, opólen foi depositado na fronte da ave, porém o localcom maior freqüência de impregnação foi o bico, emboraem Vriesea philippocoburgii o pólen também foidepositado no vértice da ave. Esse troquilídeo ocorreutanto em áreas mais abertas como no interior da mata,Ta

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0,1

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27,3

±3,

5 (5

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5,0

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0,3

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i 2

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±1,

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- 12:

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2 - 5

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,540

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±1,

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2 - 3

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+ 1

,648

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1,5

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48,8

±3,

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- 17:

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2 - 6

17,9

+ 0

,260

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0,9

±1,

5 (8

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2,2

±10

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- 18:

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2 - 4

18,3

+ 0

,960

Till

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,5±

0,6

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30,7

±4,

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- 19:

002

1 - 3

17,0

+ 0

,960

Vrie

sea

alto

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30,0

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,7 (9

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:30

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1 - 3

31,3

+ 0

,548

Vrie

sea

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26,2

±1,

5 (7

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±14

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- 17:

001

1 -2

39,0

+ 0

,344

Vrie

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21,

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134

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17,9

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- 237

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0,1

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,2 +

0,9

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2,2

±1,

1 (1

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2,5

(10)

04:0

0 - 1

9:00

1 3

- 8

28,7

+ 1

,148

Revista Brasil. Bot., V.29, n.1, p.163-174, jan.-mar. 2006 169

Figura 3. Volume médio de néctar (µL) produzido por flores de bromeliáceas ornitófilas e número médio de visitas de beija-floresao longo do dia (n = 3) no Parque Estadual Intervales, Ribeirão Grande, SP.

Figure 3. Mean nectar volume (µL) in the flowers of ornitophilous bromeliaceae, and hummingbirds visits during the day (n = 3)in the Parque Estadual Intervales (Ribeirão Grande, SP, Brasil).

( = Phaethornis eurynome; = Leucochloris albicollis; = Amazilia versicolor; = Melantrochylus fuscus; = Thaluraniaglaucopis; = Chlorostilbon aureoventris; = Clytolaema rubricauda; = Anthracothorax nigricollis; – – = Volume de néctar).

C.G. Machado & J. Semir: Fenologia e biologia floral de bromeliáceas ornitófilas170

onde foi mais freqüente.Leucochloris albicollis foi observada mais

freqüentemente em áreas abertas, capoeiras e matasde vegetação secundária recente e antiga, porémtambém pôde ser avistado em área de mata primária,onde forrageou em estratos mais altos da vegetação.Visitou Vriesea altodaserrae, V. flammea e todas astrês espécies de Tillandsia estudadas, sendo o visitanteexclusivo de T. tenuifolia (tabela 1). Todas essasespécies tiveram seu pólen depositado no bico deLeucochloris albicollis.

Amazilia versicolor, espécie típica de áreasabertas, foi observada em capoeiras e áreas de matasecundária, sendo a principal visitante de Tillandsiastricta e T. geminiflora. Exibiu comportamentoagonístico, expulsando outros visitantes, principalmentedurante os períodos de maior produção de néctar emTillandsia.

A partir do agrupamento (“cluster”), elaborado comos valores dos índices de similaridade (Jaccard) de usodas espécies de bromeliáceas pelas diferentes espéciesde beija-flores, observou-se dois grandes conjuntos deespécies de bromélias (figura 4), sendo o primeirocomposto por dois sub-conjuntos: o primeiro (Vrieseaphilippocoburgii, Aechmea nudicaulis eA. organensis), cujo único ou principal visitante floralfoi Thalurania glaucopis e o segundo (Tillandsiageminiflora, T. stricta, T. tenuifolia eV. altodaserrae), cujas espécies foram visitadasprincipalmente por Amazilia versicolor, Leucochlorisalbicollis, Chlorostilbon aureoventris (tabela 1). Osegundo conjunto de bromélias foi formado pelasespécies que utilizam Phaethornis eurynome como seuúnico vetor de pólen (Nidularium rubens, N. innocentii,Vriesea carinata e Billbergia amoena) ou como o maisfreqüente agente polinizador (Vriesea incurvata,V. flammea e Aechmea ornata) (tabela 1, figura 4).

Discussão

Em estudos realizados com bromeliáceas ornitófilasem diferentes áreas de Mata Atlântica da planícielitorânea no Estado de São Paulo foram registradas 22espécies em Caraguatatuba (Buzato et al. 2000), 15espécies em Picinguaba (Araujo 1996) e 24 espécies naJuréia (Araujo et al. 2004); na Serra do Mar, ainda noEstado de São Paulo, Buzato et al. (2000) registraram12 espécies no município de Cunha, com altitude decerca de 1.000 m, e sete espécies em Campos do Jordão(ca. de 1.500 m de altitude), de bromélias ornitófilas.Estes dados corroboram Snow & Snow (1986), que

sugerem que a maior diversidade e riqueza de espéciesde bromeliáceas ocorrem em áreas de pouca altitude.Benzing (1980) e Reitz (1983) consideram que as baixastemperaturas de inverno, que ocorrem em regiões dealtitude maior, podem ser um fator limitante para oestabelecimento de várias espécies de bromélias.

Na comunidade estudada, o padrão de floração dacomunidade de bromélias ornitófilas foi sequencial econtínuo. Estudos realizados na Mata Atlântica doSudeste brasileiro têm constatado que as bromeliáceasformam o maior grupo de plantas ornitófilas (em riquezade espécies) na comunidade e que também apresentamo mesmo padrão de floração (Araujo et al. 1994, Buzatoet al. 2000). A disponibilidade de flores ornitófilas aolongo do ano possibilita a permanência beija-florespolinizadores na área. Isso propicia uma maximizaçãodo sucesso reprodutivo das espécies de plantasenvolvidas, pois caso haja deslocamentos populacionaisdestas aves, devido a uma pausa na oferta de recursos,as primeiras espécies de plantas ornitófilas que floriremnão encontrarão disponíveis seus agentes polinizadores(Poulin et al. 1992).

Distância Euclidiana

Figura 4. Agrupamento das espécies de bromélias ornitófilasdo Parque Estadual Intervales (Ribeirão Grande, SP, Brasil),pela similaridade das espécies de beija-flores que as visitam(I – principalmente visitadas por Trochilinae; II –predominantemente visitadas por Phaethornitinae.

Figure 4. Ornitophilous bromeliad groups in the ParqueEstadual Intervales (Ribeirão Grande, SP, Brasil), accordingto similarity of hummingbird visitors (I – mainly visited byTrochilinae visitors; II – mainly visited by Phaethornitinae).

25 20 15 10 5 0

V. philippocoburgii

A. nidicaulis

A. organensis

T. geminiflora

T. stricta

T. tenuifolia

V. altodaserrae

N. rubens

V. carinata

B. amoena

N. innocentii

V. incurvata

V. flammea

A. ornata

I

II

Revista Brasil. Bot., V.29, n.1, p.163-174, jan.-mar. 2006 171

Dessa forma, as bromeliáceas devem serconsideradas fundamentais para a manutenção local dafauna de beija-flores residentes na Mata Atlântica,beneficiando não somente estas aves como também aspróprias bromeliáceas ornitófilas e outras espécies dacomunidade que utilizam estas aves como seus vetoresde pólen.

Neste estudo, cerca de 70% das espécies debromélias floresceram durante a estação chuvosa,período no qual também foi verificado maior número deindivíduos floridos. Fischer & Araujo (1995) observaramproporção semelhante neste período em região estuarinado Estado de São Paulo, assim como Sazima et al.(1995) observaram em todas as comunidades devegetais ornitófilos com que trabalharam. Essa tendênciaassemelha-se ao encontrado por Wolf et al. (1976) comflores polinizadas por beija-flores em floresta estacionalda América Central e corrobora o padrão esperado emambientes tropicais, onde os fatores climáticos maisfavoráveis, como temperatura e pluviosidade maiores,resultam em uma alta produtividade primária (Pandey& Singh 1992). A maior disponibilidade de floresornitófilas como recurso na estação chuvosa também écoincidente com o período de reprodução da maioria deespécies de beija-flores (Sick 1984), o que demonstra aestreita inter-relação entre estes organismos.

Vriesea carinata apresentou pico de floraçãodurante o mês de junho. Em outra área da MataAtlântica, Araujo et al. (1994) observaram um períodode floração de V. carinata mais longo, de abril a outubro,com o pico em julho e agosto. Comparado aos dadosregistrados por Fischer (1994), Araujo (1996) e Buzatoet al. (2000), com Bromeliaceae da Mata Atlântica emSão Paulo, verificou-se que Nidularium innocentii,Aechmea nudicaulis, A. organensis, Vrieseaaltodaserrae, V. incurvata, Tillandsia stricta,T. tenuifolia e T. geminiflora apresentaram, no PEI,período e pico de floração diferentes das áreasestudadas por aqueles autores. Essas diferenças quantoao início e extensão do período de floração das mesmasespécies em áreas diversas indicam que fatoresambientais são mais importantes para a fenologia destasespécies que fatores intrínsecos, como relaçõesfilogenéticas e história evolutiva do grupo (Kochmer &Handel 1986).

Todas essas espécies apresentaram atributos dasíndrome da ornitofilia (Faegri & Pijl 1980), como:inflorescências expostas, flores tubulosas, antese diurna,cores conspícuas ou contrastantes, néctar comconcentração entre 20% e 32%, inodoras, estigma eanteras afastadas dos nectários e posicionados para o

contato com as aves e ausência de plataforma de pouso.Feinsinger (1983) e Fischer (1994) encontraram

alta correlação positiva entre tamanho de corola econcentração de solutos (açúcares) no néctar. Isso podeestimular, em flores de corola longa, a maior freqüênciade beija-flores de bico longo, uma vez que a recompensaé melhor. No entanto, essa correlação entre tamanhodo tubo da corola e concentração de néctar, ainda quepositiva, não foi significativa nas bromélias ornitófilasdeste estudo. A correlação positiva entre o tamanho dotubo da corola com o volume de néctar produzido nasespécies aqui estudadas corrobora a idéia de que florescom corolas de tubo longo selecionam visitantes de bicomais longo conferindo-lhes melhor recompensa(Arizmendi & Ornelas 1990).

Espera-se que haja alta correlação entre ocomprimento dos bicos dos beija-flores e o comprimentoda corola das flores que visitam, pois corolas longastendem a impedir que visitantes de bico curto alcancemo néctar contido na câmara nectarífera no fundo do tubo,selecionando, desta forma, aves com bico mais longo(Fenster 1991). Neste estudo, esta correlação não foisignificativa. Este resultado provavelmente foiinfluenciado pelo fato de que espécies de bico longotambém visitaram espécies de bromélias de corola curta.

Billbergia amoena pode apresentar mimetismointrapopulacional, pois apenas algumas flores em cadaindivíduo produzem néctar. Nesse caso, flores semnéctar seriam visitadas por beija-flores que poderiamconfundi-las com aquelas que efetivamente produzemnéctar (modelos). Espécies com flores em padrões auto-miméticos também foram descritas em regiõestemperadas (Brown & Kodric-Brown 1979).

Entre os beija-flores, apenas um representante dasub-família Phaethornithinae foi registrado (Phaethorniseurynome), enquanto as demais espécies pertencem àsub-família Trochilinae. Esses dados, assim como os deBuzato et al. (2000), corroboram Snow & Snow (1986),que sugeriram que os trochilíneos são mais abundantesem altitudes mais elevadas.

O longo período entre as visitas de Phaethorniseurynome às flores, somada ao fato desta ave não terpermanecido próxima às flores que visitava, sugere queeste apresente técnica de forrageamento do tipo “linhade captura” ou seja, forrageia efetuando um longo roteirode visitas, não demarcando território definido. Estaestratégia de forrageamento é típica das espécies dasub-família Phaethornithinae (Gottsberger 1986, TieboutIII 1993). No entanto, durante a floração de Vrieseaaltodaserrae, Phaethornis eurynome apresentouestratégia de forrageamento do tipo territorialista durante

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o período de maior produção de nectar (figura 3),embora não tenha apresentado nenhuma interaçãoagonística interespecífica. Essa alteração temporária decomportamento tem sido reportada em outros estudos(Stiles 1978, Feisinger & Colwell 1978, Canela & Sazima2003). Provavelmente, a alta densidade de flores queproduziam grande volume de néctar e a ausência deoutras espécies competidoras influenciou essecomportamento em Phaethornis eurynome duranteaquele período.

Em relação ao agrupamento das espécies debromélias quanto à similaridade de seus visitantes florais,no primeiro conjunto de bromélias foram mais comunsos beija-flores da sub-família Trochilinae como agentespolinizadores (figura 4, conjunto I). Entre as espéciespolinizadas exclusivamente por Thalurania glaucopis,ou que tenham tido este troquilídeo como o visitantemais freqüente, foi observado que seus picos de floraçãonão foram coincidentes (figura 1), o que pode evitarcompetição pelos beija-flores, diminuindo a probabilidadede mistura de pólen de diferentes espécies no corpodas aves, o que reduziria a transferência correta depólen.

Todas as espécies de bromeliáceas do conjunto Isão heliófilas e a predominância de visitas de beija-florestroquilíneos foi esperada, pois as espécies dessa sub-família, ao contrário de Phaethornis eurynome,forrageiam em locais mais abertos (Piratelli 1997).

Tillandsia geminiflora e T. stricta apresentaramalto grau de similaridade, ou seja, partilharam quase osmesmos agentes polinizadores, sendo Amaziliaversicolor o mais freqüente deles. São plantas quepodem ocorrer em ambientes semelhantes, porém seusperíodos de pico de floração também não foramcoincidentes. A relativa semelhança entre essas duasplantas (flores azuis arroxeadas e brácteas rosadas)pode ainda reforçar nos beija-flores uma imagem deprocura das flores, aumentando as chances de seremvisitadas, como sugeriram Araujo et al. (1994).

O segundo conjunto de bromélias (figura 4,conjunto II) foi formado pelas espéciespreferencialmente esciófilas, sendo Phaethorniseurynome seu único ou o mais freqüente agentepolinizador (figura 3). Nesse conjunto de espécies foiobservado um padrão de floração seqüencial econtínuo, de novembro a maio. Esse padrão fenológicoocorreu também em florestas da América Central nasplantas polinizadas por Phaethornithinae (Stiles 1978).As bromeliáceas que foram exclusivamente visitadaspor Phaethornis eurynome e são todas esciófilas,podendo ocorrer no mesmo ambiente. Essas espécies,

porém, apresentam picos de floração em períodosdistintos (figura 1). Assim, a competição porpolinizadores entre as bromeliáceas que ocorrem naárea de estudo é minimizada, como também apossibilidade de hibridação interespecífica.

Ainda dentro desse segundo conjunto de plantas,observaram-se espécies (como Vriesea incurvata,V. flammea e Aechmea ornata) que foram visitadaspor outras espécies de beija-flores, tendo Phaethorniseurynome como seu principal visitante (figura 3). Aprimeira delas, Vriesea incurvata, é uma espécieesciófila, que apresentou floração durante quase toda aestação chuvosa, com pico em janeiro e fevereiro. Noentanto, esteve restrita a ambientes bastante úmidos,próximos a cursos d’água, possibilitando as visitas dePhaethornis eurynome, que forrageia preferencialmenteem ambientes sombreados (Piratelli 1997). Já Vrieseaflammea e Aechmea ornata diferiram em seus períodosde pico de floração (figura 1) e também ocorreram emestratos vegetacionais distintos (a primeira no estratomédio da vegetação e em borda de mata e a última, nodossel). Apesar de ambas serem heliófilas podiamocorrer sombreadas por copas das árvores,possibilitando as visitas constantes de Phaethorniseurynome.

A deposição de pólen em diversos locais do corpodos beija-flores poderia ser um mecanismo para evitara mistura de pólen das diferentes espécies. No entanto,dada a estrutura mais comum das flores destasbromélias, na qual as anteras ocorrem no interior dacorola tubulosa, o bico dos beija-flores tendeu a ser olocal mais freqüente de impregnação de pólen, o quetambém foi observado por Fischer (1994), Sazima et al.(1995, 1996), Araujo (1996) e Buzato et al. (2000).Assim, o período de floração e tipos distintos deambientes onde ocorreram as bromeliáceas pareceramser os principais meios de se evitar a competição porvetores de pólen.

Agradecimentos – À Capes, pelo apoio financeiro; à Fundaçãopara a Conservação e Produção Florestal do Estado de SãoPaulo e ao Parque Estadual Intervales, pelo apoio logístico;aos Departamentos de Botânica (Unicamp) e de CiênciasBiológicas (UEFS); ao Dr. Wesley R. Silva, à Dra. SilvanaBuzato, à Dra. Julie H.A. Dutil e ao Dr. Marco Aurélio Pizo,pelas valiosas críticas; à Dra. Maria da Graça L. Wanderley,pela identificação de algumas bromélias deste estudo; aoscompanheiros do Depto. de Botânica/Unicamp e DCBio/UEFSpela ajuda providencial nas diversas fases deste estudo; e aNívea Mara Ribeiro Rodrigues, pelo precioso auxílio nostrabalhos de campo e acompanhamento deste projeto; aosrevisores anônimos, pelas críticas e sugestões.

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