Técnicas y Metodologías para el Estudio de Jaguares: Una Revisión.

Un Informe para U.S. Fish and Wildlife Service en cumplimiento parcial del Contrato F13PX01563

© Daniel Alarcon

John Polisar, Tim G. O’Brien, Sean M. Matthews, Jon P. Beckmann, Eric W. Sanderson, Octavio Cesar Rosas-Rosas, y Carlos A. López-González

27 marzo 2014

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Tabla de Contenido

Resumen Ejecutivo ....................................................................................................................... 1

Antecedentes .................................................................................................................................. 2

Diseño de Muestreo y Análisis Estadístico Aplicado a la Colecta de Datos Durante la Investigación y Monitoreo de Jaguares. .............................................................................. 5

Abundancia y Ocurrencia ............................................................................................................ 6

Mapeo de la distribución de especies: Modelando datos solo de presencia................................ 7

Regresión Logística: Modelando datos de presencia-ausencia ................................................. 10

Ocupación: Modelando datos de detección y no detección ...................................................... 12

Tipos de modelo de ocupación .............................................................................................. 16

Modelos de captura y recaptura para la estimación de densidad usando conteo de datos replicados .................................................................................................................................. 18

Modelo Poisson de encuentro ................................................................................................ 21

Modelo Binomial de encuentro ............................................................................................. 21

Estimación de densidad usando ADN ................................................................................... 25

Estimación de la densidad cuando los animales no son individualmente identificables .......... 26

Método Bayesiano ................................................................................................................. 26

Modelos de captura al azar .................................................................................................... 28

Estimación de la tendencia y densidad usando conteo de datos no replicados. ........................ 31

Índices de Abundancia Relativa ............................................................................................ 33

Fundamentos del Análisis de Poder .......................................................................................... 35

Técnicas de campo aplicadas a la investigación y monitoreo de jaguares. ............................ 36

Signos ........................................................................................................................................ 36

Huellas ................................................................................................................................... 37

Rascaduras ............................................................................................................................. 41

Cadáveres de presas ............................................................................................................... 41

Heces ..................................................................................................................................... 43

Entrevistas ................................................................................................................................. 46

Cámaras Remotas. ..................................................................................................................... 49

Diseño de Muestreo ............................................................................................................... 52

Refinando el diseño ............................................................................................................... 57

Instalando las Trampas Cámara ............................................................................................. 58

Uso de los Datos de Especies que no son Identificables a Nivel de Individuo ..................... 60

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Estudios de Ocupación .......................................................................................................... 63

Detalles adicionales sobre el Diseño de Muestreo y el Análisis ........................................... 64

Estimación de Densidad ........................................................................................................ 65

Colecta de Pelos ........................................................................................................................ 67

Utilidad, Consideraciones y Limitaciones de las Técnicas de Trampas de Pelos para Jaguares. ................................................................................................................................ 68

AND fecal y perros para buscar heces ...................................................................................... 69

Muestreos con Perros............................................................................................................. 70

Análisis de ADN .................................................................................................................... 71

Usos, consideraciones y limitaciones de los perros entrenados. ........................................... 71

Telemetría.................................................................................................................................. 72

Monitoreo Ecológico ............................................................................................................. 72

Monitoreo Poblacional .......................................................................................................... 73

Genética Poblacional .................................................................................................................. 76

Recomendaciones para Muestrear en la Unidad de Recuperación del Noroeste (NRU) ..... 77

Resumen y Comentarios Finales ............................................................................................... 78

Bibliografía .................................................................................................................................. 80

Anexo 1: Captura y Manejo de Jaguares ............................................................................... 117

Antecedentes ........................................................................................................................... 117

Métodos de Captura ................................................................................................................ 117

Sabuesos .............................................................................................................................. 118

Trampas Lazo ...................................................................................................................... 119

Trampas Jaula ...................................................................................................................... 120

Inmobilización y Manejo ........................................................................................................ 121

Bibliografía.............................................................................................................................. 122

Anexo 2: Factores Ecológicos en los Conflictos y Coexistencia entre Gente y Jaguares .... 128

Factores ................................................................................................................................... 128

Selección de Presas .............................................................................................................. 128

Comportamiento aprendido ................................................................................................. 129

Selección de hábitat ............................................................................................................. 130

Teoría del forrajeo y recomendaciones de manejo .............................................................. 132

Conceptos de Conservación .................................................................................................... 133

Acciones para reducir el impacto de los ataques de jaguar sobre el ganado ........................... 134

Acciones para reducir la predación de ganado por parte del jaguar ........................................ 135

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Bibliografía.............................................................................................................................. 136

Anexo 3: Glosario ...................................................................................................................... 139

Bibliografía.............................................................................................................................. 142

Cita Sugerida: Polisar, J., T. G. O’Brien, S. M. Matthews, J. P. Beckmann, E. Sanderson, O. C. Rosas-Rosas, y C. A. López-González. 2014. Técnicas y Metodologías para el Estudio de Jaguares: Una Revisión. Reporte final de Wildlife Conservation Society para U.S. Fish and Wildlife Service en respuesta a la Solicitud F13PX01563, enviada el 27 de marzo de 2014. 110 pp. más anexos.

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Resumen Ejecutivo

Los Jaguares (Panthera onca L.) han habitado en las Américas por más de dos millones de años; sin embargo miles de años de expansión en su territorio fueron revertidos en los últimos cientos de años, particularmente en el extremo norte de su distribución. En los Estados Unidos, los registros del Siglo XX, con evidencias fotográficas, pieles y cráneos, se obtuvieron de Nuevo Mexico, Arizona y Texas, mientras que las observaciones del Siglo XXI están limitadas al sur de Arizona y el extremo sudoeste de Nuevo Mexico. Durante este período, el oeste de México ha albergado poblaciones de jaguares que han servido de fuente de individuos para Estados Unidos. La disminución en el área de distribución de los jaguares en su límite norte ha seguido el mismo patrón que en el límite sur, y esta disminución continúa en gran parte de su rango. Esta especie está categorizada como Casi Amenazada por la Lista Roja de la UICN y en el Apéndice 1 de la Convención Internacional para el Tráfico de Especies Silvestres (CITES). El jaguar está identificado como una especie amenazada en México (SEMARNAT 2010), y es de prioridad nacional para la conservación (Ramírez-Flores and Oropeza-Huerta 2007). El Servicio de Pesca y Vida Silvestre de EEUU (USFWS por sus siglas en inglés) ha determinado que el jaguar es una especie en peligro en todo su rango de distribución, incluyendo a Estados Unidos, bajo la definición de la Ley de Especies Amenazadas (Endangered Species Act).

La Unidad de Recuperación Noroeste del Jaguar (NRU por sus siglas en inglés) tiene una superficie de 226.826 km² que se extiende en la frontera entre Estados Unidos y México, de los cuales 29.021 km² están en Estados Unidos y 197.805 km² en México (Figura 1; Sanderson & Fisher 2013). El USFWS contrató a Wildlife Conservation Society para: 1) realizar una revisión de bibliografía sobre técnicas y metodologías de monitoreo y estudios de jaguares, y 2) redactar un protocolo para estudios y monitoreo para aplicarse en la NRU con especial atención en el monitoreo de especies con amplio rango. En esta primera mitad de esta tarea, presentamos las bases para el monitoreo de jaguares.

Nuestro protocolo comienza con una revisión de los diseños de muestreo y los análisis estadísticos, que incluyen: mapeo de la distribución, modelos de ocupación de datos de detección y no detección, modelos de captura y recaptura para la estimación de densidad basados en datos replicados de trampas cámara y muestras genéticas, estimación de densidad cuando los animales no son identificables a nivel de individuo, estimación de densidad y tendencias usando datos no replicados que incluye una discusión de índices de abundancia relativa, y los fundamentos del poder estadístico. Seguidamente hacemos una revisión de las técnicas de campo, que incluyen: rastros (huellas, cadáveres, heces), entrevistas, el uso de trampas cámara, colecta de pelos para el análisis genético, perros entrenados para la colecta de heces, captura de animales y manipulación, y datos de telemetría. Todos estos datos son relevantes para la NRU.

El éxito en la conservación del jaguar en la NRU dependerá de la realización de una exhaustiva estrategia binacional con una perspectiva a nivel de metapoblación. Lo escarpado y pendiente del terreno, las posibilidades de mejorar el manejo de la fauna silvestre y el incremento del interés

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por los jaguares se traducen en un enorme potencial para su recuperación. Los desafíos para el monitoreo planteados para la NRU son similares a los encontrados en la mayor parte del rango del jaguar, donde temas como la escala, difícil acceso, problemas de logística y gradientes de abundancia de jaguares y sus presas requieren diferentes esfuerzos de muestreo. La combinación de áreas núcleo y las conexiones entre éstas proveen una gran oportunidad para diseñar un plan de monitoreo efectivo a gran escala.

Antecedentes

El jaguar es un felino de amplio rango cuya presencia o ausencia provoca fuertes sentimientos y preocupación por su conservación a lo largo de su distribución (Medellin et al. 2002). Los jaguares son los mayores felinos de América, con adultos que miden entre un metro y dos de cuerpo y con un peso de 36 a 158 kg (Seymour 1989). Son robustos y eficientes predadores, capaces de cazar, matar y consumir más de 85 especies silvestres (Seymour 1989), así como animales domésticos como vacas y ovejas (Rosas-Rosas et al. 2010), compitiendo exitosamente con pumas (Puma concolor L.), y en menor medida con humanos, también por las presas (Rosas-Rosas et al. 2008). Los jaguares ocupan un amplio rango de hábitats; desde desisertos hasta bosques lluviosos (Seymour 1989, Sanderson et al. 2002), pueden ser vistos desde zonas montañosas a 2.000 msnm hasta merodenado en playas (Troeng 2001). No se sabe bien qué factores limitan su distribución, además de la cobertura, alimentación, clima cálido y una baja presión de caza baja (Seymour 1989, Crawshaw y Quigley 1991, Hatten et al. 2005).

Los jaguares han vivido en las Américas por más de dos millones de años (Antón y Turner 1997, Brown y López-González 2001); evolucionaron en Eurasia con los ancestros de los demás felinos que tienen la capacidad de rugir (género Panthera) y emigraron a través del estrecho de Bering expandiéndose en todo Norteamérica y luego Sudamérica. Se han encontrado restos de jaguares del Pleistoceno en los estados de Florida, Georgia, Tennessee, Nebraska, Washington y Oregon en Estados Unidos (Kurten 1980, Antón y Turner 1997). Los ancestros humanos desde hace 1.9 millones de años crearon fuertes lazos culturales y espirituales con los jaguares, sobre todo en Centro y Sudamérica (Benson 1998), y en menor medida en Norteamérica (ver las revisiones de Merriam 1919 y de Pavlik 2003).

Miles de años de expansión han sido revertidos en los últimos siglos, particularmente al norte de su rango. Los detalles de tal pérdida aún se encuentran en discusión, especialmente en áreas de Estados Unidos y México (Sanderson and Fisher 2011). Explicar esta disminución se hace particularmente complejo debido a la falta de registros y a las diferentes metodologías de investigación usadas los últimos 200 años, lo que lleva a debates sobre cómo elaborar los mapas de distribución, que tipo de mapas usar para las acciones de conservación y cómo esas acciones responden a las necesidades del estado de conservación de la especie según la Ley de Especies Amenazadas (Sanderson et al. en prep).

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En Estados Unidos, se han encontrad registros escritos del siglo XIX (sin estar acompañados de pruebas físicas o evidencias fotográficas) de gatos grandes y manchados, posiblemente jaguares, en Louisiana, Texas, Oklahoma, New México, Arizona, California y Colorado (p. ej. Sage 1846, Audubon y Bachman 1854, Whipple et al. 1856, Nowak 1973; ver tambien revisiones de Merriam 1919, Strong 1926, Brown y López-González 2001). Se han encontrado un número mucho menor de observaciones, que son difíciles de interpretar pero no menos intrigantes, que datan del siglo XVIII y provienen de áreas mucho más hacia este del rango conocido del jaguar en Estados Unidos (p.ej. Brickell 1737, Jefferson 1780-1782[1905]). Registros provenientes del siglo XX con evidencia fotográfica, pieles y cráneos han sido encontrados en Nuevo México, Arizona y Texas y generalmente indican un rango decreciente en los Estados Unidos (p.ej. Schufeldt 1929, Brown y López-González 2001). Los registros del siglo XXI en Estados Unidos están limitados al sur de Arizona y el extremo sudoeste de Nuevo México (McCain y Childs 2008, Lacey 2011) y continúan escasa pero regularmente hasta el día de hoy (Arizona Daily Star 2013). En los últimos 100 años, México se ha mantenido como un refugio para las poblaciones de jaguares en el extremo norte de su distribución, especialmente en las partes mejor conservadas de Sonora (Burt 1938, Leopold 1959, Landis 1967, Carmony y Brown 1991, Brown y López-González 2001, Grigione et al. 2009). La compilación de esta información proveniente del sudeste y su evaluación es una tarea minuciosa; se han publicado muchas revisiones de las observaciones históricas de los jaguares (Seton 1929, Goldman 1932, Householder 1958, Lange 1960, Brown 1983, Rabinowitz 1999, Brown y López-González 2001, Schmitt y Hayes 2003, Grigione et al. 2007), incluyendo un reciente esfuerzo para documentar exhaustivamente todas las observaciones en una base de datos (Sanderson y Fisher 2011, 2013).

La disminución en el área de distribución del jaguar en Estados Unidos y norte de México tiene el mismo patrón que en el extremo sur de su distribución y otros lugares donde la mano humana ha disminuido las presas de jaguares. Los jaguares ocupan actualmente el 61% de su distribución antes del siglo XX (Sanderson et al. 2002, Zeller 2007), que alguna vez fue continua desde el sur de Estados Unidos hasta Argentina central (Swank y Teer 1989). Aun no está claro cuáles son los factores biogeográficos o climatológicos que limitan su distribución (Sanderson y Fisher 2011). Sabemos que los jaguares pueden ser extinguidos debido a la cacería por su piel, persecución en respuesta a la predación de ganado, y a la pérdida de hábitat (Swank y Teer 1989; Sanderson et al. 2002; Yackulic et al. 2011a, b). Aunque el comercio de pieles se detuvo en los 70s, la cacería directa sigue siendo una fuente importante de mortalidad; la pérdida de poblaciones sucede especialmente en estancias ganaderas carentes de medidas de manejo que se solapan con áreas con jaguares, donde éstos aprenden a cazar ganado. Por lo general en estas situaciones, se da una cacería indiscriminada del felino.

Como resultado de los cambios históricos en la distribución, hábitat y sus presas, el jaguar es una especie que debe ser conservada, categorizada como Casi Amenazada por la Lista Roja de la UICN (Caso et al. 2011) y bajo el Apéndice I de la Convención Internacional para el Tráfico de las Especies Silvestres (CITES). El USFWS identificó al jaguar como una especie en peligro en

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todo su área de distribución, incluyendo a los Estados Unidos, bajo la definición de la Ley de Especies Amenazadas de 1973 (U.S. Fish and Wildlife Service 1997). El jaguar está categorizado como una especie amenazada en México (SEMARNAT 2010) y es una especie de prioridad nacional para la conservación (Ramírez-Flores y Oropeza-Huerta 2007). A pesar de estas categorizaciones y de los esfuerzos de protección, las poblaciones de jaguares en toda su distribución y en la NRU, permanecen amenazadas por la cacería directa, la destrucción o modificación de su hábitat, la sobre-cacería de sus presas, las actividades antrópicas que reducen la conectividad, limitaciones en los mecanismos regulatorios en las fronteras nacionales y el cambio climático (U.S. Fish and Widlife Service 2012).

En 1999 se llevó a cabo un taller reuniendo a 35 expertos de todo el continente que establecieron las bases ecoregionales para la conservación de los jaguares (Sanderson et al. 2002). Los participantes definieron las Unidades de Conservación de Jaguares (UCJ) como: 1) áreas con una comunidad estable de presas, que se sabe o se cree que contienen una población residente de jaguares lo suficientemente grande (al menos 50 individuos reproductivos) para potencialmente automantenerse los próximos 100 años, o 2) áreas que contienen menos jaguares pero con un adecuado hábitat y disponibilidad de presas, de manera que la población de jaguares en la zona podría incrementarse si las amenazas son atenuadas (Sanderson et al. 2002).

En ese momento no se conocían poblaciones de jaguares en los Estados Unidos (solo unas cuantas observaciones recientes) y la UCJ más cercana estaba en el Estado de Sonora en México, cerca de 80 km al sur de la frontera. La UCJ Sonora está considerada como una de las dos de mayor prioridad en México y la única que representa ese ecosistema, aumentando su importancia para la conservación global. Está conectada a parches de hábitat potencial al norte de la frontera por montañas y desiertos, además de la autopista y la muralla que fue construida para detener la inmigración ilegal y las amenazas de terrorismo a los Estados Unidos. Las características físicas y la actividad antrópica (urbanización, caminos, agricultura) impactan negativamente la conectividad para la fauna silvestre (Atwood et al. 2011), incluyendo a los jaguares (U.S. Fish and Widlife Service 2012) aunque los jaguares se han estado moviendo desde México a los EEUU (McCain y Childs 2008).

En 2005, el Instituto de Ecología de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), con el apoyo de la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas patrocinaron el primer simposio nacional para la conservación del jaguar (Chávez y Ceballos 2006). En este taller se evaluó el estado del jaguar en México, se identificaron las amenazas y las acciones de conservación a nivel local, regional y nacional. Además, la necesidad de ejecutar un análisis de viabilidad poblacional y una evaluación del hábitat para los jaguares a nivel nacional (Carrillo et al. 2007). Subsecuentemente, se llevó a cabo un simposio anual para desarrollar un plan de acción nacional para delinear la estrategia de conservación para el jaguar en México, estableciendo la metodología utilizada para el Censo Nacional de Jaguares (Chávez y Ceballos 2006, Carrillo et al. 2007), y definir las pautas generales para la conservación del jaguar y su hábitat (Ramírez-Flores y Oropeza-Huerta 2007). El Censo Nacional de Jaguares

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(CENJAGUAR) se inició en 2008. El objetivo de este censo fue estimar el estado de las poblaciones de jaguares y sus presas en las áreas prioritarias de conservación en México (Chávez et al. 2007).

Otros programas de investigación, censos y monitoreo se implementaron en varias zonas de la distribución del jaguar (Chávez et al. 2007, Medellin 2009, Zarza et al. 2010, Caso et al. 2011, U.S. Fish and Widlife Service 2012, Panthera 2013). En la NRU, se han realizado estudios recientes, como los de López-González et al. (2000), López-González (2001), Navarro-Serment et al. (2005), McCain y Childs (2008), Rosas-Rosas et al. (2008), Núñez-Pérez (2011), Gutiérrez-González et al. (2012), y Rosas-Rosas y Bender (2012). A pesar de los esfuerzos recientes la presencia, abundancia, densidad, tendencia poblacional y parámetros demográficos de los jaguares no son bien conocidos, particularmente en la NRU (U.S. Fish and Widlife Service 2012).

Un programa de monitoreo para jaguares y otros gatos grandes puede tener muchos objetivos, siendo los más importantes los cambios en la distribución / hábitats ocupados y los cambios en la abundancia (números). Una lista completa de éstos incluye: seguimiento de la tendencia del tamaño poblacional (en espacio y número) a través del tiempo; reproducción; estimación de tasas de vida; dieta; entender el patrón de movimientos, selección de hábitat, factores limitantes; y competencia con otros predadores, incluyendo humanos. Para diseñar un programa de monitoreo, las decisiones deben basarse en los métodos que proporcionarán información crítica con el menor costo y con un rigor suficiente para que sus resultados sean científicamente confiables. Para ello, una fórmula única no se puede aplicar a todos los casos, ya que el objetivo es monitorear áreas donde los jaguares están seguros, son relativamente abundantes, y desde donde se están dispersando (fuentes potenciales), así como las zonas con menos animales hacia la cual los jaguares se están dispersando. Se precisa un paquete de diversos métodos que se ajusten a esta serie de características y que pueda medir estas tendencias. Esta revisión de bibliografía y el subsecuente protocolo para el monitoreo son parte de este paquete. Vamos a presentar, primero, una revisión literaria respecto a las investigaciones y el monitoreo en general y sobre los jaguares en particular, enfocándonos en los marcos conceptuales y estadísticos para los diseños de muestreo y monitoreo más comúnmente usados por los biólogos y estadísticos. Segundo, presentamos una serie de métodos complementarios con el objeto medir las tendencias, de una manera efectiva en términos de costos, para aplicarse en un gradiente en áreas núcleo y secundarias, tanto en la NRU como en todo el rango de la especie.

Diseño de Muestreo y Análisis Estadístico Aplicado a la Colecta de Datos Durante la Investigación y Monitoreo de Jaguares.

En la ecología de la fauna silvestre, una investigación es un estudio con el objeto de obtener datos en una escala espacial a menudo amplia y en algún tipo de escenario (Williams et al. 2002, Long y Zielinski 2008, Boitani et al. 2012). Las investigaciones tienen el objeto de definir la distribución, abundancia y otros atributos poblacionales de una especie y su hábitat en un tiempo

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y un espacio. Long y Zielinski (2008:8) definieron una investigación como “el intento de detectar una especie en uno o más lugares en el área de estudio, donde “intento” incluye una o más ocasiones de muestreo a través de métodos apropiados, procedimientos y diseño de muestreo”. Monitoreo es la repetición de la misma investigación en el mismo sitio en más de una ocasión para inferir sobre los cambios en el estado de la población.

Cada hipótesis requiere un diseño experimental adecuado para responder la pregunta que plantea, y un marco analítico para hacer inferencias a partir de los datos colectados, a un nivel adecuado de exactitud y precisión. Cuando se implementa un análisis para hacer inferencias a partir de investigaciones y datos, debemos formalizar la relación entre los datos colectados (p.ej. abundancia u ocupación: Royle et al. 2008). En esta primera sección restringimos nuestra discusión al análisis de los datos colectados para ser usados en la conservación: abundancia, ocupación y densidad. más adelante, presentamos una revisión de los análisis, incluyendo fortalezas y debilidades de datos que son muy complejos, desde datos solo de presencia hasta datos de captura y recaptura espacialmente explícitos (SECR).

Abundancia y Ocurrencia

En los últimos 40 años, los biólogos y los estadísticos han desarrollado una amplia gama de métodos por para la estimación de tamaño poblacional, densidad, ocupación y parámetros demográficos (Williams et al. 2002). La mayor parte de estos métodos se basan en conteos corregidos para la probabilidad de detección. Un conteo, C, puede ser considerado como una variable al azar que varia cada vez que se colecta una muestra. E(C) es el valor esperado o el valor promedio del conteo de un gran número de muestras replicadas. C se relaciona con el tamaño de población, N, por la probabilidad media de detección, p:

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Si p puede ser estimada, el parámetro de interés N se puede estimar como:

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Este es el estimador poblacional más básico y se conoce como el estimador canónico (Williams et al. 2002). Cuando p=1, N=c tenemos un censo donde los conteos son iguales al tamaño poblacional. Si p < 1 pero constante, el conteo estima N con precisión y sirve como un índice relativo del tamaño poblacional. Cuando la probabilidad de detección es desconocida y variable, entonces se debe estimar p̂ para establecer la relación entre el censo y la población estimada de

tamaño N̂ . El estimador de abundancia se extiende a un estimador de la densidad D̂ , definiendo un área de muestreo α

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(3)

También podemos estimar la proporción de un área que está ocupada considerando N como una población de unidades de muestreo, y c como el número de unidades muestreo que contamos como ocupadas, entonces el valor esperado de ocupación, ψ, cuando p < 1 es:

(4)

Los métodos de investigación pueden ser estudios de rastros, que incluyen huellas, heces y pelos; datos de presencia o de presencia-ausencia sin replicación; presencia-ausencia con replicación; datos de conteos replicados espacial y temporalmente de individuos identificables o no identificables, datos de conteos no replicados de individuos no identificables; y datos de encuentros.

Mapeo de la distribución de especies: Modelando datos solo de presencia

Muchas técnicas recientes sobre modelado de distribución de especies (MDS) se basan en datos solo de presencia, incluyendo modelos de entropía máxima (MaxEnt: Phillips et al. 2004, 2006), algoritmos genéticos de reglas de predicción (GARP: Stockwell y Peters 1999), análisis de nicho ecológico (Hirzel y LeLay 2008) y otros. Los datos de presencia se pueden obtener de especímenes de museo; se pueden elaborar mapas de distribución basados en los datos de localización de los mismos. Cuando el investigador no cree que la ausencia de datos refleje una “verdadera ausencia” puede modelar datos de presencia. Encontramos un caso donde los autores llevaron a cabo un análisis de ocupación y modelaron la selección de hábitat usando datos de presencia (Mondal et al. 2012), ignorando una considerable cantidad de información sobre la distribución de la especie. Finalmente, se recomienda el uso de datos de presencia en modelos solo para situaciones en los cuales los datos son escasos o en estudios en áreas limitadas (Elith et al. 2011). El uso de datos de presencia se ha incrementado sensiblemente desde la década del 2000; de 4 publicaciones en 2006 describiendo este método a 107 publicaciones en 2012 (Web of Science search, 6 Sept. 2013). MaxEnt es sin duda el método más útil y más ampliamente usado (Elith et al. 2006).

Una de las razones que respaldan el uso de los modelos de presencia para la distribución de especies es que evitan el problema de los datos de ausencia no confiables, o sea que evitan el problema de “ausente” versus “presente pero no detectado”. En MaxEnt, un paisaje L es definido con un área geográfica de interés y L1 es una parte de ese paisaje donde la especie está presente (Pr(y=1)). Asume que un grupo de variables ambientales z1, z2, ..., zn, definidas por el vector z, son conocidas para todas las ubicaciones f(z) en L. Se define f1(z) como la probabilidad relativa de las covariables ambientales en las ubicaciones de L1 donde la especie está presente, y f0(z), la distribución de las covariables ambientales en áreas donde la especie no fue detectada (Pr(y=0)).

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El objetivo es estimar la probabilidad que la especie esté presente, condicionada por la serie de covariables ambientales: Pr(y=1|z). Bajo el Teorema de Bayes, tenemos:

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Elith et al. (2011) sostienen que la combinación de los datos de presencia y los antecedentes permiten el modelado de f1(z) y f0(z) para aproximar Pr(y=1|z) a un valor constante Pr(y=1), que es la probabilidad de presencia. Sostienen que Pr(y=1), la proporción de sitios ocupados, no es identificable pero puede ser estimado usando la fórmula f1(z)/ f0(z). Esta fórmula es llamada MaxEnt's raw output y proporciona información sobre cuales covariables ambientales son importantes y estima la aptitud relativa de una localidad frente a otra. Para estimar Pr(y=1), tratan el log(f1(z)/ f0(z)) como un resultado y calibran la regresión logística η(z) = log(f1(z)/ f0(z) con la intercepción que representa la probabilidad de presencia en sitios con condiciones ambientes típicas para una especie, y es la misma que el valor promedio de η(z) for f1(z). Este parámetro de intercepción, τ, es usado como un estimador de Pr(y=1). Si no se dispone de una estimación de τ, τ se estima como 0.5, significando que todas las ubicaciones tienen un 50% de probabilidades de se ocupadas. Si se dispone de información sobre la probabilidad de presencia en un esfuerzo de muestreo dado, puede ser sustituido por τ. Citando a Elith et al. (2011), “El jaguar tiene una abundancia muy baja, aún en áreas óptimas, por eso es mejor usar un valor muy bajo de τ para todos los estudios”

Los supuestos de MaxEnt incluyen: 1) el muestreo es al azar o representativo de todo el paisaje (estudios de presencia-ausencia son menos sensibles a este supuesto); y 2) se asume que la probabilidad de detección es constante en todos los lugares. Si la selección de la muestra o la probabilidad de detección cambian con las variables ambientales y esta variación no está cuantificada y está incluida en el análisis, entonces es imposible separar las influencias de estas probabilidades de la ocurrencia. Las conclusiones de Elith et al. (2011) enfatizan la importancia con muestras previas apropiadas de lidiar con muestras sesgadas, y de afinar el modelo – a través de la selección de las características y afinando los arreglos– para ajustar los datos y su aplicación. También recomiendan que si se dispone de datos de presencia y ausencia, es recomendable usar un modelo de presencia-ausencia. Tales modelos son memos susceptibles a los sesgos de selección de muestras, a menudo el método de investigación es conocido y puede ser usado para definir apropiadamente la variable de respuesta para el modelo.

Royle et al. (2012) realizaron una evaluación crítica del modelo MaxEnt y Yackulic et al. (2013) hicieron una revisión de MaxEnt en la literatura. Ellos enfatizan que el supuesto del muestreo al azar es crítico cuando se modelan los datos de presencia y que las aplicaciones de MaxEnt no toman en cuenta los supuestos de los modelos. Ellos mostraron, usando la fórmula de Bayes, que la probabilidad de ocurrencia Pr(y=1), es identificable usando los métodos de probabilidad máxima bajo los supuestos de muestreo al azar y la probabilidad constante de detección. Esto socava una de las razones principales para usar aplicaciones como MaxEnt. Ellos ilustran,

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usando datos y simulaciones de una investigación sobre anidamiento de aves, que el índice de MaxEnt no es proporcional a la probabilidad de ocurrencia y que MaxEnt produce mapas de distribución sesgados, subestimando la probabilidad de ocurrencia en el centro del área de distribución y sobreestimando la probabilidad de ocurrencia en los bordes. El sesgo resulta de correr el modelo automáticamente asignando 0,5 a τ. Aunque Elith et al. (2011) señalan que otros valores de τ podrían ser más apropiados, no hay forma de asignar un valor a τ y no hay forma de estimar τ a partir de los datos. Finalmente, Royle et al. (2012) elaboraron un programa, MaxLike, el cual asigna una probabilidad máxima para MDS usando los datos de presencia.

Yackulic et al. (2013) evaluaron 108 publicaciones usando el modelo MaxEnt en términos de cuán eficientemente los estudios describian el proceso de modelado y cuán bien cumplían con los supuestos necesarios para obtener inferencias confiables a partir de datos de presencia. Encontraron que el 87% de los estudios sufrían de un sesgo en el muestreo pero no intentaron modificar este sesgo. Encontraron que el 37% de los estudios descartaron los datos de ausencia a pesar que se ha argumentado que estos datos deberían ser usados siempre que estén disponibles, ya que descartarlos resultaría en una pérdida de información (Brotons et al. 2004, Ward et al. 2009, Elith et al. 2011). La mayor parte de los estudios no presentaron información sobre las relaciones modeladas o la complejidad del modelo, pero sí presentaron los resultados del modelo en forma de mapas. Ningún estudio reportó estimaciones de τ, y todos se basaban en el supuesto de que la probabilidad media de ocurrencia era de 0,5. La mayoría de las publicaciones no proporcionaron justificaciones a priori de cómo las variables fueron elegidas, o como se esperaba que las variables estuvieran relacionadas a la distribución de la especie. Resulta imposible evaluar estos estudios con reportes incompletos de la metodología y sus resultados. Yackulic et al. (2013) concluyen que “Todos los mapas son verdades parciales, y cuando se comparan con otros mapas elaborados con datos obtenidos sin ningun tipo de diseño de muestreo y usando complejas relaciones funcionales, resulta casi imposible juzgar cuánto se acerca el mapa a la realidad.”

El modelado de la distribución de gatos grandes con MaxEnt se está volviendo muy popular. Encontramos 6 publicaciones que usan MaxEnt para modelar la distribución del jaguar (Torres et al. 2008, Rodríguez-Soto et al. 2011, Cuervo-Robayo y Monroy-Vilchis 2012, Ferraz et al. 2012, Tôrres et al. 2012, Jorge et al. 2013), así como el leopardo (Panthera pardus; Mondal et al. 2013) y el puma (Hernandez-Santin et al. 2012). Tôrres et al. (2012) apunta que los valores generados por MDSs son buenos indicadores de idoneidad de hábitat y deberían corresponder a hábitats que están ocupados por la especie estudiada (Thuiller et al. 2010). Ellos prueban la hipótesis que los valores de idoneidad sustituyen a los valores de densidad de una especie a lo en un gran paisaje. Modelan la distribución potencial de los jaguares usando 1.409 puntos de observación y comparando los valores de idoneidad con los de densidad poblacional en 37 localidades. Sus variables ambientales incluyen 10 variables climáticas, de elevación y pendiente. Evaluaron 11 modelos MDS, incluyendo MaxEnt y documentaron un amplio rango de resultados dependientes del modelo, pero reportaron que generalmente había una pobre relación

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entre la los valores de idoneidad de MDS y la densidad. Postulan que la relación MDS-densidad trabaja bien para poblaciones con densidades altas en áreas con una idoneidad óptima, pero una baja densidad puede resultar elevada en áreas idóneas debido a razones que no fueron modeladas, como las perturbaciones humanas y la cacería. Los usuarios de MDS reconocen que el desempeño del modelo varía de acuerdo a la especie, que varios modelos deben ser corridos cada vez y que se debe tomar en cuenta el mejor modelo. Los criterios para elegir el mejor modelo varían ampliamente, pero la precisión y exactitud parecen no estar entre estos criterios.

Jorge et al. (2013) recopilaron registros de jaguares (y otras especies) en el bosque atlántico de Brasil entre 2000 y 2012. Registraron la ubicación de los parches de bosque, la localización de las especies y el tamaño de parche para 21 registros de jaguares, así como 11 variables ambientales representando datos de altitud, bioclima y características del paisaje. Crearon el modelo utilizando (aparentemente) 13 puntos y 13 variables, y probaron el modelo usando otros 7 puntos. Consideraron los resultados como la probabilidad de existencia de condiciones ambientales idóneas para las especies, pero reportan los resultados como probabilidad de ocurrencia, asumiendo que τ = 0,5. Ellos reportan erróneamente en sus resultados que todos los jaguares están en los parches mayores a 10.000 has dado que por lo menos 10 de los 21 registros de jaguares son de parches menores a 10.000 has (Figura 1 en Jorge et al. 2013). Reportan que 4 variables fueron dominantes en el análisis, explicando el 86% de la variación en el modelo, pero no explican como las demás variables afectaron el modelo. Este es un ejemplo de un modelo sobre-especificado, donde la cantidad de variables se acerca al tamaño de muestra. Un modelo sobre-especificado tiende a describir errores aleatorios o ruidos, en vez de las relaciones subyacentes y por lo general tendrá una pobre capacidad predictiva.

Regresión Logística: Modelando datos de presencia-ausencia

La regresión logística (también conocida como modelo lineal binomial generalizado) es uno de los métodos estadísticos más comúnmente usados en ecología (Royle & Dorazio 2008, Zuur et al. 2009). La regresión logística es usada para predecir los resultados de una variable dependiente, tal como datos de presencia-ausencia. El uso de resultados binarios es bastante atractivo porque son fáciles de entender y colectar para un gran número de especies y bajo diferentes condiciones de campo. Las regresiones logísticas son útiles porque pueden incluir variables que ayudan a explicar las fuentes de variación en los resultados. Considere una muestra, ci, siendo i = 1 para m unidades muestrales. ci = 0 si los jaguares no fueron detectados y 1 si es que lo fueron (presentes pero no detectados no es un resultado). Más aún, considere que la posibilidad de detectar un jaguar está en función de las lluvias (r), lo cual puede ser razonable si es que estamos buscando huellas en un bosque húmedo. ci está distribuida como una variable binomial con una probabilidad pi de modo que ci = 1 (ci ~ Bin(m, pi)). El valor promedio de ci sobre m ensayos es mpi con una varianza de mpi (1 - pi). También hay una relación con la precipitación que se define como f(ri) = α + βri + ε. Si definimos a pi como una función de f(ri) entonces tenemos la regresión lineal pi = α + βri + ε. Pero la distribución de pi está limitada por 0

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y 1, y en la regresión lineal existen resultados que incluyen pi > 1 y pi < 1, así que por simple probabilidad, estar limitados por 0 y 1 parece estar pobremente modelado usando regresión lineal.

En una regresión logística, podemos convertir la probabilidad de detección pi en posibilidad de detección Oi, que es la relación entre la probabilidad de ser detectado y de no ser detectado.

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La posibilidad de detección tiene la ventaja de no estar limitada por 1, aunque aun lo está por 0 como valor mínimo. Si tomamos el logaritmo natural del índice de probabilidad, también llamado log prob, ya no está limitado por un límite inferior o superior (-∞<log(Oi)<∞). Log(Oi) es también llamado vínculo logit o logit (pi):

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En una regresión logística, modelamos el logaritmo de probabilidades como una función lineal de la variable explicativa (precipitación) como Log(Oi) = f(ri) o logit (pi) = f(ri). Toda la regresión logística se define como:

ci|m, pi ~ Bin(m, pi)

logit (pi) = α + βri

y

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Cualesquiera sean los valores de α, β, y precipitación, pi cae entre 0 y 1. Esta fórmula ha sido muy útil en ecología, y forma la base para muchos estudios de idoneidad de hábitat y modelos de distribución de especies. Sin embargo, asume que la detección es perfecta (ci = (0,1) con probabilidad 1). Cuando la detección es imperfecta, un registro de cero se vuelve ambiguo porque puede ser el resultado de una verdadera ausencia de animales (conocido como un cero estructural o verdadero) o de una falta de detección (conocido como falso cero o de muestreo). Las regresiones logísticas generalmente trabajan mejor cuando la probabilidad de detección es alta. Debemos considerar si el supuesto de una detectabilidad perfecta en las regresiones logísticas (y otras aplicaciones) crea algún problema. ¿Cuál es el impacto de asumir un muestreo completo y total (100% de cobertura)? Más aún, cuando las variables se usan en el proceso de modelado, sus efectos con subestimados y la interpretación general de los resultados es incierta.

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No hay muchos ejemplos del uso de regresión logística en estudios de grandes felinos, a pesar de su popularidad como herramienta para modelar la idoneidad del hábitat. Hopcraft et al. (2005) usaron la regresión logística para caracterizar sitios donde los leones cazaban contra sitios donde los leones consumían carroña. Ngoprasert et al. (2012) usaron la regresión logística para estudiar los patrones de distribución de tres felinos mayores en Tailandia. Además, se han realizado estudios de evaluación de hábitat con tigres (Panthera tigris; Imam et al. 2009), leopardos de las nieves (Panthera uncia; Wolf y Ale 2009), y leopardos (Gavashelishvili y Lukarevskiy 2008). La regresión logística ha sido también utilizada para caracterizar predación sobre ganado (Kolowski y Holekamp 2006, Suryawanshi et al. 2013) y la actitud de la gente hacia los predadores (Holmern et al. 2007, Suryawanshi et al. 2013).

Ocupación: Modelando datos de detección y no detección

Cuando no se puede realizar un muestreo íntegro del área, los programas de muestreo tienen dos fuentes de variación: el espacio – a menudo el área de interés es demasiado grande como para ser totalmente muestreada, por lo cual deben seleccionarse muestras representativas para realizar inferencias apropiadas; y la detectabilidad – pocas especies son tan conspicuas como para poder contar todos los individuos.

La extensión lógica de la regresión logística es considerar tres situaciones: presente y detectado; presente pero no detectado y ausente (Mackenzie et al. 2002, 2006). Si muestreamos un número de lugares, s, en un área de estudio compuesta por S lugares posibles, y que todos estos lugares tienen la misma posibilidad de estar ocupados, ψ, entonces el número de sitios ocupados (x) seguirá una distribución binomial, como en el caso de regresión binomial con una media de sψ y una varianza de sψ(1 - ψ). Cuando la detección es perfecta (xi = (0,1) con probabilidad 1) observamos el estado verdadero de ocupación,

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y

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Ahora, supongamos que la especie objeto es detectada de forma imperfecta y que la probabilidad de detección es igual a p y la conocemos bien. Ahora tenemos tres posibles situaciones: presente y detectado, presente pero no detectado y ausente. La probabilidad de ser detectado al menos una vez en K estudios replicados será p* = 1 - (1 - p)K. Debido a una detección incompleta pero constante, ahora tenemos sD lugares donde la especie fue detectada de entre s lugares muestreados y

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y varianza

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La varianza ahora tiene dos partes que reflejan la variación binomial asociada al verdadero valor de ψ y a la incertidumbre de tener que estimar el número de lugares que fueron ocupados en la muestra. De igual manera, cuando la detección es imperfecta y desconocida, se debe estimar ψ y p simultáneamente usando estadística Bayesiana o de máxima probabilidad (MacKenzie et al. 2006, Royle y Dorazio 2008, Dorazio y Rodríguez 2012). En este caso, ψ es estimado como se hizo anteriormente, al igual que p. Luego, la varianza de ψ tiene un tercer componente además de los anteriores que incorpora la incertidumbre de ψ debido a la estimación de p:

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El análisis de ocupación tiene varias características atractivas. Primero, proporciona un estimado no sesgado de ψ y p cuando los supuestos de los modelos no son violados. Además p puede ser calculado cuando p es constante para todo el estudio o puede ser calculado de manera separada para cada réplica del estudio. La detección constante puede tener sentido cuando los estudios replicados son llevados a cabo en un corto período en el cual las condiciones ambientales permanecen constantes. Las probabilidades de detección únicas para cada sitio cobran sentido cuando una réplica dada es llevada a cabo en todos los sitios en un período corto, pero puede haber diferencias ambientales entre estudios replicados. El método es robusto respecto de los valores perdidos (los sitios de muestreo no son estudiados en todas las ocasiones), que se pueden perder por limitaciones logísticas o eventos azarosos. Si un lugar no es muestreado en una réplica dada, entonces pij = 0, y ese muestreo debe ignorarse para ese sitio. Ubicar las observaciones perdidas quiere decir que no se necesita un esfuerzo de muestreo igual para todos los sitios. Esto permite flexibilidad en los diseños de muestreo, tales como muestrear a dos niveles de réplica y eliminación, donde se planean un máximo de K muestreos, pero el muestreo en un sitio termina cuando la especie es detectada y las réplicas restantes son consideradas como valores perdidos (MacKenzie et al. 2002).

El análisis de ocupación asume que todas las fuentes de variación tienen efecto en el proceso de modelación. En muchas situaciones la ocupación y la detección son afectadas por factores ambientales o antrópicos que resultan en la heterogeneidad entre las o dentro de las unidades de muestreo. Usando la función vinculada logit, podemos modelar la ocupación como una regresión

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logística con la incertidumbre si los datos de ausencia representan verdadera ausencia o animales no detectados. La incertidumbre es estimada por p. La probabilidad de que un sitio i tenga ocupación se puede modelar como

logit(ψi) = α + β1xi1+β2xi2+ ... + βzxiz (15)

la cual es una función de las variables z asociadas a los sitios x, una intercepción α, y coeficientes de regresión para cada variable. Las variables caracterizan a un lugar y permanecen constantes durante la investigación (variables de sitio). Esto cumple el supuesto de que la condición de ocupación de un sitio no cambia durante la todo el estudio.

La probabilidad de detección p se puede modelar de la misma forma. Podemos considerar dos tipos de covariables. La covariable de detección permanece constante durante el estudio y puede ser diferente o la misma que las covariables de ocupación. Las covariables de muestreo pueden cambiar durante el periodo de muestreo debido a cambios que suceden durante el estudio (clima, cambio de observadores, etc.). La probabilidad de detectar una especia en el sitio i durante el muestreo j se modelaría como

logit(pij) = α + β1xi1+ ... + βzxiz + βz+1yij1 + ... + βz+vyijv (16)

Donde las x representan las covariables constantes durante el estudio y las y representan las covariables específicas a la muestra.

Abogamos por un uso racional de las covariables para modelar la heterogeneidad en la probabilidad de detección y ocupación y para probar la hipótesis de interés. Las covariables pueden ser medidas en el campo durante el muestreo o se les puede asignar un valor en base al conocimiento del área de estudio (p.ej. información de SIG). Si las covariables son medidas en el campo, las inferencias que usan esas covariables son válidas solamente para el área muestreada, ya que no podemos usar esas covariables para hacer predicciones sobre áreas que no hemos estudiado. Si las covariables de conocimiento global (SIG, uso de tierra, hábitat, clima, deforestación) son datos confiables para el área de estudio y tienen una escala apropiada, podemos hacer predicciones sobre la ocupación esperada en zonas de nuestra área de estudio que no han sido muestreadas. Este enfoque es especialmente útil para modelar la distribución y la selección de hábitat de nuestra especie de interés. Es importante incluir covariables que puedan afectar la probabilidad de detección porque los modelos asumen que toda la heterogeneidad en la detección es modelada, y una violación de este supuesto puede resultar en inferencias sesgadas. Note que el modelaje que incluye una mezcla de varios modelos proporciona una alternativa para lidiar con la potencial heterogeneidad de fuente desconocida, como cuando no tenemos la información apropiada de la covariable. Ignorar las covariables que pueden estar afectando la ocupación (p.ej. tipos de hábitat) reducirá la precisión de las estimaciones pero no debería llevarnos a un sesgo en los datos. Cuando se evalúa la efectividad de las acciones de conservación o manejo, podemos estratificar el paisaje como tratamientos y calcular la ocupación separadamente para cada tratamiento, y luego comparar los resultados. Una

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alternativa más eficiente es tratar las intervenciones como covariables en un único análisis. La naturaleza de los objetivos y los datos pueden resultar mejor con una estrategia que con otra (ver Kinnaird y O’Brien (2012) para ejemplos de ambas estrategias). Por ejemplo, si una de nuestras acciones es reforzar las leyes, podemos estratificar por cantidad de esfuerzo, p.ej. ninguno, poco, medio, mucho, o alternativamente asignar una variable continua para cada unidad de muestreo.

Los modelos de ocupación, como cualquier ejercicio de modelación, requieren cumplir algunos supuestos sobre la colecta de datos (MacKenzie et al. 2006). Estos incluyen: 1) que el estado de ocupación en cada sitio no cambie con la temporada del año (ocupación cerrada); 2) que la probabilidad de ocupación sea constante entre sitios o que los cambios de ocupación entre sitios sea modelado con covariables; 3) que la probabilidad de detección sea constante entre sitios y estudios o al menos, las diferencias sean modeladas con covariables; 4) que la detección de especies y el historial de detección en cada sitio sean independientes de otros sitios (no existe correlación temporal o espacial); y 5) las especies positivamente identificadas (no hay falsas identificaciones). Si no se cumplen estos supuestos, entonces las estimaciones de ocupación y detección pueden resultar sesgadas y las inferencias derivadas de estos modelos pueden estar erradas. MacKenzie et al. (2006) y Royle et al. (2008) discuten sobre las consecuencias de violar estos supuestos, pero la selección de algunas opciones en los modelos de ocupación, aborda muchas de las posibles violaciones de los supuestos.

La ocupación puede modelarse en un marco de multi-estacional, usando el diseño de muestreo robusto de Pollock (1982). Esto es muy útil para estudiar las dinámicas de ocurrencia en el tiempo y pueden incorporarse a los programas de monitoreo (ej. Karanth et al. 2006; Karanth et al. 2011). Con un modelo de multi-estacional podríamos estimar la ocupación en la primera temporada, bajo los supuestos de un modelo uni-estacional. Sea consciente que pueden ocurrir cambios en la ocupación y la detección entre estaciones. Los sitios ocupados pueden volverse desocupados (extinción local o ε) y los sitios desocupados pueden volverse ocupados (colonización local o γ). La colonización y la extinción (también llamados tasas vitales) son los parámetros dinámicos para el estado variable de ocupación. Los cambios en la ocupación entre tiempo 0 y tiempo 1 puede describirse por el efecto relativo de γ y ε en ψ0: ψ1 = ψ0(1 – ε) + γ(1 - ψ0).

Las intervenciones de conservación pueden afectar la ocupación a través de sus efectos en la colonización y la extinción local.

La ventaja de la ocupación como una medida de monitoreo es su flexibilidad. Podemos modelar la ocupación, los puntos de abundancia, la abundancia relativa, la riqueza en especies, la colonización, extinción y la detección como funciones de covariables. Los modelos que incorporan diferentes covariables pueden presentar hipótesis alternativas sobre los factores que se cree que afectan la ocupación, la colonización y la extinción. A través del tiempo, los modelos a varios años pueden usarse para evaluar la efectividad de las intervenciones de conservación.

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Tipos de modelo de ocupación

Modelos uni-estacionales – este es el modelo básico de ocupación descrito anteriormente, que permite estimaciones simultáneas de la proporción del área de estudio ocupada y la de la probabilidad de detección (MacKenzie et al. 2002). Los parámetros de ocupación y detección pueden ser constantes o pueden ser estimados como una función de las covariables del sitio y del estudio. La sustitución de especies de un grupo regional por unidades de muestreo permite la estimación de la riqueza relativa de especies del área de estudio y la exploración de las covariables que la afectan (MacKenzie et al. 2006). Cuando las covariables se usan para estimar la ocupación, se pueden elaborar mapas que incluyan las estimaciones de ocupación para zonas en los cuales no se registraron especies y para sitios que no fueron muestreados (pero que se encuentran dentro del área de interés). Los modelos uni-estacionales también se pueden usar para modelar metapoblaciones.

Modelos multi-estacionales – son una extensión de los modelos uni-estacionales y pueden ser usados para inferencias sobre la ocupación a través del tiempo y para dinámicas metapoblacionales (MacKenzie et al. 2003). Con el paso del tiempo, los lugares pueden cambiar entre estar ocupados por una especie a ser deshabitados, permitiendo las estimaciones de tasas de extinción y colonización local. Los modelos multi y uni-estacionales son ideales para estudios a gran escala de una especie, una población, metapoblaciones y comunidades cuando las unidades de muestreo contienen sub-poblaciones discretas.

Modelos uni-estacionales con detecciones falsas – éstos son útiles cuando hay una buena posibilidad de que la identificación física, de signos o sonidos sean erradas, violando el supuesto 5 (Royle y Link 2006, Miller et al. 2011). Las detecciones falsas o falsos positivos son especialmente comunes en estudios de riqueza de especies, de huellas/signos, y de sonidos animales, como cantos. Los falsos positivos también se pueden ver en estudios de trampas cámaras con las fotos borrosas.

Modelos multi-estacionales con detecciones falsas – son la extensión de los modelos uni-estacionales con detecciones falsas.

Modelos uni-estacionales con métodos múltiples – permiten la estimación de ocupación cuando se usa más de un método de detección, proveyendo probabilidades de detección para cada método utilizado (Nichols et al. 2008). Esto es útil para investigaciones híbridas o que usan múltiples métodos, tales como estimaciones poblacionales de aves usando señales visuales y registros de cantos o estudios de jaguares usando huellas y heces.

Modelos uni-estacionales con diferentes estados – Son usados cuando estamos interesados no solo en saber si un lugar está ocupado por una especie, sino también en que estado está ese sitio (Nichols et al. 2007, Mackenzie et al. 2009). Por ejemplo, cuando queremos estudiar la

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distribución de jaguares machos, hembras o juveniles o conocer la distribución de jaguares en diferentes niveles de abundancia (análisis de idoneidad de hábitat).

Modelos multi-estacionales con diferentes estados – modelos con diferentes estados para estaciones múltiples (Mackenzie et al. 2009, MacKenzie et al. 2011). Por ejemplo, los modelos de ocupación pueden usarse para estimar si una especie está presente, ausente o es rara (ej. 3 estadíos poblacionales) o, alternativamente, si se encuentran diferentes estadíos de desarrollo, como ausente, juveniles o adultos. Cuando se usan en modelos multi-estacionales, podemos estimar tasas meta-demográficas como colonización, extinción, reproducción y reclutamiento.

Modelo integrado multi-estacional de ocupación de hábitat – puede ser usado para examinar como la idoneidad y los factores del hábitat afectan la distribución y abundancia relativa de los organismos en el tiempo (Mackenzie et al. 2009). Este modelo ha sido usado para evaluar la ocupación y abundancia relativa de elefantes en fuentes de agua en Zimbabwe (Martin et al. 2010) y sería un buen candidato para comparar tasas de encuentro de huellas o heces en el tiempo.

Modelos de co-ocurrencia de una estación para dos especies – son usados cuando el objetivo es determinar si dos especies ocupan un lugar, aunque esta ocupación esté afectada por la co-ocurrencia (MacKenzie et al. 2004). También podemos probar si la probabilidad de detección de una especie cambia en presencia de la otra. Este modelo podría ser útil para comparar la co-ocurrencia entre jaguares y otros predadores o presas.

Modelos de co-ocurrencia de varias estaciones para dos especies - son una extensión del modelo de co-ocurrencia para dos especies en una estación.

Modelos de conteo repetido – son estimaciones de ocupación basadas en estimación de abundancia usados para estimar el número de individuos cuando las especies no pueden ser identificadas individualmente o marcadas (Royle 2004). Más que usar datos de presencia y ausencia de especies (detección y no detección), estos modelos se basan en conteos de individuos obtenidos de visitas replicadas. Pueden ser muy útiles cuando el área de muestreo es discreta (ej. estanques o islas de bosque) y cuando el área muestreada puede ser definida (ej. conteos en transectos de ancho fijo).

Modelos de abundancia con heterogeneidad inducida de una estación – son similares a los anteriores, pero están basados en la idea que la heterogeneidad en la abundancia genera heterogeneidad en la probabilidad de detección (Royle y Nichols 2003). Los datos de presencia y ausencia son usados para estimar abundancia puntual; la ocupación es una función de esta abundancia puntual.

Modelos de entrada escalonada uni-estacionales – son utilizados cuando no podemos asumir que la población es cerrada, violando el supuesto 1 (Kendall et al. 2013). En su lugar, asumimos

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que los individuos ingresan y salen del área de estudio. Estimamos P(ingreso), P(salida), y P(detección) para estimar ocupación.

Modelos de autocorrelación espacio-temporal uni-estacionales – son usados cuando tenemos observaciones relacionadas, ya sea espacial o temporalmente, violando el supuesto 4 (Hines et al. 2010, Bled et al. 2011). Cuando se hacen conteos de huellas en brechas o cuando se usan trampas cámara, podemos encontrar situaciones en las que las observaciones están correlacionadas en espacio o tiempo. Estos modelos incorporan la autocorrelación para producir estimaciones de ocupación y detección que no estén sesgadas.

Modelos multi-estacionales con dependencia especial – son una extensión del modelo de autocorrelación espacio-temporal a un muestreo multi-estacional con correlaciones espaciales o temporales entre estaciones.

Modelo de detección heterogéneo multi-estacional – es un modelo “mezclado” multi-estacional, que asume que las áreas de estudio pertenecen a uno de dos grupos que no son identificables (con diferentes probabilidades de detección).

Modelos de captura y recaptura para la estimación de densidad usando conteo de datos replicados

Cuando los individuos de una especie se pueden identificar, ya sea por marcas naturales o que fueron puestas en el animal, entonces pueden ser “capturados” (identificados) y luego “recapturados” (re-identificados durante el muestreo) en una serie de muestreos. De esta forma, podemos desarrollar el historial de captura que caracteriza la ocurrencia de un individuo en el área de muestreo durante nuestro muestreo y puede ser usada para estimar la abundancia. Los datos de abundancia en base a animales que han sido identificados individualmente vienen siendo utilizados desde hace décadas, con la idea original concebida por Peterson (1896) y las aplicaciones de Lincoln (1930) en aves acuáticas. Hoy en día disponemos de gran cantidad de modelos y programas de computadora de captura y recaptura para poblaciones abiertas y cerradas usando la probabilidad máxima (CAPTURE: Otis (1978); MARK: Cooch y White (2006)) y el sistema Bayesiano (Royle y Dorazio 2008). También hay muchas publicaciones sobre los modelos de abundancia con captura y recaptura, tanto a nivel general (Seber 1982, Skalski y Robson 1992, Williams et al. 2002, O’Brien 2011), como a nivel de especies (tigres: Karanth y Nichols (2002); leopardos: Henschel y Ray (2003); jaguares: Noss et al. (2013); elefantes: Hedges et al. (2013)). En esta sección nos enfocamos en la estimación de densidad usando datos de captura y recaptura proveniente de trampeos.

Un problema común con los modelos de abundancia usando datos de captura y recaptura es la transformación de abundancia en densidad; una conversión que es necesaria para la comparación entre sitios. Aunque el hecho que la población sea cerrada en el tiempo es un requisito para la estimación de abundancia, la falta de barreras geográficas alrededor del área de estudio significa que los animales se pueden mover libremente dentro y fuera de esta (White et al. 1982). Este

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fenómeno es conocido como emigración temporal (Kendall y Nichols 1995, Kendall et al. 1997) y lleva a subestimar la probabilidad de detección y sobrestimar la abundancia. Las grillas de trampas con bordes mal definidos afectan la probabilidad de detección individual porque los animales que viven en los bordes tienen menores probabilidades de captura que los del centro. Además, la emigración temporal incrementa el problema de delimitar el área efectiva de muestreo (Royle y Young 2008).

Otis (1978), siguiendo las directrices de Dice (1938), recomendó aumentar un área de borde o tampón (con un ancho de W) al polígono formado por el conjunto de trampas para reflejar la verdadera área en la cual los animales eran muestreados, a fin de convertir los datos de abundancia en estimaciones de densidad. Desafortunadamente, no había un método estándar para estimar W, lo que resultó en la creación de varios métodos ad hoc (O’Brien 2011). Parmenter et al. (2003) evaluaron varios métodos para estimar la densidad de ratones con datos de captura y recaptura, incluyendo trampeo en red para DISTANCE, ½ de la distancia promedio viajada por los animales (1/2MMDM: Wilson y Anderson (1985)) y la distancia viajada completa (MMDM). Encontraron que el trampeo en red dió resultados exactos pero equívocos y que MMDM dio una estimación de densidad exacta pero sesgada. Soisalo and Cavalcanti (2006) compararon la estimación de densidad de jaguares con datos de telemetría, ½ MMDM y MMDM y encontraron que ½ MMDM subestimaba el diámetro del área de acción, y por ende, sobrestimaba la densidad y MMDM se aproximaba a la densidad basada en los datos de radio telemetría. Sin embargo, todos los métodos que usan MMDM son limitados debido a que las distancias de captura de los animales dependen de la distancia entre las trampas. Las aplicaciones de MMDM pueden subestimar el ancho de W cuando las trampas están distribuidas en un área pequeña en relación al área de acción del animal objeto, y por lo tanto sobrestimar la densidad.

Reconociendo los problemas que originan los efectos de borde y las estimaciones ad hoc de W en base a los datos de trampeo, así como las dificultades logísticas asociadas a las redes de trampeo, Efford (2004) propuso una combinación de la simulación de Monte Carlo y los métodos de predicción inversa (Pledger y Efford 1998) para estimar directamente tanto la densidad poblacional como dos parámetros de probabilidad de detección individual, con los datos de captura y recaptura. El modelo asume áreas de acción fijas que son de tamaños similiares y con centros que siguen una distribución de Poisson. La probabilidad de que un animal sea detectado en una trampa que está a una distancia r del centro de su área de acción es descrita por una función de detección espacial de dos parámetros g(r), usualmente una distribución Half-Normal con parámetros g

0 cuando r = 0 y σ es una medida del tamaño del área de acción. D, g

0 y σ

definen el proceso de detección. La simulación de Monte Carlo se usa para comparar los

parámetros estadísticos calculados a partir de los estudios de captura y recaptura (N̂ , p̂ , d̄ ). Para predecir los valores de estos parámetros (D, g

0, σ) a partir de datos de campo se utiliza un

modelo lineal invertido. Además de los supuestos de población cerrada, las estimaciones de densidad asumen que los animales tienen áreas de acción estables y que su captura no afecta la

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probabilidad de recaptura. Un método es robusto cuando se tiene: 1) un estimador de la abundancia (incluyendo el número de individuos capturados [Mt+1]: Efford et al. (2004, 2005)), 2) una configuración de trampeo, y 3) número de trampas, y produce una estimación de densidad no sesgada cuando se cumple con los supuestos. Borchers y Efford (2008) desarrollaron una solución de probabilidad máxima para los modelos SECR. Un programa de computadora, DENSITY (Efford et al. 2004), implementa ambos métodos, el basado en el modelo y el de probabilidad máxima.

Luego de mucho trabajo en una aproximación Bayesiana a los modelos jerárquicos de captura y recaptura aumentando la cantidad de datos, Royle et al. (2007), Royle y Dorazio (2008), y Royle et al. (2009) presentaron la base para una aproximación Bayesiana a la estimación de densidad a través de SECR. Esta derivación es simliar a la propuesta por Borchers y Efford (2008). Aquí resumimos los modelos Bayesianos y de probabilidad máxima, de acuerdo a Royle y Gardner (2011).

La estimación de densidad reemplaza a la estimación del número de individuos de la población (N) con un modelo jerárquico que considera la distribución de los individuos en el espacio (centros de actividad o centros de área de acción) y las observaciones imperfectas de los encuentros de individuos con las trampas. El objetivo es desarrollar un modelo que describa la organización espacial de los individuos en relación con cómo son registrados (Royle y Gardner 2011). Primero, asumiendo que los individuos son representados por puntos fijos en el espacio si, i = 1, 2, ... , N, distribuidos en un área S, que puede ser mucho más grande que el área ocupada por las trampas. Las ubicaciones puntuales son fijadas durante el muestreo y son descritas por un modelo puntual, usualmente un modelo de Poisson, Binomial o Uniforme. Borchers y Efford (2008) sugieren un modelo de Poisson que no es condicional para N, mientras que Royle y Young (2008) recomiendan un modelo binomial que condicional para N. Los centros de actividad individual no se pueden ver y se consideran como variables latentes (no observados) en el modelo. El muestreo se realiza usando una serie de trampas J con ubicaciones xj, j = 1, 2, ..., J. La probabilidad de que un individuo sea capturado en una trampa depende de la distancia entre su centro de actividad y la trampa. La estimación de densidad entonces se reduce a estimar el número de centros de actividad en el área S.

El historial de captura es generado en tres dimensiones. Una observación yijk es generada cuando un individuo i es observado (1) o no observado (0) en la trampa j durante el lapso k. Las trampas tienen la facultad de capturar más de un individuo en el lapso de muestreo y los individuos pueden ser capturados más de una vez en una trampa y en varias trampas durante el lapso del muestreo. Por lo general, varias capturas en una sola trampa en una unidad de tiempo se consideran como una sola observación. Se consideran tres tipos de modelos de observación: 1) el modelo Poisson, en el cual los individuos pueden ser capturados varias veces y en varias trampas; 2) el modelo Binomial, en el que un individuo puede capturarse solo una vez en una trampa pero puede caer en varias trampas; y 3) el modelo Multinomial, en el que un individuo solo puede ser capturado una vez en una trampa y en una sola trampa por unidad de tiempo. Los

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modelos 1 y 2 son los más apropiados para muestreos pasivos, como trampas cámaras, mientras que el modelo 3 es más apropiado para trampeos donde se captura físicamente al animal, como trampas jaula, que al capturar un animal no permite la entrada de otro individuo ni la visita de ésta a otra trampa en esa unidad de tiempo. El modelo 3 no será discutido en este documento.

Modelo Poisson de encuentro

Para una observación yijk:

yijk ~ Poisson(λ0,gij)

donde λ0 representa la intensidad de encuentro y gij es una función decreciente de la distancia entre la trampa y el centro de actividad. Para una trampa ubicada en el centro de actividad, λ0 es el número de capturas esperadas en esa trampa. Royle y Gardner (2011) solo consideran una distribución Half-Normal, pero se pueden usar otras distribuciones. Para la distribución Normal -Parcial:

= (17)

Donde σ es un parámetro para el tamaño del área de acción y d es la distancia desde la trampa al centro de actividad. Mientras d aumenta, la probabilidad de detección en la trampa disminuye. Esta fórmula puede ser expresada como regresión de Poisson con dij:

log( (18)

Modelo Binomial de encuentro

El modelo binomial de encuentro reduce el número de encuentros que pueden haber sido registrados bajo el modelo de Poisson a una variable binaria simple (0,1). Este puede ser útil cuando un individuo puede registrarse varias veces, pero los encuentros no pueden identificarse sin ambigüedad (muestras de pelos, fotos de trampas cámara en una unidad de tiempo). En este caso, para una observación yijk, la probabilidad de que y>0 (o de la misma forma Pr(y=1)) es:

(19)

Este modelo puede ser representado como un modelo lineal binomial con un efecto lineal de distancia d en una probabilidad de detección πijk:

log( (20)

Borchers y Efford (2008) definen la densidad D de un punto Poisson para los centros de área de acción s que son desconocidos. Los datos tienen una serie de n registros para el individuo

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observado. La probabilidad de observar un historial de capturas i depende del parámetro de detección y del centro de actividad del individuo i, que no es conocido. Los centros no conocidos están integrados a la probabilidad de detección usando los historiales no nulos (individuos detectado por lo menos una vez) y la densidad probable de los centros de actividad cuando se detectó el animal. La integración se lleva a cabo en el área de interés S. La densidad se calcula como n/a, donde n es el número de animales detectados durante el muestreo, y a es el área efectiva de muestreo. El área efectiva de muestreo se define como el tamaño de un área en el cual el valor esperado de n es el miso que el valor real de n cuando todos los animales del área son detectados y ningún animal fuera del área es detectado.

La metodología bayesiana asume una distribución uniforme para los centros de actividad s sobre una región dada S (si ~ Uniform[S]) la cual es equivalente a describir los límites de la integración antes descrita. Debido a que N no es conocida, el modelo requiere que se conozcan las distribuciones previas de N (número de centros de actividad), λ0 (el número esperado de detecciones cuando d=0), y σ (la forma de la distribución Normal-Parcial). Se asume una distribución para σ como Uniforme (0,5) y λ0 como gamma (0.1,0.1), ambas reflejando la ausencia de información previa sobre los parámetros. Para especificar N, Royle et al. (2007) usaron el método de “aumento de datos”. Reconocen que N no es conocido pero que es mayor que los historiales de captura n observadas. Asumen una distribución uniforme discreta para los integrales 0, 1, …, M para un valor mayor de M. El aumento de datos toma los historiales de detección de n, y luego aumenta una serie arbitraria de historiales de detección M-n con solo ceros. Este método crea una versión del modelo llena de ceros para una serie completa de datos asumiendo que N es conocida.

El proceso de aumentar datos comienza considerando una súper población de tamaño M, en la cual una parte de la población tiene solo ceros en su historial de detección porque, aunque es susceptible de ser capturada, no ha sido detectada (verdaderos ceros o ceros estructurales), o porque es susceptible a ser capturada (falsos ceros o ceros muestreales). Una distribución discreta y uniforme para N también puede ser definida por N ~ Binomial(M, ψ), y asumiendo una distribución uniforme para ψ ~ Uni(0,1). Cuando ψ se saca de la porción binomial por integración, la distribución que queda es N ~ Du(0,M). La superpoblación puede ser descrita por una serie variables indicadoras z1, z2, ..., zM donde zi = 1 si el individuo es un miembro de la población susceptible a ser capturado, y zi = 0 si el individuo no está en la población susceptible de ser capturada. Asumimos que zi ~ Bernoulli(ψ). El modelo se define en términos de “N conocido lleno de ceros”. Por ejemplo, yi ~Poisson(λ0,gij) if zi = 1, yi = 0 if zi = 0. El modelo se analiza usando el método Monte Carlo Markov Chain en WINBUGS. El resultado proporciona un estimado de ψ, la probabilidad de que M miembros de la superpoblación sean parte de la población susceptible de ser capturada en el área S (ψM = N[S]). Luego, la densidad es el tamaño de la población (N[S]) aplicado al área de interés (S).

Existen programas de computadora para los cálculos de densidad tanto con máxima probabilidad como Bayesiana. La máxima probabilidad puede ser calculada con DENSITY5.0 (versión

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Diciembre 2012) o SECR 2.6.1 en R (versión Junio 2013). Las estimaciones Bayesianas pueden calcularse con WINBUGS (Royle y Dorazio 2008) o con SPACECAP en R (Gopalaswamy et al. 2012b). El programa Density 5.0 ofrece una amplia gama de modelos, incluyendo modelos de distribución y modelos de detección, especificaciones para g0 y σ como una función del tiempo, respuesta la captura y heterogeneidad individual. DENSITY 5.0 también trabaja con modelos de población cerrada y abierta. El paquete SECR 2.6.1 (versión Junio 2013) de R tiene la mayor parte de las funciones de DENSITY 5.0, pero también opciones extras para la detección, especificación de la distribución de Poisson con covariables para los centros de actividad e integración de telemetría con captura y recaptura. El paquete SPACECAP 1.0.6 (versión Junio 2012) de R permite modelar la heterogeneidad individual con una covariable para la disponibilidad de hábitat de los potenciales centros de actividad. Los detalles del modelo incluyen respuesta a la captura y especificaciones sobre la distribución de encuentros (Bernoulli o Poisson). Se asume que la función de detección es Half-Normal.

Las aplicaciones de SECR para la estimación de densidad de carnívoros en bosques aparecieron por primera vez en la literatura en 2009 (Royle et al. 2009b). Karanth, Nichols, Royle, y otros usaron datos de tigres de Nagarahole (India) para desarrollar una amplia gama de técnicas para la estimación de abundancia y ocupación, incluyendo estimadores Bayesianos para la abundancia y densidad. Gerber et al. (2010) comparó cálculos con 1/2MMDM y MMDM completo con cálculos con SECR usando DENSITY para dos especies de carnívoros endémicos de Madagascar. Encontraron (al igual que muchos otros) que las estimaciones con MMDM y SECR eran similares, mientras que 1/2MMDM sobreestimaba la densidad. O’Brien y Kinnaird (2011) hicieron una comparación similar para cuatro carnívoros africanos usando una grilla de trampas estándar en vez de una grilla específica para cada especie. Encontraron que las estimaciones de densidad usando MMDM que están basadas en modelos de heterogeneidad (Mh y modelos de mezcla finita) se comparaban bien entre sí, pero los modelos SECR produjeron densidades comparables o mayores.

O’Brien y Kinnaird (2011) también mostraron que la precisión de las estimaciones de densidad era menor para una grilla de trampas estándar que para una grilla especialmente diseñada para capturar tigres (Royle et al. 2009b), probablemente debido a diferencias en las probabilidades de detección usando un diseño de trampeo para optimizar la captura de múltiples especies contra un diseño que maximiza la detección de una sola especie.

Sollman et al. (2011) fueron los primeros en aplicar el aumento de datos en modelos Bayesianos de SECR a jaguares, incorporando parámetros específcos al sexo de los individuos para detectar diferencias en el área ocupada por machos y hembras. Recientemente se ha publicado un buen número de artículos que revisan los diseños de muestreo y (en menor medida) analizan los estudios de captura y recaptura de felinos mayores, muchos de éstos enfocados en jaguares (Maffei et al. 2011a, Foster y Harmsen 2012, Sollmann et al. 2012a, Noss y Maffei 2013, Tobler y Powell 2013). Maffei et al. (2011a) y Foster y Harmsen (2012) se enfocan en las similitudes y diferencias entre los diseños de muestreo de jaguares, estimaciones potenciales y sesgadas, y no

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discuten sobre las técnicas analíticas en detalle, excepto por las estimaciones de densidad usando CAPTURE y MMDM. Ambos recomiendan que las áreas de muestreo deben incremenarse, un tema común a todos los autores.

Revisando los datos de Mesoamérica, Maffei et al. (2001a) reportan que los diseños de las grillas de trampas pueden causar ruido en las estimaciones de densidad, y dan recomendaciones que incluyen evaluar áreas de muestreo más grandes y estandarizadas. Noss et al. (2012) comparó los resultados obtenidos usando CAPTURE, DENSITY y SPACECAP y reportaron: 1) estimaciones de densidad sesgadas cuando se analizan datos de áreas de muestreo pequeñas con CAPTURE, 2) estimaciones de densidad reducidas usando modelos espacialmente explícitos (SECR), y 3) sugirieron una comparación de los tres modelos (CAPTURE, DENSITY, SPACECAP) cuando las áreas de muestreo fueran lo suficientemente grandes como para reducir la fuente de sesgo. Tobler et al. (2013) usaron un modelo similar al de Solmann et al. (2011) para estimar la densidad de jaguares en un hábitat óptimo en Perú. Reportaron que la tendencia de algunos investigadores de usar áreas pequeñas para muestrear jaguares (menos de 100 km²) puede llevar a estimaciones de densidad sesgadas e imprecisas, y que, cuando haya grandes diferencias en los patrones de distribución, que pueden ser por diferencias de sexo o edad, los modelos deben incorporar estas diferencias.

Sollmann et al. (2012) usaron estudios de simulación para evaluar el efecto de la distribución espacial y el tamaño de la grilla de trampas en las estimaciones usando SECR. Los modelos de SECR dieron buenos resultados siempre y cuando la grilla de trampas era similar o más grande que el área de acción del animal estudiado. SECR dio buenos resultados cuando las trampas tenían una buena distribución espacial (densidad de trampas, tamaños de grillas) y patrones de movimiento. Concluyeron que los modelos SECR son más apropiados para el estudio de animales que tienen grandes áreas de acción y que son más flexibles para diseñar muestreos destinados a estudiar varias especies. Tobler y Powell (2013) compararon estimaciones de densidad simuladas para jaguares con el fin de evaluar la efectividad los modelos que usan MMDM versus los modelos de SECR analizando el sesgo debido al diseño de muestreo. Confirmaron que los mejores resultados para las estimaciones de densidad provienen de SECR y M h (de CAPTURE) usando MMDM, y que el tamaño de la grilla de trampas es muy importante. También encontraron que usando los valores simulados de σ, o prestándose información de otros estudios similares para estimar σ puede corregir los sesgos asociados a un tamaño de grilla pequeño y sugieren que una estimación apropiada de la escala de σ (área de acción) es un aspecto importante para la estimación de densidad con SECR. Finalmente, un reciente manual sobre trampas cámara (Noss et al. 2013) proporciona un excelente sumario de los temas tratados en las publicaciones sobre estudios y simulaciones usando datos de fototrampeo, incorporándolas a este completo manual para el diseño, ejecución y análisis de estudios de captura y recaptura con trampas cámara.

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Estimación de densidad usando ADN

Aunque nos hemos enfocado en los estudios con trampas cámara en esta sección, los métodos son igualmente aplicables a los análisis de ADN proveniente de muestras de pelos o heces (Royle y Young 2008, Gardner et al. 2009, Efford 2011). Los estudios de captura y recaptura basados en análisis de ADN son similares, sin importar de dónde se colectó el ADN (pelo, heces, plumas). Las muestras que contienen ADN se colectan a menudo de manera no invasiva, en cualquier momento; el ADN es extraído y los genotipos (individuos) son identificados. Lukacs y Burnham (2005) revisaron varios problemas asociados a la identificación de genotipos a partir de muestras de ADN colectadas en el campo. Genotipos similares son considerados como del mismo individuo y clasificado como una recaptura y el análisis es realizado como el de un estudio de captura y recaptura. Los modelos de captura y recaptura tienen el supuesto que los individuos son positivamente identificados y que las muestras provienen de un diseño de trampeo. En la colecta de datos para estudios genéticos, la identificación puede resultar errada debido a la falta de información genética en la muestra o a un error de genotipo.

Puede presentarse el caso de que las muestras de ADN presenten dudas sobre la identificación individual, resultando en un falso positivo cuando la muestra está mal identificada. Las muestras que no son positivamente identificadas pueden producir estimaciones de densidad sesgadas (Lukacs 2005, Lukacs y Burnham 2005a, b). Los falsos positivos incrementan el número de individuos detectados una sola vez durante el estudio, causando que p sea subestimado y que la población sea sobreestimada. Afortunadamente, los modelos que incorporan la incertidumbre en la identificación a las inferencias de captura y recaptura han resuelto el problema de los errores en el análisis de genotipos (Lukacs y Burnham 2005a, b).

Royle y Young (2008) y Efford (2011) discutieron sobre la estimación de densidad cuando las muestras se colectan en un área limitada por un polígono, todos los individuos detectados en el polígono están marcados y las réplicas incluyen la repetición de búsquedas. La búsqueda en transectos es considerada como una subcategoría de este modelo. Para una grilla de trampas, la probabilidad de detección se modela como una función decreciente de la distancia entre el centro de actividad del animal y la trampa. Para búsquedas en un polígono, la probabilidad de detección es una función del solapamiento entre el área de acción y el polígono (ej. la probabilidad de que un animal esté en el polígono). Asumiendo que psk represente la probabilidad de detectar un animal en particular en el polígono k en el lapso s. La detección depende de la localización, tamaño y forma del área de acción del animal en relación al polígono, y de la eficiencia en la detección mientras el animal está dentro del polígono. Modelamos las posibles ubicaciones de un individuo en un área de acción con una distribución normal circular h(u), donde u = (x,y) y σ es la escala. La eficiencia en la detección es controlada por el parámetro p∞, el cual se interpreta como la posibilidad de detección cuando el área de acción está completamente contenida en el polígono que estamos estudiando. El modelo se aplica como para las trampas en una grilla, pero la solución se aplica sobre todo el área del polígono estudiado. Royle y Young (2008) usaron métodos Bayesianos y aumento de datos para estimar la densidad de una especie de lagartija en

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un polígono de 9 ha (área única de muestreo) y Efford (2011) usó los mismos datos aplicando probabilidad máxima y mostró que ambos dieron resultados similares. Efford (2011) reportó que los métodos funcionan mejor cuando el polígono estudiado se aproxima al área de acción de la especie de interés, y que el número de identificaciones replicadas son más de 20. Si la especie deja varias muestras (heces o pelos) en el polígono, entonces no es necesario realizar réplicas de las colectas en el polígono.

Mondol et al. (2009) escribieron un serie de protocolos completos para los trabajos en cautiverio, laboratorio y campo con el objeto de identificar individualmente tigres a través del ADN. Subsecuentemente compararon las estimaciones genéticas con captura y recaptura con resultados de fotocapturas provenientes del mismo sitio de bosque seco en la India. Debido a la similitud en los resultados, recomiendan el muestreo genético como una herramienta adicional para las estimaciones de abundancia en áreas donde las densidades son bajas y el trampeo con cámaras se vuelve muy difícil debido a limitaciones ambientales o problemas logísticos (Mondol et al. 2009). Con la ayuda de perros entrenados para detectar heces en Belice, Wultsch et al. (2011) desarrollaron protocolos para la colecta y almacenamiento de muestras fecales en zonas cálidas y húmedas, probando el éxito en la amplificación de muestras fecales provenientes de cuatro lugares distintos y comparando los resultados de varias técnicas de almacenaje. Los autores optimizaron una serie de 14 cebadores para microsatélites para estimar relación de sexos, estructura genética y variabilidad de las poblaciones de felinos en varias áreas de estudio a escala nacional. Los felinos también fueron estudiados con trampas cámara para comparar los resultados; la publicación formal aún se encuentra pendiente.

Estimación de la densidad cuando los animales no son individualmente identificables

Método Bayesiano

La estimación de abundancia y densidad es relativamente fácil de obtener cuando la especie estudiada tiene marcas naturales que permite identificarla a nivel individual, la mayoría de las especies silvestres no tienen marcas naturales para diferenciarlas (excepto el ADN). Chandler y Royle (2013) desarrollaron un modelo espacial de captura y recaptura sin tener que identificar individualmente a los animales, para estimar densidad a partir de conteos por puntos espacialmente replicados haciendo uso de la correlación espacial entre conteos. El modelo combina modelos SECR y mezcla N para lidiar con el problema de la clausura espacial y la incapacidad de identificar individuos simultáneamente. Los datos requeridos son conteos espacialmente indexados en muestreos replicados en una serie de unidades espaciales cerradas, de tal manera que los mismos individuos pueden ser registrados varias veces. Se utiliza la correlación espacial en conteos para proveer información sobre la localización del los centros de acción individual, lo que permite la estimación de la densidad y la heterogeneidad dependiente de la distancia en la detección. El modelo se aplica a una amplia gama de muestras de interés para los investigadores de jaguares, incluyendo trampas cámara, trampas de pelos y conteo de huellas. También es útil para grillas con trampas que están muy cerca unas de otras y cuando las

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trampas cámaras toman fotos de jaguares que son tanto claras como irreconocibles. Este modelo se parece a un modelo SECR Bayesiano; primero hay que asumir que los centros de actividad están distribuidos en S, con si indicando las coordenadas de cada centro de actividad (si1, si2) y distribuidos uniformemente en S y siendo zirt la frecuencia de encuentros del individuo i en la trampa r durante el lapso t. Entonces, el modelo de encuentro es similar al modelo de encuentro de Poisson:

(21)

donde λ0 es la tasa de encuentro esperada cuando d = 0 y σ es un parámetro de escala relacionado al área de acción. σ también se relaciona al grado de correlación especial entre conteos porque los animales con áreas de acción grandes tienen mayor probabilidad de ser capturados en varias trampas que animales con áreas de acción pequeñas. Debido a que los individuos no pueden observarse directamente, las frecuencias de encuentro son consideradas como variables latentes de una distribución Poisson con una media λir:

zirt ~ Poisson(λir)

Normalmente zirt son los datos observados, pero cuando los individuos no pueden ser identificados, los totales de la muestra observada y los totales específicos de las trampas son sumados y nrt es el número de individuos observados en la trampa r en el lapso t. Entonces tenemos:

nrt ~ Poisson(Λr)

(22)

Podemos agregar los conteos replicados para la trampa r sobre el lapso t definiendo:

(23)

nr ~ Poisson(TΛr)

Debido a que N no es conocido, Chandler y Royle (2013) usan los datos aumentados para especificar N en términos de ensayos individuales de Bernoulli y asumen N ~ DUniforme(0,M) para valores mayores de M, N|M,ψ ~ Binomial(M,ψ) y ψ ~ Uniforme(0,1). Finalmente, introducen una serie de variables latentes wi ~ Bernoulli(ψ), tales que el modelo especifica que cuando zirt > 0, wi = 1, y cuando zirt=0, wi=0.

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Bajo esta fórmula el modelo es una versión llena de ceros del modelo original y

(24)

y

(25)

Donde A(S) es el área de interés.

Un estudio de simulación demostró que el modo posterior es un estimador riguroso siempre y cuando las trampas no estén muy separadas en relación al parámetro de escala σ de la función de detección. Marcando una parte de la población puede mejorar la precisión, entonces este método puede ser útil para estimar la densidad de jaguares cuando la grilla de trampas es pequeña comparada con el área de acción de los animales y algunas de las fotos de jaguares no son suficientemente claras como para ser asignadas a algún individuo. Esta es la primera prueba de que la independencia espacial y la identificación individual no son requisitos para la estimación de densidad. La dependencia espacial inducida por el diseño puede ser informativa sobre la distribución individual y la densidad. Este análisis ha sido utilizado para estimar la densidad de los aves parúleas (Setophaga americana) usando conteos replicados por puntos, pero aún no ha sido usado con felinos mayores ni sus presas. Sollmann et al. (2013) comenta que este modelo es sensible a los supuestos del modelo y la distribución de las trampas; sin embargo, lo mismo puede decirse de muchos (o todos) los análisis espaciales de captura y recaptura.

Modelos de captura al azar

En principio, las tasas de captura pueden tener información sobre la densidad (Hutchinson y Waser 2007, Chandler y Royle 2013, contrariio a Sollmann et al. 2013). Sabemos, por ejemplo, que la probabilidad de detección aumenta cuando la abundancia local Ni también aumenta (pi = 1 - [1 - r]Ni: Royle y Nichols (2003)). En la literatura se pueden encontrar varios ejemplos de índices de abundancia basados en tasas de captura con trampas cámara y calibrados para obtener estimaciones de densidad independientes (O’Brien et al. 2003, Rovero y Marshall 2009, Kinnaird y O’Brien 2012) que sugieren que existe una relación entre las tasa de captura y la abundancia, aunque esa relación es imprecisa y puede ser única para cada situación. Jennelle et al. (2002) recomendó un método para estimar la densidad a partir de tasas de captura. Esta aproximación al modelo SECR que fue anteriormente discutido, en el cual se modelan juntos la distribución espacial y el proceso de captura. Aquí consideramos brevemente las circunstancias en las cuales se colectan datos de conteos (encuentros) de animales no identifiables a nivel de individuos. Las observaciones pueden presentarse en forma de huellas cruzando un transecto (modelo de Formoroz-Malyshev-Pereleshin: Stephens et al. (2006)) o animales capturados por una trampa cámara (Modelo de captura al azar: Rowcliffe et al. (2008)). Las capturas son

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modeladas como un proceso de captura puntual al azar usando modelos aleatorios de gas (Hutchinson y Waser 2007) que se usan predecir tasas de coalición de la cantidad ideal de gas contenido en un envase.

El modelo clásico aleatorio bidimensional de gas asume que dos especies de moléculas que colisionan cada vez que entran en contacto. Stephens et al. (2006) extienden este modelo a animales que caminando al azar se encuentran con un transecto, y Rowcliffe et al. (2008) consideran un animal caminando al azar que encuentra el área de detección de una trampa cámara. Aquí seguimos las descripciones de los Modelos de Captura al Azar (REM por sus siglas en inglés) de Hutchinson y Waser (2007) y Rowcliffe et al. (2008). Asuma partículas que se mueven en una zona con un área A, el área cubierta por una partícula está definida por el diámetro de la partícula (yi) y el total de la distancia viajada en un lapso dado (di) para partículas i = 1, 2, ..., M. El número esperado de coaliciones E(C) por unidad de tiempo está expresado por la relación:

(26)

Para un objeto estático con una zona de detección circular o un radio r, el área cubierta por animales en movimiento intentando encontrar el objeto estático es el producto de la velocidad (v), tiempo (t), el doble del radio de la zona de detección (r), y el número de partículas presentes dada por la densidad x área (DA). Note que por conveniencia, hemos cambiado de velocidad específica para una partícula (di) a una velocidad promedio (v) para todas las partículas:

(27)

Rowcliffe et al. (2008) modificaron las características del trayecto y la zona de detección (un segmento cónico con un radio r y un ángulo ϴ). El número esperado de contactos entre el animal y las trampas cámara está dado por:

(28)

la que puede ser reacomodada para calcular la densidad como una función de la tasa de captura o tasa de encuentro. Siendo E(C) = y, y:

(29)

Al establecer ϴ = 0, tenemos la fórmula Formoroz-Malyshev-Pereleshin (FMP) descrita por Stephens et al. (2006) para estimar la densidad a partir de la tasa de encuentro entre las huellas del animal y el transecto.

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Este modelo fue evaluado con estudios de huellas de tres especies de venados por Stephens et al. (2006) usando simulaciones. Los resultados mostraron que las bajas densidades y un esfuerzo de muestreo limitado estaban asociados con una pobre precisión (así como en todos los modelos que hemos presentado). Con suficiente densidad y esfuerzo, el método produce intervalos de confianza entre el 82.5% y 117.5% de la densidad real. En áreas con densidades diferentes, se pueden mejorar los resultados estratificando el área. Rowcliffe et al. (2008) examinaron su modelo usando simulaciones y una prueba de campo en un encierro de 226 has que contenía un número conocido de canguros (Macropus rufogriseus), dos especies de venados (Hydropotes inermes y Muntiacus reevesi), y maras (Dolichotis). Tanto el experimento de campo como las simulaciones apoyan las conclusiones de Stephens et al. (2006) que indican que las bajas densidades y un esfuerzo de campo limitado resultan en estimaciones vagas. Un estudio de 24 horas de la especie de interés también afectará los resultados; animales que son relativamente sedentarios tienen menos probabilidades de entrar en contacto con una trampa cámara y se necesita un estudio más largo o una densidad mayor de trampas cámara.

Los supuestos para usar estos modelos incluyen: 1) los animales se ajustan al modelo usado para describir el proceso de detección; 2) las fotos representan contactos independientes entre los animales y las trampas cámara; y 3) la población es cerrada. La base tras el primer supuesto es que los animales se comportan como partículas ideales y se mueven al azar e independientemente de las demás. La base tras el segundo supuesto es que los animales se mueven independientes de las cámaras. Foster y Harmsen (2012), Noss et al. (2013), y otros consideran estas bases tras los supuestos como irreales para los jaguares y otras especies porque la ubicación de las cámaras totalmente al azar resultaría en capturas casi nulas y no sería apropiada para especies territoriales o especies sociales. Rowcliffe et al. (2013) defendieron sus supuestos argumentando que los REMs (Modelos de Captura al Azar) no son sensibles a los movimientos no aleatorios o no independientes de los animales. Hutchinson y Waser (2007) proporcionan muchos ejemplos de luso de modelos aleatorios de gas para modelar encuentros entre individuos de especies territoriales, entre individuos buscando pareja y entre grupos de especies gregarias. Rowcliffe et al. (2013) también notaron que las restricciones en la ubicación de las trampas cámara aseguran representatividad en la zona de interés (cosa que no siempre se logra en estudios de jaguares) y que no tienen más restricciones que los supuestos sobre la distribución de transectos en un muestreo de DISTANCE (Thomas et al. 2010). El supuesto clave es que los moviemientos de los animales son independientes de las trampas cámara, lo cual es un supuesto en casi todos los protocolos de muestreos espaciales.

Los modelos aleatorios de gas han tenido poca aplicación en la estimación de densidad. Yapp (1956) y Skellum (1958) usaron tasas de encuentro para estimación de densidad en las primeras pruebas de censo en transecta, modelando el número de encuentros como una función de la velocidad del observador, la velocidad de la especie estudiada, y la distancia de detección. Rovero y Marsall (2009) aplicaron los REMs de Rowcliffe et al. (2008) para estimar densidad de una especie de venado, pero no tuvieron mucho éxito. El pobre desempeño del modelo fue

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atribuido al uso de datos publicados sobre la velocidad de los venados que no eran apropiados para su estudio. Zero et al. (2013) comparó la densidad obtenida para la cebra de Grevy (Equus grevyi) usando REM, estimaciones con DENSITY y observaciones repetidas y encontraron que los tres métodos dieron resultados similares. Lo más importante para este caso es que los datos de movimiento de la especie provenían de un estudio con una población local.

Estimación de la tendencia y densidad usando conteo de datos no replicados.

Los conteos de datos no replicados surgen cuando no se puede visitar el área de muestreo más de una ocasión. Los censos aéreos a menudo son realizados como un censo de ancho fijo y bajo el supuesto de una detectabilidad del 100% (Kinnaird et al. 2012a, b). Los datos de pesca de arrastre (datos de captura por unidad de esfuerzo – CPUE) generalmente no son replicados (Harley et al. 2001), ni los estudios de cuevas de murciélagos (Ingersoll et al. 2013). Los estudios de reproducción de aves norteamericanas son un ejemplo clásico de estudios basados en toma de datos no replicados (Link y Sauer 1997, 1998, Link y Barker 2010).

La mayor parte de los estudios sobre aves y mamíferos están llenos de ceros, lo que significa que hay más ocasiones de muestreo con cero observaciones que las esperadas para una distribución de Poisson, binomial negativa, uniforme o cualquier otro tipo de distribución. Es muy útil distinguir entre los tipos de ceros (Martin et al. 2005). Los verdaderos ceros o estructurales aparecen cuando la especies no está presente en el área de estudio ya sea porque en hábitat no es idóneo o porque la especie no está totalmente distribuida en el área. Los falsos ceros o de muestreo aparecen debido a una falla en la detección, emigración temporaria o producto de un pobre diseño de muestreo. Finalmente existen los “ceros traviesos” (Zuur et al. 2009) o ceros que aparecen porque estamos muestreando una zona donde la especie no se supone que debería estar.

Los estudios basados en toma de datos no replicados usualmente se basan en la estricta estandarización de protocolos de colecta de datos (Norton-Griffiths 1978, Robbins et al. 1986) e intentan controlar los efectos del observador en el análisis (Link y Sauer 1997) a fin de mantener una probabilidad de detección media constante a través del tiempo para minimizar los falsos ceros. Link y Sauer (1998) apuntan que el uso conteos de datos no corregidos como índices requiere una cuidadosa evaluación de los supuestos. Proponen modelos de la forma log(μij) = γj(i) + δi(ti) + hi(ti) donde μij es el conteo esperado para la unidad de muestreo (ruta) i en el año j, γj(i) representa los efectos del observador, δi(t) representa los parámetros que han sido alterados por el tiempo y que afectan los conteos pero no están relacionados con el tamaño de población, y hi(t) es el logaritmo de la trayectoria de la población. Estas “regresiones de ruta” individuales son luego combinadas usando promedios para generar tendencias a gran escala.

Los estudios más recientes para analizar conteos de datos usaron modelos jerárquicos (Link y Sauer 2002, Zuur et al. 2009, Kinnaird et al. 2012b) para modelar conteo de datos no replicados. Los conteos pueden modelarse usando diferentes distribuciones, como binomial, de Poisson, binomial negativa, distribuciones de ceros truncada, distribuciones llenas de ceros, distribuciones

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aumentadas de ceros y muchas más. La elección de una distribución estadistica para modelar la distribución de un conteo dado es necesariamente subjetiva, pero tiene que ser guiada por una cuidadosa evaluación de los datos. Los datos están muy dispersos? Hay muchos ceros en los datos? Como hemos visto, muchos de los métodos de estimación de densidad usan variantes de estos modelos de distribución.

Debido a que los estudios ecológicos “típicos” con conteos de datos tienden a presentar muchos ceros, nos enfocaremos brevemente en el las técnicas analíticas para series de datos con muchos ceros usando modelos mixtos y de dos partes. En ambos tipos de modelos, así como en los modelos de datos aumentados descritos anteriormente, el objetivo es modelar conteos de datos con ceros y no-ceros. En un modelo de dos partes (también llamado modelo de vallas), asumimos que los datos cero incluyen verdaderos ceros y falsos ceros, pero no se intenta discriminar entre ellos. Asumimos que funcionan dos procesos ecológicos: uno modelo que rige la ausencia de una especie (modelo binomial con covariables y con incertidumbre sobre la naturaleza de los ceros) y, en los lugares donde la especie fue detectada, un modelo que rige el número de individuos presentes. Consideramos los datos (yi = 0, >0) como una distribución binomial para modelar la ausencia y presencia de la especie y luego aplicamos un modelo truncado de ceros (Poisson o binomial negativo) para modelar los conteos sin ceros:

fbinomial(yi=0| γ) = πi para yi = 0

fHurdle(yi|β,γ) = (30)

(1 - πi) x para yi > 0

Entonces, la probabilidad de registrar un 0 es πi y la probabilidad de registrar por lo menos un individuo es 1 - πi. πi y se mide como una función de las covariables y del parámetro de regresión γ. El proceso de Poisson excluye los ceros, y la media es modelada con covariables y el parámetro de regresión β. Estos modelos pueden extenderse a toda el área de estudio usando una variable de desplazamiento para estimar densidades.

Los modelos mixtos con muchos ceros también tratan los datos como si vinieran de dos procesos: el proceso binomial y el proceso de conteo. Un modelo binomial con covariables se usa para modelar los conteos. La diferencia entre los modelos mixtos y de vallas es que el proceso de conteo puede producir ceros también. El proceso de conteo modela los verdaderos ceros y el proceso binomial modela los falsos ceros. Entonces, bajo un modelo mixto:

fbinomial(yi=0| γ) = πi,falso + (1 - πi,false) x fPoisson(yi=0|β) for yi = 0

fmixto(yi|β,γ) = (1 - πi,falso) x fPoisson(yi>0|β) para yi > 0 (31)

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donde πi,falso es la probabilidad de registrar un falso cero. Como el modelo binomial se desarrolla en términos de detección de un falso cero, la probabilidad de no detectar un falso cero divide el proceso de conteo Poisson entre la probabilidad de un verdadero cero y la probabilidad de valores mayores a cero.

Índices de Abundancia Relativa

A menudo se presentan situaciones donde realizar estudios para estimar densidad, ocurrencia o abundancia que tienen una tasa de detección incierta no son posibles. Esto puede deberse a que el diseño y el muestreo no generaron suficientes datos, a que no se cumplieron los supuestos de los modelos analíticos, o que el objetivo del estudio no requería densidades o estimaciones de ocurrencia no sesgadas. En estas situaciones, los análisis estadísticos son usados como índices de abundancia relativa (IARs: O’Brien, 2001), bajo el supuesto que la probabilidad de detección es constante, y por tanto, el conteo de animales o signos varía directamente con el tamaño poblacional (Caughley 1977).

Índices como conteos de huellas y tasas de encuentro a menudo se usan cuando la especie objeto es difícil de observar directamente, cuando la probabilidad de detección es difícil de determinar, o cuando hay un antecedente detrás del uso de un índice. Cuando se tiene que realizar un monitoreo sostenible en áreas muy grandes, usualmente se despierta un interés en los índices de bajo costo, debido a que parecen ser simples, presumiblemente costeables y sostenibles en el tiempo. Aún cuando sirven como indicadores a gran escala, hay que tomar varias precauciones sobre su aplicación.

Los índices de abundancia relativa se basan en la estandarización de las condiciones ambientales, las habilidades del observador, el esfuerzo de muestreo, y el control de los factores que puedan afectar la detección de los animales. La calidad del estudio depende totalmente de controlar el proceso de registro y los parámetros ambientales que alteran los datos (Link y Sauer 1997, 1998).

Sin embargo, la mayor parte de los estudios de abundancia relativa se basan en supuestos que no están probados sobre la relación entre el índice y la abundancia verdadera, y supuestos para estabilizar la detectabilidad a través de la estandarización. En la práctica, la estandarización de los métodos raramente es suficiente como para controlar todas las posibles fuentes de variación en la detección (White 2005). La detectabilidad desigual entre conteos puede generar conclusiones erróneas sobre las tendencias poblacionales. El uso de índices precisa demostrar una relación funcional entre el índice y la abundancia en un rango deseado de inferencia, y de evaluar la precisión de esta relación. El supuesto de que el índice tiene una relación monotónica con la abundancia tiene que ser confirmado (O’Brien 2011, Kinnaird y O’Brien 2012).

Recientemente, Sollman et al. (2013) llevaron a cabo una simulación de índices de abundancia relativa (IARs) basada en las tasas de encuentro (en este caso con trampas cámara) con diversas densidades de especies, tamaños de área de acción, y configuración de las trampas cámara.

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Encontraron que las diferencias en la detección entre especies conducía a sesgos positivos de los IARs, favoreciendo las especies más comunes; especies con áreas de acción mayores tuvieron mayores IARs debido a que podían encontrar más trampas cámara, los IARs fueron sensibles a la matriz de las trampas (grillas versus caminos), además, los cambios en la tasa de detección alteraban la tendencia poblacional basada en los IARs. Estos resultados contradicen las pocas evaluaciones empíricas que muestran que los IARs de las trampas cámara tiene un buen desempeño comparado con estimaciones independientes derivadas de la abundancia (O’Brien et al. 2003, Rovero y Marshall 2009, O’Brien y Kinnaird 2011, Kinnaird y O’Brien 2012). Sollmann et al. (2013) no pudieron encontrar en sus estudios de simulaciones ninguna relación que indique que los IARs no funciona bajo los supuestos de las simulaciones o que se hubieran cometido errores en algunas de las simulaciones.

Los resultados de los modelos aleatorios de gas sugieren que las tasas de captura son una función de la densidad y de la velocidad de los animales (Hutchinson y Waser 2007). Si asumimos que las tasas de captura son una función de D y de la velocidad local, entonces las tasas de captura sirven como una índice para la densidad bajo el supuesto de que los animales tienen una velocidad constante. En la simulación de la tasa de captura de Sollmann et al. (2013), la tasa de captura con cámaras se asume que varia aunque el tamaño de población y el tamaño del área de acción permanecen constantes. Esto solo se puede surgir cuando cambia la velocidad de movimiento para cada tasa de encuentro. Para las simulaciones de área de acción, se asume que la velocidad se incrementa con el área de acción para evitar el hecho de que un animal con mayor área de acción estaría más expuesto a más cámaras, pero el encuentro con las mismas es menos frecuente (o sea, mantiene la tasa de captura constante en las cámaras). En un modelo aleatorio de gas con velocidad constante, cuando el área se incrementa, la tasa de coalición (por objeto fijo) disminuye para un tamaño de población constante. El mecanismo para lograr la tasa de captura y las simulaciones de área de acción requiere que la velocidad cambie en cada simulación y esto provocaría que algunos resultados de la simulación sean sesgados.

También sabemos que la probabilidad de detección puede ser una función de la abundancia local, pi = 1 - (1 - r)Ni (Royle y Nichols 2003), y que la suma o promedio de las abundancias puntuales en los sitios muestreados pueden ser un buen estimador de la abundancia total o promedio. Las estimaciones puntuales de abundancia (suma o promedio) derivada de los métodos de Royle y Nichols (2003) y Royle (2004) deberían registrar los cambios en la abundancia poblacional o en la densidad de manera imparcial y producir un buen índice de abundancia. Finalmente, como hemos visto antes, los datos de conteos no replicados que están propiamente analizados pueden dar datos útiles sobre tendencias.

El uso de índices de abundancia relativa aun tiene sus controversias. El principal problema es que las tendencias observadas reflejan los cambios reales de la población, pero no los contrastes en la detección basado en los observadores, tipo de hábitat, clima, o sustrato. Una ventaja de las trampas cámara es que reducen el sesgo del observador a solo detalles sobre la instalación de la cámara. Varios estudios han evaluado las relaciones directas entre los IARs y otras medidas de

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abundancia (O’Brien et al. 2003, O’Brien y Kinnaird 2011, Kinnaird y O’Brien 2012) y sirven como ejemplo de cómo validar los índices. Cualquier aplicación de la abundancia debe estar acompañada por un examen minucioso sobre la colecta de datos y su procesamiento, y debe establecer claramente los supuestos que la rigen y la probabilidad que estos supuestos estén justificados. Se recomienda usar métodos independientes para probar los supuestos y validar (o rechazar) las medidas.

Fundamentos del Análisis de Poder

El poder estadístico es la probabilidad de detectar un efecto o tendencia significativa a pesar del “ruido” en los datos, tales como la variación natural. El poder estadístico aumenta en la medida que el tamaño de muestra aumenta, y cuando la varianza disminuye. El análisis de poder evalúa la probabilidad de que el monitoreo detectará un cambio cuando este realmente ocurre, en relación con la probabilidad de que el monitoreo detecte un cambio cuando éste en realidad no ocurrió, o un error tipo-1 (α); en otras palabras, el poder es la capacidad de detectar un cambio real cuando ocurre, que es el objetivo del monitoreo.

Gerrodette (1987) afirmó que la detección de una tendencia tiene 5 parámetros: 1) el número de muestras, 2) la tasa de cambios de la cantidad que está siendo medida, 3) el coeficiente de variación, que es una medida de precisión, 4) alfa (α), y 5) beta (β) (las probabilidades de errores tipo-1 y tipo-2 respectivamente). El valor de cualquiera de esos parámetros puede ser estimado si los otros cuatro son conocidos. Se pueden usar dos programas de computadora para el análisis de poder: MONITOR (http://www.esf.edu/efb/gibbs/monitor/monitor.htm) y TRENDS (http://swfsc.noaa.gov/textblock.aspx?Division=PRD&ParentMenuId=228&id=4740; Gerrodette 1987, 1991), donde el poder está dado por 1-β (Hatch 2003).

Puede ser más ventajoso detectar falsos cambios que no detectar un cambio verdadero. Si detectar una disminución en la población es de vital importancia, las pruebas deben ser de una cola y α no debe ser muy bajo. Usando estudios de huellas de los tigres siberianos, que se encuentran en peligro, Hayward et al. (2002) evaluaron un programa de análisis de huellas que detecta la disminución de la población en un 80%, y un 20% de posibilidades de cometer un error tipo-1 (α). Ellos usaron el programa MONITOR, examinando la capacidad de detectar un cambio en 5 años. Las desviaciones estándar (variación natural) fueron calculadas para un índice promedio de 15 áreas muestreadas. Los autores concluyeron que el poder fue incrementado aumentando la longitud del camino estudiado (lo que reducía la varianza), y que el poder era incrementado incrementando el número de los caminos estudiados (ej. de tres a diez). Monitoreando caminos más largos resultó en que la varianza decreció y menos rutas con cero observaciones. Reduciendo la muestra no permitiría detectar una declinación del 10%.

Hayward et al. (2002) citó que Kendall et al. (1992) y Beier y Cunningham (1996) defendían una tasa de error tipo 1 del 20% como razonable para el monitoreo de especies en peligro. Estos autores pudieron analizar datos preexistentes para calcular el esfuerzo que se necesita para

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obtener un 80% de poder para detectar un 10% de disminución anual y con una posibilidad del 20% de dar “falsas alarmas”. El ejemplo de arriba no se aplica directamente a las trampas cámara, pero ilustra el valor de obtener abundantes datos y de buena calidad, y la necesidad de documentar las tendencias con datos de confianza.

El análisis de poder precisa de datos de estudios similares, o estudios piloto para generar recetas aplicables al área de estudio y la especie en cuestión. Usar simulaciones basadas en otros esfuerzos de muestreo puede ser válido, si la metodología y las condiciones ambientales son similares al área en el que el análisis de poder se lleva a cabo.

La receta más sencilla para detectar tendencias es la repetición de mediciones en el mismo sitio usando métodos que sean comparables entre los eventos de muestreo. Con esto se arma una base de datos y se incrementa el conocimiento de las dinámicas ecológicas y la situación del jaguar en el área.

Técnicas de campo aplicadas a la investigación y monitoreo de jaguares.

En las secciones siguientes vamos a discutir los métodos específicos para colectar de datos con el fin de estudiar y monitorear jaguares. Nos enfocamos en los signos, entrevistas, trampas cámara, colecta de pelos, colecta de ADN fecal usando perros entrenados para buscar heces, y telemetría. Todos estos métodos son importantes para la investigación y monitoreo de jaguares en la NRU. Las siguientes secciones se basan en la literatura sobre jaguares y monitoreo, con énfasis en la obtención de datos útiles para sacar conclusiones fiables.

Signos

En la mayor parte de los casos, los jaguares evitan el contacto con la gente y además, la vegetación densa reduce la frecuencia de observaciones directas. La información obtenida de los signos tiene un enorme potencial en programas de monitoreo si son obtenidos bajo protocolos estandarizados y cuando son analizados se reconocen los límites de las inferencias resultantes. En la mayor parte de los casos con estos datos no se puede reconocer individuos, lo que limita la estimación de abundancia. Sin embargo, los signos son un indicador válido de presencia en un área o hábitat específico. Un estudio de signos puede ser diseñado como un análisis de ocupación rentable (Hines et al. 2010, Karanth et al. 2011a, Zeller at al. 2011).

Descifrar las evidencias dejadas por los animales silvestres es parte de cualquier estudio o monitoreo. Se puede requerir mucho esfuerzo para obtener unos pocos datos, dependiendo de las condiciones. La baja densidad y las patas suaves de los jaguares hace que en ciertas áreas (ej. cuando hay mucha hojarasca, o cuando el sustrato es duro) los datos provenientes de huellas sean escasos; por el contrario, las trampas cámara pueden proporcionar muchos más datos. Cuando las condiciones son favorables, las huellas pueden ser muy reveladoras, incluso reconociendo al jaguar hasta nivel de individuo cuando el investigador tiene gran habilidad y experiencia en el

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tema. Cuando se analizan con cuidado y son combinados con otros métodos, los estudios de signos proporcionan buenos y rentables datos de presencia y ausencia.

Los avances recientes en diseño y análisis (ej. De Angelo et al. 2010, Hines et al. 2010, Karanth et al. 2011) incluyen un control de calidad mejorado, marco conceptual y modelos para usar productivamente los datos de signos como una medida aproximada del área ocupada, y así estimar expansiones o reducciones de la población. Eisenberg et al. (1970) probaron el uso de métodos indirectos (huellas y heces) para evaluar la abundancia de fauna silvestre, y comentaron sobre el sesgo de las huellas debido a la variación en el sustrato y el sesgo en las heces debido a las tasas de descomposición. Los análisis multivariados de huellas pueden ayudar a identificar las especies e incluso individuos, pero, en general, usar datos de huellas para determinar la abundancia animal es un desafío con alto riesgo de equivocarse. Lo mismo para la positiva identificación de heces, que requiere de concretas evidencias de la especie de la que proviene o de un riguroso análisis para su confirmación. Las heces siempre han proporcionado datos sobre la dieta. Ahora, con los análisis genéticos, también se puede obtener información sobre movimientos, densidad, conectividad entre poblaciones y aun sexo o parentezco (Culver et al. 2010) Cuando se usan cuidadosamente, los signos pueden ser una herramienta importante para estimar ocupación y tendencias espaciales.

Huellas

Como se mencionó anteriormente, las huellas son un tipo de signos ampliamente usados para obtener información de los animales, incluyendo jaguares. En esta sección veremos: 1) fuentes (libros y folletos); 2) la colecta de datos e identificación de huellas; 3) el tipo de información que puede obtenerse de las huellas, así como limitaciones de las inferencias; y 4) análisis de datos de huellas. Autores que tienen guías visuales para la identificación de huellas de jaguares incluyen a Murie (1974), Emmons (1990), Aranda (2000), Carrillo et al. (2002), Cuellar y Noss (2003), De Angelo et al. (2008), y Reid (2009). Se pueden encontrar ilustraciones en Crawshaw (1992) y fotografías en Hoogesteijn y Mondolfi (1992). Una de las guías más completas en cuanto a dibujos y fotos es Siguiendo los Félidos Fronterizos (Childs 1998). Debido a la importancia de discriminar la identidad de animales predadores de ganado (perro, coyote, puma, jaguar), todas las guías que abarcan los conflictos entre gente y jaguares para reducir los ataques a ganado tienen útiles diseños y claves para diferenciar las huellas. Estas guías van desde folletos simples hasta refinadas presentaciones disponibles en línea, tal como la de Marchini et al. (2010) y Hoogesteijn y Hoogesteijn (2011) y material en la página web de WCS Guatemala (http://www.wcsguatemala.org/en-us/wildlife/jaguar.aspx).

Aunque las huellas proveen gran cantidad de información, existen varios riesgos y limitaciones asociados a la colecta y uso de esta información. A continuación discutimos algunos de estos riesgos y limitaciones, así como algunos consejos para reducir estos riesgos y mejorar la toma de datos. La identificación de las huellas de jaguares en muchos casos es difícil, y es fundamental tener experiencia de campo para diferenciar las patas traseras de las delanteras, distorsiones

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debido a diferencias en el sustrato, y las huellas de jaguar de las de puma, especialmente cuando los tamaños se solapan.

En el campo, las huellas más difíciles de identificar son las de tamaño medio, donde las de jaguares y pumas se solapan. Las huellas traseras de tamaño medio carecen del ancho típico de la almohadilla y de dedos redondeados tan característicos de una huella delantera de un jaguar macho. Las condiciones ideales de suelo facilitan la identificación, pero cuando el suelo no reúne las condiciones, hasta los expertos pueden confundirse. A veces se necesita una serie de huellas más que una huella sola. Las siguientes consideraciones pueden ayudar a minimizar las variaciones causadas por el sustrato y que pueden llevar a una identificación incorrecta de la especie: 1) tome en cuenta solo huellas en terreno plano, 2) evite identificación de huellas en barro o terreno escarpado, y 3) cuando esté identificando, considere series de huellas (Rosas-Rosas y Bender 2012). Las huellas en barro blando o terreno arenoso pueden ser fácilmente discernibles, pero con potenciales distorsiones debido a la suavidad del sustrato. A veces las mejores huellas son aquellas marcadas en la mañana en caminos con suelo duro pero polvoriento y con superficie plana que permita el diagnóstico de sus características (Rosas-Rosas y Bender 2012).

Miller (2001) elaboró una serie de protocolos para la colecta de huellas de jaguares en busca de métodos de monitoreo de bajo costo. Estos incluían guías para medir, calcar, fotografiar, e identificar las huellas. Miller (2001) también hizo análisis discriminatorios, resultando en un 97,2% de éxito en la discriminación a nivel individual usando 16 series de huellas (grupos de huellas del mismo individuo) de 109 huellas y 46 variables.

Reconociendo el potencial que tiene usar las huellas en el monitoreo de felinos, De Angelo et al. (2010) aplicaron una serie de parámetros para distinguir las huellas de jaguar de las de puma usando características cualitativas, midieron el nivel de error asociado con estas características, compararon el nivel de error asociado a estas características con análisis discriminatorios multivariados. Se colectaron huellas de 28 jaguares (incluyendo 27 adultos y 1 juvenil), 29 pumas (27 adultos y un juvenil), 8 lobos de crin (Chrysocyon brachyurus), y 35 perros domésticos. Debido a que se obtuvo más de una huella para algunos individuos, hubo un total de 167 huellas. A fin de evaluar la precisión del sistema de identificación tradicional, los autores hicieron un ejercicio de identificación con 67 participantes, provenientes de 3 países, revisando las características de diferenciación tradicionales; seleccionaron 10 fotografías de cada grupo y le pidieron a los participantes que clasifiquen las huellas. Su desempeño fue comparado con 67 clasificaciones al azar. Los voluntarios clasificaron correctamente el 61,5% de las huellas. Esto fue más alto que la tasa de 35% de clasificación al azar, pero nadie clasificó correctamente todas las huellas, la precisión variaba de 37-87%, y, aunque el 67% de las huellas fue identificado correctamente por más del 50% de los participantes, 10 huellas que eran difíciles de identificar fueron mal identificadas por más del 50% de los voluntarios. Esto deja claramente un margen de error, siendo las patas traseras las más difíciles de identificar. Los modelos discriminantes alcanzaron una precisión mayor o igual al 95% en la clasificación independiente. Todos los

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modelos clasificaron mal al menos una huella en la validación cruzada, y en algunos casos, aun en la reclasificación. En resumen, todos los modelos llegaron a un 93,5-100% de éxito en la clasificación.

Se debe notar que las proporciones cuantitativas de las huellas presentadas como útiles para la clasificación en la literatura varió ampliamente en su desempeño con las pruebas presentadas por De Angelo et al. (2010). Para diferenciar las huellas, los detalles de la almohadilla de la pata trasera dieron mejor resultado. Un análisis más detallado usando mayor cantidad de huellas por individuo, tanto traseras como delanteras, podría mejorar el modelo desarrollado por los autores. El punto crucial es que la identificar las huellas con precisión no siempre es posible sin una rigurosa identificación cruzada, y aún así, posiblemente se cometan errores.

Las huellas tienen gran valor para obtener una abundancia sin mucha tecnología y a bajo costo. Sin embargo, hay limitaciones para tomar en cuenta. Las tasas de encuentro de huellas están fuertemente relacionadas con el sustrato (J. Polisar, observación personal). En los bosques con abundante hojarasca de la Selva Maya en Mesoamérica, las huellas de jaguares son raras, al igual que para suelos arcillosos duros o de grava en pendientes pronunciadas. Durante la época seca en los llanos venezolanos, la frecuencia de huellas puede ser alta en caminos polvorientos y en el barro fresco producto del retroceso de las aguas. Se pueden ver huellas claras en suelos blandos en bosques durante la época húmeda, aunque pueden ser borradas para las próximas lluvias. El estudio de las huellas no solo se ve afectado por variaciones en el clima, sustrato y observadores, sino también por la variabilidad en los patrones de movimiento de los jaguares. Conde et al. (2010) documentó las diferencias en las preferencias de hábitat y las rutas de viaje entre machos y hembras en el sudeste de México, resultando en una variación en la tasa de encuentro de huellas entre sexos.

Shaw et al. (2007) proporcionó una completa guía escrita y visual para identificar las huellas de pumas y consejos para estudios de huellas. Entre las consideraciones más importantes están la de hacer coincidir los objetivos con los métodos, y la selección estandarizada de la ubicación y largo de la ruta a seguir, colecta de datos y capacidad del observador. Smallwood y Fitzhugh (1995) estudiaron huellas (y tendencias) de pumas en California usando transectos de 3 km en caminos polvorientos de 1985 a 1992. Para su estudio, una cantidad de polvo en el camino era un dato requerido en todo el trayecto, y todas las unidades de esfuerzo y medidas estaban estandarizadas. El esfuerzo fue coordinado con tanta exactitud como su escala lo permitió, y reconociendo que era inevitable registrar ruido en los datos. Beier y Cunningham (1996) estudiaron arroyos secos en Arizona y estimaro el esfuerzo requerido para detectar cambios en la población de pumas, usando datos de campo y simulaciones para hacer el análisis de poder. Concluyeron que: 1) basado el las limitaciones misma del trabajo, los monitoreos de huellas pueden detectar cambios relativamente grandes en la población de pumas (se necesita una cantidad enorme de datos para detectar cambios sutiles); y 2) se requiere un muestreo considerable para detectar aun cambios grandes, pero el método daría índices que podrían ser fácilmente replicables y estandarizados, con un poder de 80%. Esto puede llegar a ser un

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verdadero desafío cuando se trabaja en zonas con densidades extremadamente bajas e individuos muy escasos, pero estudios de huellas estandarizados y bien coordinados, que sean tomados como los índices que son, tienen el potencial de proveer valiosas (aunque crudas) estimaciones de la tendencia poblacional y de la abundancia relativa.

Polsar et al. (2008) estimó preferencias de los jaguares y pumas en cuanto a tipo de hábitat usando frecuencias de signos y usando colectas estandarizadas de datos en un sistema estratificado de hábitats basado en 28 transectos lienales. Sabiendo que cuando el terreno es suave, es más productivo para el reconocimiento de huellas, y que los suelos duros y rocosos lo son menos, los sutiles contrastes en la tasa de encuentro coincidieron con los análisis de preferencia de hábitat basados en telemetría (Scognamillo et al. 2003) y frecuencias de fototrampeo (Polisar 2000).

Balme et al. (2009a) usó datos de telemetría de leopardos para evaluar la eficiencia de los conteos de huellas y trampas cámara como estimadores de la abundancia y la densidad. En su estudio, la identidad de las huellas fue confirmada con las ubicaciones de radiotelemetría en 23 oportunidades luego de una búsqueda intensiva de las huellas (y de los animales con collar). El estudio usó métodos estandarizados (rutas, tiempo, velocidad) restringidos a áreas con hábitat idóneo, con observadores hábiles en el reconocimiento de huellas. Ya que el objetivo de este experimento era la calibración de la abundancia y densidad, las huellas que no fueron positivamente identificadas se excluyeron del análisis. Los investigadores compararon densidad y frecuencia de huellas contra esfuerzo de muestreo para determinar el área de muestreo (kilómetros recorridos) en el cual el coeficiente de variación alcanzó la asíntota, indicando que ya no era necesario mayor esfuerzo de campo. Descubrieron que las huellas de leopardos machos se encontraban en caminos con una frecuencia mayor a la esperada, y que todos los métodos analíticos utilizados para estimar la densidad a partir de huellas tenían sus limitaciones, siendo el mejor estimador el que venía de un examen riguroso de captura y recaptura, sin embargo, aun esta estimación fue superada por las trampas cámara. Los autores notaron como los cambios en el sustrato podría producir sesgos. Por ejemplo, suelos en áreas poco frecuentadas pueden ser más útiles para la identificación de huellas que en zonas donde la abundancia y la actividad de los animales estudiados es mucho mayor. Las diferencias en comportamiento de acuerdo al sexo también pueden producir sesgos; los leopardos machos usan los caminos con mayor frecuencia que las hembras (Balme et al. 2009). En la mayor parte de los estudios de carnívoros carecen de similar capacidad de identificar las huellas, sobre todo en estudios a gran escala y con muchos observadores.

Los autores concluyen que los conteos de huellas son más baratos que los estudio con trampas cámara y son más fáciles de implementar en áreas mayores, pero los niveles de precisión al momento de estimar el número de individuos son pobres. El conteo de huellas puede, sin embargo, ser útil cuando el objetivo es detectar tendencias en la abundancia a través del tiempo. Los autores recomiendan: 1) tener cuidado cuando se usan los índices de abundancia relativa para hacer comparaciones en el tiempo y el espacio, y 2) calibrar el índice de conteo de huellas

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con al menos otra técnica para estimar la abundancia. Concluyen que el pobre desempeño del conteo de huellas limita su aplicación global, excepto en condiciones ideales, donde podría ser adecuado para el monitoreo de tendencias de la abundancia.

Si las huellas son usadas como una medida de la tendencia poblacional espacial y temporal, es crucial que se reduzcan todas las fuentes de variación posibles y que los métodos se estandaricen. Los resultados tendrán mayor utilidad como medidas preliminares de tendencias espaciales, con mucha precaución antes de considerarlos como medidas numéricas de la tendencia poblacional.

Rascaduras

Las rascaduras fueron la señal más común encontrada en las sendas del Santuario de Fauna Silvestre de la Cuenca de Cockscomb, en Belice. Harmsen et al. (2010) las analizaron a la par de estudios con trampas cámara y heces. Los estudios de rascaduras se llevaron a cabo en viejos caminos madereros que ya no tienen tráfico vehicular. Las estaciones de trampas cámara fueron instaladas a intervalos de ~1 km en los senderos de estudio, ubicadas para optimizar la fotocaptura de jaguares y pumas. Las heces fueron colectadas durante el estudio sistemático de rascaduras, y se les realizó un análisis de genotipo a nivel de especie (Foster et al. 2010b). Una rascadura se reconoce en el suelo porque la tierra se ve rasguñada y con un montoncito de tierra suelta en un lado. Se observaron dos tipos de rascaduras, uno con dos raspaduras paralelas separadas por un montículo de tierra suelta (rascadura doble) o un raspado único sin división (rascadura simple). Las heces que fueron identificadas como de jaguar o puma se encontraron en rascaduras y en trampas cámara y de video que registraron ambas especies rascando el piso. Los raspados simples fueron realizados con una pata delantera, y las rascaduras dobles con ambas patas traseras.

No se encontraron características morfológicas que permitieran la identificación de la especie que hizo la rascadura. La identificación genética de las heces ayudó a identificar la especie que hizo la rascadura. Los pumas realizaban más rascaduras con las patas traseras y eran claramente más pequeñas que las de los jaguares. En una escala temporal amplia (en general más de 9 semanas), la producción de rascaduras estaba relacionada a la cantidad de visitas de pumas macho (actividad), y el número de jaguares machos (abundancia). A una escala semanal, la producción de rascaduras estaba correlacionada positivamente con el tráfico de pumas y jaguares, pero en mayor medida con las tasas de fotocapturas de pumas machos y en menor medida para los jaguares machos, siendo el uso intermitente de senderos por los jaguares una posible explicación a esto (Harmsem 2010).

Cadáveres de presas

Un aspecto importante del monitoreo de jaguares es el estudio de sus presas. En los estudios ecológicos de leones, tigres y jaguares y sus presas (Schaller 1967, 1972, 1983, Karanth y Sunquist 1992, 1995, Polisar et al. 2003, Scognamillo et al. 2003), los datos concisos sobre abundancia y biomasa de las presas permitieron la interpretación de los patrones de selección de

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presas. El conocimiento de las preferencias alimenticias y la base de presas dá luces sobre la capacidad de carga de un área en cuanto a felinos mayores. Los registros de cadáveres de presas proveen información ecológica, y junto con las heces y las huellas, constituyen valiosos datos para los programas de monitoreo.

Cuando no hay estudios de telemetría, los cadáveres pueden ubicarse rastreando la zona que es rica en presas, y observando a las aves carroñeras. El método más sistemático para ubicar un ataque de jaguar es usar la telemetría para identificar áreas donde los jaguares permanecen durante varios días, y luego rastrillar esa zona una vez que el animal se ha ido. Una de las ventajas de los transmisores de VHF es que al estar físicamente cerca al animal, se puede acceder a los sitios visitados sin mayores esfuerzos (Polisar et al. 2003, Scognamillo et al. 2003, Azevedo y Murray 2007a, Cavalcanti y Gese 2010). Con el creciente uso de telemetría con GPS (Knopff et al. 2009, Ruth et al. 2010, Tambling et al. 2010), el potencial para localizar los cadáveres de las presas se ha incrementado gracias a la posibilidad de un monitoreo constante que ayuda a ubicar grupos de observaciones que pueden guiar a los investigadores al sitio donde el felino cazó una presa. Esta eficiencia en la localización de lugares de caza no disminuye la necesidad de confirmar en el sitio la identidad y características del evento (Ruth et al. 2010).

Para determinar la presencia de jaguares con base en las presas cazadas y para el estudio de su dieta, es fundamental identificar si la presa ha sido cazada por un jaguar o por otra especie, tal como el puma. Varios autores han escrito guías para distinguir ataques de jaguar y puma sobre ganado: Brown y López-González (2001), Childs (1998), Hoogesteijn y Hoogesteijn (2011), Marchini y Luciano (2009), y la pagina web de Wildlife Conservation Society Guatemala (http://www.wcsguatemala.org/en-us/wildlife/jaguar.aspx).

Además, los ataques de jaguares sobre otras presas pueden identificarse por: 1) perforaciones en el cráneo a la altura del lóbulo occipital (tal como se encuentra en pecaríes); 2) mordeduras en la nuca cerca de la base del cráneo; 3) mordeduras en la parte superior de la nariz y/o cerca de los ojos; y 4) cuando la presa es un caimán, se encuentra prácticamente abierto. Los cadáveres que presentan muerte por asfixia (mordeduras en la garganta) o se encuentran cubiertas por hojarasca generalmente pertenecen a pumas. Por otra parte, cuando se trata de ganado, los jaguares suelen enfocarse inicialmente en la parte anterior del animal, tal como el pecho, hombros y cuello, mientras que el puma se suelen enfocar en la parte media del animal, usualmente las costillas y los órganos vitales. Los cadáveres que muestran evidentes mordidas en la nuca (superficie externa del hueso occipital) y animales con la primera vértebra fracturada suelen ser presas de jaguares.

El estudio de los cadáveres de las presas nos proporciona datos de primera mano que indican la presencia, y pueden dar información para entender el comportamiento de los gatos. Debido a la variabilidad en la selección de la presa por parte de los jaguares y la detectabilidad de los cadáveres (cobertura, acceso, grado de descomposición, tamaño de la presa), estos datos no

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pueden ser utilizados para la estimación de la población de jaguares, ni siquiera como un indicador de la tendencia poblacional.

Heces

Las heces de jaguar pueden ser usadas para estudiar la dieta, así como para identificar el sexo y los jaguares individuales. Existen varias técnicas que pueden ayudar a la identificación de heces de jaguar. Por ejemplo, Emmons (1987) limitó las heces analizadas para la dieta de jaguar, puma y ocelote (Leopardus pardalis) a aquellas que estaban asociadas claramente a huellas del animal, animales que fueron capturados, seguidos con telemetría o con la identificación de sus propios pelos que eran tragados cuando se acicalaban. Taber et al. (1997) empleó cromatografía de capa fina para separar los ácidos biliares de 280 heces identificadas como de felinos mayores en el chaco paraguayo, asignando 106 de ellas a jaguares y 95 a pumas. Nuñez et al. (2000) estudió la dieta usando 50 heces de jaguares y 65 de puma en Jalisco, México, usando las huellas para determinar la especie origen de las heces, y excluyendo aquellas heces que no estaban acompañadas de huellas. Azevedo y Murray (2007) usaron el mismo método en su estudio.

La identificación de heces puede ser confirmada con análisis de ADN (Heinemeyer et al. 2008). Farrell et al. (2000) desarrollaron cebadores especificos para el gen mitocondrial del citocromo b para analizar 34 heces (de 70 colectadas en campo), con 20 amplificaciones y secuencias exitosas para reconocer especies (jaguar, puma, ocelote, zorro (Cerdocyon thous)) luego de más de tres años de ser colectadas, permitiendo asignar las especies a las heces con cierto grado de confianza. Estos métodos fueron replicados y amplificados por Scognamillo et al. (2003) con 42 heces tanto de jaguar como de puma, las cuales, junto con telemetría VHF de presas cazadas, permitieron el análisis del solapamiento y diferencias en la dieta, y entender el patrón de selección de presas de ambas especies (Polisar et al. 2003). Sin identificación genética, la asignación confiable del origen de la mayor parte de las heces hubiera sido imposible.

Basados en el trabajo de Farrell et al. (2000), Hang et al. (2009) desarrollaron y probaron un método para la identificación de ADN de las heces de jaguar y puma. El enfoque molecular fue desarrollado usando 52 muestras de todo el área de distribución del jaguar, incluyendo muestras de sangre, tejidos, pelos y heces. Además de estas muestras de especímenes conocidos, analizaron 55 heces colectadas por investigadores de diferentes zonas del Bosque Atlántico de Brasil y Argentina y las identificaron como de felinos mayores basados en las carácterísticas físicas (forma, tamaño, diámetro), asi como huellas cercanas. Se amplificaron y secuenciaron exitosamente 34 de 39 heces frescas de jaguares en cautiverio, con tasas de éxito más variables que con heces colectadas en el campo, probablemente debido a diferente condiciones ambientales, edad de la muestra, tiempo y métodos de almacenamiento. Por ejemplo, las heces clectadas en campo, provenientes de Misiones, Argentina, que estaban etiquetadas como “frescas” tuvieron un 89% de éxito, mientras que las identificadas como “intermedias” tuvieron un 58% de éxito. Las heces identificadas como “baja calidad” en el campo tuvieron un éxito del 14%. Murphy et al. (2007) encontraron que la edad de las heces, la temperatura ambiental y la

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humedad afectaban el éxito de las amplifiaciones de ADN mitocondrial y nuclear con heces de oso pardo (Ursus arctos); los mejores resultados fueron de las heces que tenían entre 1 y 3 días de edad. De 21 muestras secuenciadas de la Misiones, 18 fueron identificadas como jaguar o puma, y otras 3 como de ocelote a pesar de su descripción original de “felino mayor”. Foster et al. (2010) colectaron 645 heces en Belice. La identificación genética para 532 de estas heces fueron 362 de jaguar, 135 de pumas, 33 de ocelotes y margays (Leopardus wiedii), y 2 de perros domésticos. Sin los métodos genéticos, las heces de jaguar y puma serían casi indiferenciables - un factor a considerar si se usan frecuencias como un índice de tendencia poblacional de jaguares y cuando se estudia la dieta del jaguar.

Michalski et al. (2011) identificaron exitosamente ocho especies de carnívoros del 71% de una muestra de 93 heces del sur de la amazonía brasileña. Los investigadores colectaron 109 heces de carnívoros durante 13 meses en 690 km de caminatas, y otros 153.8 km recorridos con perros entrenados en la búsqueda de heces. Las ubicaciones de todas las heces fueron georeferenciadas. Cuando fueron colectadas, las heces fueron clasificadas subjetivamente en cuatro tipos de condición por el olor y tres categorías de humedad. Dieciseis heces fueron excluídas del análisis molecular debido al deterioro producido por insectos o la lluvia. Los colectores siempre tuvieron cuidado de clasificar las heces. La identificación de las heces se realizó usando fragmentos cortos de ADN mitocondrial siguiendo la metodología descrita por Haag et al. (2009). Entre los factores que afectan el éxito del análisis están la distancia al borde del bosque (heces en áreas abiertas estaban más expuestas al sol y lluvias), temporada (las lluvias deterioran las heces más rápido), y las condiciones de la muestra. Las heces sin olor y sin humedad (que no son frescas) tienen una probabilidad menor de tener éxito en la primera secuencia de reacción en cadena de la polimerasa (PCR), y el número de pruebas de PCR antes de obtener una secuencia exitosa es un indicador negativo para la identificación de la especie. La cantidad de PCRs que se necesitan para una amplificación exitosa está positivamente relacionada con la edad de la muestra, siendo los resultados de la Amazonía similares a los de Murphy et al (2007) con osos en Idaho. La exposición a humedad, altas temperaturas, lluvias frecuentes y luz solar intensa pueden degradar el ADN (Michalski et al. 2011). Aunque los insectos y la humedad en bosques pueden degradar el ADN, en áreas abiertas la intensidad de la luz solar y de las lluvias es mayor y por ende, representa un riesgo mayor para la identificación. La conclusión más importante aquí es que las heces deben ser colectadas y analizadas lo más frescas posibles.

Roques et al. (2011) desarrollaron un protocolo de clasificación simple para las reacciones en cadena de polimerasa para la identificación positiva de heces de felinos neotropicales simpátricos, la cual fue validada y optimizada con138 muestras de origen conocido. Los autores sugieren que esta metodología es confiable, rentable y con una buena tasa de éxito para identificar la especie y puede aplicarse en estudios de presencia-ausencia y abundancia.

En la sección siguiente presentamos los avances en la identificación de las heces a nivel de sexo y las consideraciones a tomar en cuenta en el muestreo para reducir los sesgos. Palomares et al. (2012) optimizaron los métodos desarrollados por Pilgrim et al (2005) para la identificcion del

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sexo en base a las heces. Se determinó el sexo y la especie de 493 heces colectadas en seis sitios de Yucatán, México, y cuatro sitios de la Amazonía, uno de Pantanal, dos del Cerrado y uno de la Caatinga en brasil, resultando en la identificación de 246 jaguares, 216 pumas y 31 ocelotes/margays. La ubicación de todas las heces fue reoreferenciada con GPS. La proporción de heces de machos fue alta, con un promedio de 4,6 heces por macho y 2.0 heces por cada hembra. A las varias explicaciones presentadas por los autores, vamos a añadir que las rutas y caminos seguidos por los investigadores para la colecta de heces pueden haber sido seleccionados por los machos, ya que éstos usualmente viajas por estos caminos. Las hembras por lo general son más reticentes a cruzar espacios abiertos o usar caminos anchos, por eso, los resultados de este estudio son similares a los resultados de estudios con trampas cámara que fueron instaladas en caminos frecuentados por machos. Los detalles de estos análisis son ejemplares, y proporcionan otro argumento para que los estudios con heces empleen identificación genética.

Heinemeyer et al. (2008) discutieron en detalle consideraciones sobre la investigación de signos y heces. Como resumen de sus conclusiones tenemos: 1) a pesar de estar tentados en usar caminos y senderos establecidos, colectar información solamente en estos sitios nos puede llevar a un sesgo, y afectará las comparaciones a menos que el diseño de muestreo sea consistente durante todo el estudio; 2) el muestreo selectivo, tal como la estratificación del hábitat guiado con base en el conocimiento previo del uso de hábitat de una especie y sus rutas de desplazamiento, puede incrementar la eficiencia; 3) todos los parámetros del estudio (unidad de esfuerzo y métodos de registro) deben ser predeterminados y consistentes; y 4) la acumulación de signos (huellas y heces viejas) necesitan considerarse en los procedimientos de sincronización y registro de datos. Además, hasta que las heces sean identificadas con ADN, su origen es cuestionable. El manual escrito por Amato et al. (2008) proporciona una guía de campo para la colecta y almacenaje de las heces.

Karanth et al. (2011) llevaron a cabo un estudio de tigres a nivel de paisaje in la India usando un modelo de ocupación (en vez de comparaciones entre transectos) que fue desarrollado por Hines et al. (2010), el cual permitía replicaciones espaciales en serie e incorporaba abundancia de presas, perturbación antrópica, y proporción del hábitat muestreado. Solo se registraron los signos inconfundibles, y el equipo de trabajo fotografió, georeferenció, y registró los signos de tigres, leopardos, perros cuón (Cuon alpinus), ungulados presa, y presencia de ganado. Se sobrepuso una grilla al mapa del área de estudio, con celdas cuadradas de 188 km², que son más grandes que el área de acción media de un tigre. En estas celdas, cada registro de señal fue anotado una sola vez para cada segmento de 100 metros de camino, obteniendo el historial de 1 o 0 (detección o no detección) requerido para los análisis de ocupación. Los datos de detección fueron agregados a una distancia de 1 km para formar réplicas espaciales con 4-40 secciones de 1 km por cada grilla. La comparación de probabilidades de ocupación eran similares a los datos proporcionados por las densidades obtenidas con otros métodos, como las trampas cámara. Dependiendo del la habilidad de los observadores, las logística de campo y condiciones

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favorables para la colecta de signos, esta metodología tiene un tremendo potencial para el estudio de ocupación de jaguares en áreas muy grandes.

La sección anterior describió los beneficios y dificultades potenciales de usar signos (huellas, presas muertas, heces) para el monitoreo de jaguares. Lo fundamental en el uso de los signos es la identificación positiva como provenientes de jaguares. Obviamente, sin esa confirmación, su valor como herramienta de monitoreo es dudoso. Las observaciones directas de los animales usualmente son confiables, pero los signos en el campo pueden llegar a ser ambiguos, lo que hace particuarmente importante un adecuado entrenamiento del personal de campo, tener una metodología de colecta de campo estandarizada, y un control y validación de la calidad de los datos. Los signos encontrados en el campo confirman la presencia, y pueden usarse fácilmente en los modelos de presencia-ausencia.

Entrevistas

Las entrevistas con informantes locales son un valioso método para obtener información sobre jaguares, especialmente sobre la distribución y las tendencias cualitativas. Una gran parte de los registros históricos de jaguares provienen de entrevistas informales. Brown y López-González (2000, 2001) ampliaron el límite norte de la distribución de los jaguares basados en datos de cazadores, los que complementan los registros históricos que colectaron para proporcionar evidencias sobre poblaciones de jagures en el norte de Arizona y el centro de Nuevo Mexico entre 1900-1925, y una reducción de su distribución mucho más al sur, 50 años despues. Quiroga et al. (2013) aumentaron datos de trampas cámaras, transectos y encuentas informales a los de la distribución meridional del jaguar, encontrando que en esas vastas áreas de bosque seco, el jaguar había sido extirpado, una situación similar a la de la región sudoeste de los EEUU. En esta sección no abarcaremos la gran variedad de anécdotas sobre de registros históricos, tales como las detalladas en Mondolfi y Hoogesteijn (1982), y nos concentraremos en los esfuerzos recientes para delimitar la distribución del jaguar y sus tendencias usando entrevistas.

McNab y Polisar (2002) describen las entrevistas usadas para levantar información sobre la distribución y estado de los jaguares en Guatemala. En este estudio, los parabiólogos de la comunidad de Uaxactún en el corazón de la Zona de Uso Múltiple de la Reserva de la Biósfera Maya jugaron un rol fundamental en una evaluación de los jaguares en los 21.000 km² de la reserva. Se utilizó un cuestionario estandarizado para entrevistar al personal del área protegida, los madereros y los cazadores. Se preguntó a los participantes sobre registros de jaguares, métodos de identificación, presencia de presas y la importancia de la zona . Los datos fueron ordenados en cuatro categorías en un gradiente de confiabilidad: 1) observación directa de jaguar por parte del observador, 2) signos vistos por el observador, 3) encuentro directo por parte de un conocido del entrevistado, y 4) signos observados por un conocido del entrevistado. El personal de Wildlife Conservation Society en Guatemala realizó encuestas fuera de la reserva, a nivel nacional, usando el mismo cuestionario. Los resultados derivaron en un levantamiento de datos rápido y barato sobre la distribución del jaguar en todo el país. Los parabiólogos de Uaxactún

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tuvieron éxito con las encuestas; aparentemente los entrevistados se sentían más cómodos dándole información a ellos que a extraños.

Figel et al. (2011) trabajaron con comunidades chinantecas en una remota región al sudoeste de México combinando entrevistas y estudios con trampas cámara para evaluar la presencia de jaguares, registrando 103 registros visuales de 67 individuos, con 83 observaciones desde 1990, y 60 desde 1999. Se utilizaron láminas con fotografías de especies presa y carnívoros nativos y no nativos para evaluar el conocimiento de la fauna silvestre y la veracidad de las observaciones. Mientras que un objetivo subyacente de las entrevistas era tener una idea de la percepción de la gente local sobre los jaguares, además ayudaron a conocer la distribución de la especie en la zona.

Entre 2002 y 2008, De Angelo et al. (2011) llevaron a cabo 70 talleres de entrenamiento en técnicas de muestreo y colecta de datos con gente que trabaja y vive en las zonas donde potencialmente habitan los carnívoros en un área trinacional (Argentina, Brasil, Paraguay) en el Bosque Atlántico del Alto Paraná. Empezaron con guardaparques, biólogos de campo, y miembros de organizaciones gubernamentales y no gubernamentales, y luego su red de voluntarios luego se expandió, incluyendo estancieros, vaqueros, forestales, personal del ejército y estudiantes. Entrenaron a los participantes para buscar y colectar huellas y heces de carnívoros mayores.

Se proveyó a los colaboradores de este estudio con un set de utensilios para hacer moldes de huellas y almacenar las muestras de heces. Estos sets incluían guías de campo, planillas para rellenar, guantes desechables, silicagel, cuestionarios, y todos los materiales necesarios para la colecta de evidencia física de carnívoros mayores, registros de datos, y almacenaje de muestras para su confirmación. Aunque la colecta de datos fue realizada por voluntarios, la confirmación de las especies y el análisis de datos fueron realizados por profesionales. El protocolo elaborado por De Angelo et al. (2010) fue usado para identificar las huellas, y los métodos desarrollados por Haag et al. (2009) se usaron para la identificación genética de las especies. Los pobladores locales participaron en el diseño de muestreo y la colecta de datos. El análisis de datos y las decisiones fueron tomados por los profesionales. Los métodos para identificar las especies fueron complejos (análisis discriminatorios para las huellas, identificación de ADN a partir del material fecal).

Se entrenaron un total de 320 personas, representando a 40 instituciones. La participación fue dinámica, pero al menos 100 personas participaron en los 6 años de monitoreo. El esfuerzo colaborativo resultó en 2.667 registros cuya distribución cubrió 92.890 km², aunque la mayoría de los datos se concentraron en un área de 54.181 km². Los registros de pumas fueron más abundantes, mientras que los registros de jaguares estaban concentrados en los fragmentos de bosque mayores, generalmente asociados con áreas protegidas.

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Zeller et al (2011) integró datos de entrevistas y modelos de ocupación para delinear un corredor de jaguares en Nicaragua. Los corredores en esta área están en paisajes con alta intervención humana y además son muy grandes, haciendo que técnicas intensivas como las trampas cámara o los transectos sean inviables. Por otra parte, los estudios de ocupación basados en entrevistas con gente local, aunque se basan en la credibilidad de los entrevistados locales y la calidad de los datos colectados por los entrevistadores (lo que incluye riesgos en cuanto a precisión), parece balancear la posibilidad de cubrir áreas grandes con bajos costos.

Zeller et al. (2011) dividieron su estudio de Nicaragua en unidades de muestreo de 6 x 6 km, tamaño basado en el área de acción estimada de jaguares. Lo que resultó en 71 unidades cubriendo 2.556 km². Desarrollaron cuestionarios identificando el área de conocimiento de cada entrevistado y trataban cada entrevista como una réplica separada para calcular la probabilidad de detección, haciendo cuatro a seis entrevistas por unidad de muestreo. Los cuestionarios fueron diseñados para obtener datos de detección-no detección de jaguares y seis de sus presas. Los criterios fueron que el entrevistado viviera o hubiera visitado el área por lo menos dos veces por mes en el último año. Las entrevistas se usaron para generar probabilidades de detección en cada unidad de muestreo a través de la replicación espacial, en el lapso de un año. La detección fue calificada como observación directa, observación de un signo, u observación de una presa cazada por jaguar (Zeller et al. 2011).

Zeller et al. (2011) no realizaron moldes de las huellas ni colectaron las heces cuando probaban la viabilidad de los estudios de ocupación basados en las entrevistas en el área del corredor (áreas que conectan áreas protegidas o fuentes) en Nicaragua. Sin embargo, la veracidad de los entrevistados fue probada en dos pasos, primero pidiéndoles que describan al animal en discusión (jaguar o sus presas), y luego pidiéndole que identifique el animal y sus huellas de una serie de gráficos. Además, los investigadores pusieron en claro que la información proporcionada sería totalmente anónima. Debido a que el estudio incluyó información proveniente de un año de estudio, los resultados no fueron de “verdadera ocupación”, sino de “proporción del área usada (del total muestreada)” un limitante aceptable para un corredor. Dado el objetivo de identificar el uso del corredor (con el fin de proporcinar un área que conecte zonas fuente), esto fue adecuado. Las covariables incluían una serie de características del hábitat (porcentaje de bosque, pastizales, zonas agrícolas/matorrales, áreas abiertas, bosque secundario, humedales y agua), así como altura promedio y distancia a áreas protegidas (Zeller et al. 2011).

Debido a la tasa de errores, De Angelo et al. (2010) observaron que la precisión para distinguir las huellas de jaguar y puma en las entrevistas no era alta, pero que este proyecto cubría un área muy grande donde los jaguares tienen baja densidad, con costos mínimos. Este es un protocolo que podría ser usado en corredores, y tal vez en los márgenes de zonas con poblaciones núcleo, pero no en las mismas poblaciones núcleo. En las áreas con baja población humana y una densidad mayor de jaguares, es mejor aplicar estudios de ocupación basado en signos (dependiendo del sustrato o el terreno) o métodos de captura y recaptura, o una mezcla de los dos siguiendo un gradiente desde el borde hacia el centro.

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Los estudios de ocupación basados en entrevistas tienen la utilidad de evaluar las observaciones de jaguares y sus presas en tiempos recientes y en una escala espacial grande. Usando cuestionarios rigurosos, tratando los datos de cada entrevistado como una observación, y logrando réplicas a través de múltiples entrevistas, se puede estimar las probabilidades de detección para cada unidad de muestreo y proporcionar información sobre los jaguares y sus presas. Dado que el monitoreo debe mantener una serie de factores constantes a fin de detectar las tendencias, la variación entre observadores de este estudio basado en entrevistas sin validación de campo, probablemente tenga que ser limitado a áreas que no sean núcleo y a gran escala, si se va a utilizar como herramienta de monitoreo. Debería complementarse solapando los datos con información sobre huellas donde sea posible. Si las densidades de jaguares son muy bajas, y los potenciales entrevistados son pocos o no están dispuestos a colaborar, entonces los investigadores deberían canalizar sus esfuerzos en zonas donde los jaguares podrían habitar, ya sea usando signos, mapeos o ambos.

Cámaras Remotas.

La primera cámara remota diseñada para fotografiar fauna silvestre (también conocida como trampa cámara) fue desarrollada poco después de la invención del flash fotográfico en 1899 (Guggisberg 1977). Unos pocos zoólogos exploraron el potencial científico de las cámaras remotas a principios y mediados del siglo XX; sin embargo, las limitaciones en cuanto a costos, tiempo y esfuerzo, convencieron a generaciones de científicos y administradores de campo que era una metodología impráctica (Kays y Slauson 2008). La adopción de esta tecnología por cazadores de ciervos a finales de los 80s para ubicar posibles sitios de caza creó una nueva demanda para los fabricantes y la necesidad de mejorar la tecnología. Los biólogos comenzaron a adoptar esta creciente tecnología en masa, reconociendo el valor de un registro permanente de animales observados y el potencial de aplicar los datos de trampas cámara a las herramientas estadísticas desarrollados para otros métodos de estudio. Las trampas cámara proveen un método no invasivo para detectar especies raras, tímidas y crípticas, así como para identificar especies que no se distinguen fácilmente con sus huellas u otros signos.

Kays y Slauson (2008) reflejaron claramente en tres objetivos principales de las primeras publicaciones científicas usando trampas cámara:

1) detectar la presencia de especies (Kucera et al. 1995, Foresman y Pearson 1998), 2) estimar la abundancia animal (Mace et al. 1994, Karanth 1995, Jacobson et al. 1997, Karanth y Nichols 1998), y 3) estudiar el comportamiento animal (Carthew y Slater 1991, Bull et al. 1992, Vanschaik y Griffiths 1996).

Yendo más allá de estos primeros esfuerzos, actualmente los biólogos usan trampas cámara para estudiar la presencia y distribución, abundancia relativa, densidad y para monitorear la abundancia y distribución de una especie en el tiempo. Probablemente la aplicación más innovadora de las trampas cámara sea la de generar información sobre la abundancia y densidad

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poblacional, en particular aplicando métodos analíticos de captura y recaptura (Cutler y Swann 1999, O’Connell et al. 2011).

Entre los pioneros de los métodos discutidos aquí están Karanth (1995), Karanth y Nichols (1998), Karanth et al. (2004, 2011b, c), Simcharoen et al. (2007), Royle et al. (2009a, b), y Gopalaswamy et al. (2012a) con su trabajo con tigres asiáticos. Entre otros investigadores que desarrollaron muchas de las metodologías están O’Brien et al. (2003), Kawanishi y Sunquist (2004), Wegge et al. (2004), Johnson et al. (2006), Harihar et al. (2009), Lynam et al. (2009), Wang y Macdonald (2009) y Sharma et al. (2010). Estas metodologías han sido subsecuentemente aplicadas para estimar abundancia de otros felinos cuyo patrón de manchas permite el reconocimiento individual, como leopardos (Henschel y Ray 2003, Ngoprasert et al. 2007, Balme et al. 2009a, Wang y Macdonald 2009, Chapman y Balme 2010), leopardo de las nieves (Jackson et al. 2006, McCarthy et al. 2008, Janečka et al. 2011), guepardos (Acinonyx jubatus; Marnewick et al. 2008), y ocelotes (Trolle y Kery 2003; Maffei et al. 2005; Trolle y Kéry 2005; di Bitetti et al. 2006, 2008; Dillon y Kelly 2007, 2008; Kolowski y Alonso 2010; Diaz-Pulido y Payán Garrido 2011).

Los jaguares han sido sujeto de muchos estudios con trampas cámara (Maffei et al. 2002, 2004; Maffei et al. 2011a; Wallace et al. 2003; Kelly 2003; Silver et al. 2004; Cullen Jr et al. 2005; Soisalo y Cavalcanti 2006; Ceballos et al. 2007; Salom-Pérez et al. 2007; Paviolo et al. 2008; Silveira et al. 2010; de la Torre y Medellin 2011) extendiéndose desde el límite norte de la especie en Arizona hasta el límite sur actual en el norte de Argentina.

La distribución actual del jaguar (~61% de su distribución original), el gran tamaño de las Unidades de Conservación de Jaguares (JCU por sus siglas en inglés, que están entre 25.000 y 100.000 km², ver Sanderson et al. 2002, Zeller 2007), bajas densidades poblaciones humanas comparadas con la India, y como consecuencia poca infraestructura carretera, han hecho que los estudios con trampas cámaras se puedan realizar en muchos más ambientes que los realizados para tigres de bengala. Algunos hábitats de jaguares tienen un acceso muy restringido, lo que en el pasado influenció el diseño de muestreo. Algunas áreas de estudio de los jaguares tienen un fácil acceso con vehículo, mientras que otras requieren tres a cinco días de viaje en bote solo para llegar a la zona de interés. Sin embargo, los principios del diseño de muestreo y análisis de datos siguen siendo los mismos para todos los estudios de trampas cámara sin importar las dificultades logísticas, o si el hábitat es seco o húmedo.

Una publicación de Silver et al. (2004) y el manual de Silver (2004) se encargaron de dar las primeras directrices a toda una generación de investigadores que usan trampas cámara. Desde entonces, la tecnología de las trampas cámaras ha avanzado, se han desarrollado nuevos modelos analíticos, y la experiencia ha guiado a los investigadores a mejorar los esfuerzos para estimar poblaciones.

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El objetivo de un estudio de captura y recaptura (o fotografiar y refotografiar) es estimar el número de individuos en un área de muestreo. En términos básicos, se genera primero una estimación de la probabilidad de captura basada en las historias de captura de los animales fotografiados. El número de animales en el área de muestreo es estimado dividiendo el número total de animales “capturados” entre el la probabilidad estimada de capturar un animal por lo menos una vez. La técnica no tiene que basarse en un muestreo sistemático, p.ej. las cámaras están instaladas en una grilla destinada a maximizar la probabilidad de captura para todos los animales del área de muestreo. Mientras más individuos de la especie objeto sean fotografiados, y más veces sea fotografiado cada individuo, más robusta será la estimación de abundancia.

Cuando White et al. (1982) desarrollaron el método para pequeños mamíferos, recomendaron capturar un mínimo de 75-100 individuos, 20 recapturas, y una probabilidad de captura de 0,30. En los estudios con trampas cámara con jaguares, se han identificado entre 2 y 27 individuos, pero la mayoría de los estudios registran menos de 10 individuos. El número de individuos puede incrementarse aumentando el tamaño del polígono de cámaras, pero el área de este polígono va a estar sujeto a limitaciones de tipo logístico y de presupuesto, lo que significa que registrar 75-100 individuos es imposible en términos prácticos. Se debe tener mucho cuidado con estimaciones de densidad calculadas con muestras extremadamente pequeñas (Maffei et al. 2011b). Los recientes modelos SECR puedan abarcar más exitosamente los problemas derivados de la heterogeneidad en las probabilidades de captura de los análisis convencionales de captura y recaptura, con inferencias no asintóticas que son más apropiadas para muestras pequeñas, típicas de estudios de fotocaptura (Gopalaswamy et al. 2011). Sin embargo, todas las estimaciones de captura y recaptura son imprecisas si hay pocas recapturas, y las limitaciones logísticas para obtener suficientes recapturas de animales con áreas de acción muy grandes son las mismas para todos los modelos analíticos.

Algunas revisiones y críticas de los estudios realizados con jaguares y recomendaciones para los próximos estudios fueron realizadas por Maffei et al. (2011a, b), Foster y Harmsen (2012), Noss et al. (2012), y Tobler y Powell (2013).

Es importante distinguir entre: 1) estudios exploratorios para determinar la presencia de jaguares en el área; 2) estudios con la finalidad de usar datos como índices para comparar la abundancia relativa en zonas con diferente grado de protección, tipos de hábitat, uso de tierra, y hasta tiempo; y 3) estudios con el fin de generar estimaciones exactas y precisas de la densidad poblacional de jaguares en el área de muestreo. Los objetivos de los tres tipos de estudio son legítimos y contribuyen al conocimiento colectivo de la distribución y abundancia de jaguares. Sin embargo, el tercer objetivo tiene una serie de requerimientos particularmente demandantes para poder generar estimaciones confiables; se requiere de mucho cuidado en la preparación del estudio, y no debe ser llevado a cabo a menos que se disponga de tiempo adecuado, recursos y equipo como para realizar un muestreo riguroso.

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Las nuevas trampas cámara digitales pueden operar por períodos largos gastando poca batería y con una considerable capacidad de almacenamiento de datos. En áreas remotas, que pueden estar a días de viaje del camino más cercano, esta es una gran ventaja. Los criterios para adquirir cámaras digitales incluyen: 1) velocidad de disparo, tanto de día como de noche (evitar imágenes borrosas y por ende mejor identificación de los individuos); 2) flashes nocturnos que balancean la iluminación con el rango deseado, no provocan fotos con sobre exposición de luz cuando el animal pasa cerca de la cámara, ni se pierde la imagen porque el animal pasa lejos de la cámara debido a un flash pobre, y 3) capacidad de tomar fotos en serie de un evento – debido a que los gatos se pueden mover rápido y el objetivo es la identificación del patrón de manchas, mientras más fotos se tomen de diferentes ángulos, hay menos posibilidad de identificar mal un animal. La combinación del uso de cámaras digitales que pueden tomar una secuencia rápida de fotografías y el uso de un atrayente local (p.ej. Obsession de Calvin Klein para hombre) pueden hacer que los jaguares permanezcan frente a la cámara, y maximizar las oportunidades de obtener una fotografía óptima para identificar los individuos (Maffei et al. 2011b, Moreira Ramirez et al. 2011, Isasi-Catalá 2012, Noss et al. 2013).

Diseño de Muestreo

Debido a que las trampas cámara se usan para obtener datos para varios fines, como diversidad de especies, presencia de especies, uso de recursos clave por parte de los animales silvestres, uso de hábitat, y patrón de actividad (Maffei et al. 2002, Arispe 2007), cada uno de estos objetivos deberá tener su propio diseño de muestreo. Un buen diseño para un objetivo no necesariamente será el mejor diseño para otro. A continuación nos enfocamos en estudios sistemáticos con trampas cámara usados para estimar la abundancia y densidad poblacional aplicando métodos analíticos de captura y recaptura.

Abundancia

Con el objeto de estimar la abundancia, la probabilidad de detección se puede definir como la probabilidad de que un individuo sea detectado (fotografiado o capturado) si es que está presente en la unidad de muestreo durante la duración del estudio. La detección es una fuente de variación para la estimación de abundancia porque no todos los animales serán detectados con certeza absoluta el esfuerzo de muestreo, los individuos pueden variar en su detectabilidad, y la detección puede variar en el tiempo y el espacio. La posibilidad de detectar un individuo durante un período de muestreo nos da la clave para convertir el conteo estadístico en una estimación de abundancia o densidad. Las probabilidades de detección son entonces un componente importante de cualquier ejercicio de estimación de abundancia o programa de monitoreo (O’Brien 2011).

Se necesita cumplir con dos supuestos críticos cuando se diseña un estudio de captura y recaptura con trampas cámara. Estos supuestos se detallan en Karanth y Nichols (1998) y se resumen a continuación.

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La población cerrada: El modelo de captura y recaptura se basa en que la población es cerrada, o sea que no hay nacimientos, muertes, inmigración o emigración de individuos en el área de muestreo durante el estudio (O’Brien 2011). En realidad, pocas poblaciones de jaguares pueden ser realmente cerradas, en la práctica este supuesto se cumple limitando la duración del estudio. Mientra más dure el estudio, mayor posibilidad de violar este supuesto. Basándose en la historia natural de los tigres, Karanth y Nichols (1998) concluyeron que tres meses era un lapso razonable para asumir que la población es cerrada. De la misma forma, investigadores de leopardos han usado típicamente tres meses (Henschel y Ray 2003). Numerosos estudios con jaguares han usado tres meses o menos (Wallace et al. 2003; Maffei et al. 2004, 2011a, b: Silver et al. 2004) como período de muestreo.

Todos los individuos tienen la probabilidad de ser capturados por lo menos una vez: El segundo supuesto es que cada individuo que habita en el área de estudio tiene al menos la probabilidad de ser fotografiado (p.ej. hay por lo menos una trampa cámara su área de acción durante el muestreo). Es importante tomar en cuenta que no todos los jaguares en el área de estudio deben ser fotografiados, pero si que cada animal tiene la probabilidad de ser fotografiado. Este supuesto dicta cuán lejos se pueden colocar las trampas cámara y determina cual es el área máxima que se puede dejar sin cámaras. Las estaciones de trampas cámara pueden estar tan cerca como en investigador desee, pero no deben quedar huecos entre las estaciones de cámaras tan grandes como para contener el área de acción de un jaguar. Una opción conservadora para cumplir con este supuesto es adoptar el área de acción más pequeña que se haya documentado para la especie objeto en el mismo tipo de hábitat de su área de estudio como el área mínima que debe tener por lo menos una trampa cámara. Una vez que el área mínima es conocida, calcule el diámetro de un círculo con esa área. Este diámetro debería ser la distancia máxima entre las estaciones de trampas cámara.

El área de acción de las hembras generalmente es mayor que el área de acción de los machos (Rabinowitz y Nottingham 1986, Crawshaw y Quigley 1991, Scognamillo et al. 2003, Cavalcanti y Gese 2009). Al principio, las recomendaciones para distanciar las estaciones estaban basadas en un área de acción extremadamente pequeña de 10 km ² registrada en Belice (Rabinowitz y Nottingham 1986). A pesar de la validez de ese dato, se han registrado áreas de acción mayores en Mesoamérica, de 10-65 km², que generarían diámetros de 3,2 a 8,1 km (Maffei et al. 2011b). Las áreas de acción reportadas en Sudamérica tienden a ser más grandes, siendo para los machos mayores a los 100 km² (Scognamillo et al. 2003, Cavalcanti y Gese 2009) y en ocasiones varios cientos de kilómetros cuadrados (Tobler y Powell 2013). Poblaciones con baja densidad exigen áreas de muestreo muy grandes y precisan de un de un distanciamiento mayor. En general, un distanciamiento mayor permitirá que más animales sean capturados, por ello que se sugiere establecer áreas de muestreo grandes, con el cuidado de que las hembras recién paridas usan áreas pequeñas (Farrell 1999), la que se va agrandando con el tiempo.

El objetivo de un estudio tiene que equilibrar entre muestrear un área muy grande con estaciones bastante distanciadas, y distanciar las estaciones lo suficientemente cerca como para mantener la

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probabilidad de que los animales sean capturados por lo menos una vez. Sollmann et al. (2011) instalaron trampas cámaras en una grilla con distancias máximas de 3.5 km entre estaciones en un área con una densidad extremadamente baja en Brasil, mientras que Tobler y Powell (2013) sugirieron un distanciamiento de 4 o 5 km basados en áreas de acción circulares de 50 y 80 km², este último parece ser una distancia máxima biológicamente razonable con base en áreas de acción de hembras en Venezuela y Brasil (Crawshaw y Quigley 1991, Scognamillo et al. 2003, Cavalcanti y Gese 2009).

Es aceptable no registrar algunos individuos; como los métodos analíticos están basados en la probabilidad de detección, pero cada individuo tiene que tener alguna probabilidad de ser capturado. El supuesto de que todos los animales tienen probabilidad de ser capturados se ha relajado con la aparición de los modelos de probabilidad máxima y SECR Bayesiano, que modelan los procesos de detección a través de la distribución de los centros de área de acción. Los métodos de máxima probabilidad asumen que la probabilidad de captura de un animal a la distancia d de su centro de área de acción teórico, sigue una función de detección espacial de dos parámetros g(d) y el parámetro de la escala espacial σ está relacionado con el área de acción (O’Brien y Kinnaird 2011). Efford et al. (2005) notaron que las distancias entre puntos de muestreo debería estar en la escala del área de acción de la especie estudiada a fin de muestrear sus movimientos; diseños de muestreo que permitan el registro de animales residentes y que tengan todos sus movimientos registrados, aun con SECR.

Diseñando el área y la duración de un muestreo

Aunque no existe una distancia mínima entre estaciones, un muestreo no puede ser significativo si las estaciones están concentradas en un área muy pequeña que solo puede capturar unos pocos individuos, ni será representativa de un área mayor de interés si se enfoca en un área donde se sabe que los animales se concentran. Los jaguares están en la cima de la cadena trófica en los hábitats en los cuales la biomasa de presas terrestres es generalmente baja. Deben cubrir áreas grandes para sobrevivir; mientras menor es la biomasa, mayor será el área de acción. Muchos problemas surgen cuando el área de muestreo es muy pequeña, incluyendo sesgos que pueden llevar a la sobreestimación.

Las investigaciones deben incluir áreas mucho mayores que el área de acción de un solo jaguar, ya que no se puede estimar la densidad poblacional muestreando a la escala de un animal. Los estudios de radiotelemetría en Centro América reportaron áreas tan pequeñas como 10 – 40 km² en Belice (Rabinowitz y Nottingham 1986), pero también mucho mayores: 32 – 59 km² (Ceballos et al. 2002) y 25 – 65 km² (Nuñez et al. 2002), ambas en México. Basados en las estimaciones de área de acción generadas en Sudamérica, es razonable asumir que áreas de acción más grandes serán reportadas en las próximas generaciones de estudios en Centro América. Las estimaciones de área de acción de Sudamérica han sido tan grandes como 51-108 km² en Venezuela (Scognamillo et al. 2003), y 34-263 km² en un hábitat similar en Brasil (Cavalcanti 2008, Cavalcanti y Gese 2009). Las áreas más pequeñas son de hembras y las más

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grandes son de machos. Datos no publicados de colegas en otras zonas de estudio en Sudamérica reportan hembras con áreas de hasta 300 km² y machos con áreas mucho más grandes aún.

En simulaciones que incluían datos de área de acción, número de trampas cámaras y área de muestreo (polígonos de estaciones de trampas cámara), Tober y Powell (2013) observaron un gran sesgo positivo (sobreestimación de la densidad) cuando el polígono formado por las trampas cámara era pequeño comparado con las estimaciones de área de acción, pero esas simulaciones usando covariables de sexo (estimando por un lado el área de acción de machos y por otro el de hembras) no eran sesgadas cuando el polígono de cámaras era igual o mayor que el tamaño de área de un macho. Notaron que en el Pantanal de Brasil, un polígono de 200 – 300 km² (Cavalcanti and Gese 2009) podría ser suficiente. Sus resultados sugieren que, en áreas con bajas densidades de jaguares (<2 jaguares / 100 km²), el polígono de trampas cámara necesitaría cubrir varias áreas de acción a fin de producir estimaciones de densidad confiables.

Nuestra recomendación sobre muestrear áreas grandes se enfoca en los machos. Las áreas pequeñas de las hembras dictan el distanciado máximo entre estaciones. Notando el área de acción más pequeña reportada para jaguares en la Cuenca de Cockscomb, Belice, Silver (2004) sugirió 10 km² como el área máxima permitida entre las estaciones de cámaras, con 3,6 km (el diámetro de un círculo con 10 km² de área) como la distancia máxima en línea recta entre cámaras. Esta recomendación es más segura cuando se usa el radio del área de acción, pero afortunadamente el área de acción de las hembras en muchas áreas es mayor a 10 km². Dillon y Kelly (2013) sugirieron que la distancia entre cámaras debería maximizar la probabilidad de captura incluyendo al menos dos estaciones por área de acción, lo que concuerda con las simulaciones de Tobler y Powell (2013) que encontraron que la distancia máxima entre cámaras que da resultados más precisos era de la mitad del diámetro del área de acción.

Tobler and Powell (2013) encontraron que los diseños de grillas asimétricos reducían el sesgo positivo, con densidades que comenzaban a no ser sesgadas cuando el lado más largo de la grilla de cámaras era igual al diámetro del área de acción. Debido a que las áreas de acción son elípticas o irregulares, este interesante resultado amerita ser probado en campo.

Cuando el objetivo es una estimación de densidad precisa, el área muestreada debe exceder el área de acción promedio de un macho. Si el equipo y la logística fuerzan a muestrear áreas pequeñas, entonces el estudio debería ser considerado como un muestreo exploratorio, o un índice basado en el número de individuos detectados por esfuerzo (tiempo y espacio), más que un estudio de estimación de densidad.

Basados en los datos actuales de telemetría sobre áreas de acción de jaguares en los bosques Centro Americanos, Maffei et al. (2011b) recomendó que el polígono formado por las trampas cámara debería cubrir un mínimo de 120 km². La observación de que un mínimo de 45 estaciones se precisan para cubrir un polígono de 120 km² con un distanciamiento entre cámaras de 2 km, versus 20 estaciones a una distancia de 3 km demuestra cómo el distanciamiento se

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relaciona con la necesidad de equipo de campo. Tobler y Powell (2013) sugieren un mímino de 40 – 50 estaciones. Cuando el número de trampas cámara es limitado, diseñar el estudio con dos o tres grillas contiguas puede ayudar a llegar al tamaño precisado para una muestra representativa. En Sudamérica, donde se han reportado áreas de acción mayores, los muestreos de jaguares deberían cubrir por lo menos 300 km² (Maffei et al. 2011a, b). Tobler y Powell (2013) recomendaron polígonos de 500-1000 km², lo cual es científicamente válido, aunque representa un verdadero desafío logístico y financiero.

No hay un período mínimo para realizar un estudio de captura y recaptura, siempre y cuando se obtengan suficientes capturas y recapturas como para generar una estimación basada en éstas, con poco sesgo y alta precisión; por lo general, densidades bajas de jaguares amenazan estos objetivos. Basados en la experiencia de campo, recomendamos un período de muestreo de 45 – 60 días para una grilla de cámaras, y no menos de 30 días cuando se muestrea en bloques. Debido a las grandes distancias que viajan en busca de áreas con buena disposición de presas, incluso los gatos residentes pueden viajar considerables distancias, regresando a lugares específicos en intervalos de 7 a 10 días. Dada esa posibilidad, es bueno dejar las cámaras en ese sitio suficiente tiempo como para registrar esos regresos, aunque el área total de muestreo capture esos gatos en otras partes. La duración de un estudio depende de los recursos disponibles, pero la ventaja actual es que las unidades digitales requieren ser revisadas con menos que las cámaras de rollo. Las simulaciones realizadas por Tobler y Powell (2013) dieron como resultado que la precisión se redujo en estudios de 30 días, y por eso los autores recomendaron un mínimo de 60 días cuando las densidades y tasas de encuentro eran altas o cuando se hacían estudios en bloques simultáneos, sugiriendo que los datos que se consiguieron con estudios más largos (p.ej. 90 días o más) justificaban el riesgo de violar el supuesto de la población cerrada.

Si se cuenta con un número limitado de cámaras, el área de muestreo se puede incrementar de la siguiente forma (Silver 2004, Noss et al. 2013). Planifique dos diseños de trampeo (p.ej. grillas) adyacentes una a otra e instale las trampas en dos periodos consecutivos de muestreo. Usando todo el lote de cámaras, considere los datos de la primera grilla como una “sub-muestreo” de todo el período de muestreo (ej. 5 semanas), luego traslade las cámaras a la segunda grilla por el tiempo estipulado (en este caso, 5 semanas, para un estudio con una duración total de 10 semanas). Por lo general, se tratarán los datos como si ambas grillas hubieran sido muestreadas simultáneamente, aunque no hubiera sido así. Todos los jaguares fotografiados en el primer día de cualquier grilla son tratados como fotografiados en Día 1; aquellos fotografiados en el segundo día de cualquier grilla son tratados como fotografiados en el Día 2. Los animales fotografiados en diferentes días son considerados recapturas. Esta técnica puede repetirse si fuera necesario (p.ej. incrementar el número de grillas), y los datos son analizados de la misma forma, pero debe tenerse cuidado de limitar la duración total del estudio para no violar el supuesto de la población cerrada. Una limitación se presenta cuando un individuo es capturado en el mismo intervalo, pero en diferentes bloques, por ejemplo, recapturas del mismo animal en el mismo día

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en bloques separados (ej. Día 2, grilla 1; Día 2, grilla 2); en este caso, se debe tomar la decisión de cual captura descartar. Un método para describir las historias de captura y que puedan lidiar con estas limitaciones es descrito en Borchers y Efford (2008), Royle et al. (2009b), y probado por O’Brien and Kinnaird (2011).

Cuando se intenta hacer inferencias sobre áreas muy grandes, rara vez es posible muestrear todo el área; los investigadores deben tener cuidado en seleccionar zonas de muestreo que sean representativas del área en la cual se harán las inferencias. Si el investigador desea hacer inferencias más allá del área efectiva de muestreo (ej. extrapolar los datos de un área de muestreo a todo un parque nacional), entonces se deben aplicar las reglas de estratificación o de muestreo al azar para seleccionar los sitios de muestreo. A menudo las áreas de muestreo son seleccionadas porque aparentemente son representantes de toda el área de interés, o porque son de fácil acceso. Sin embargo, a veces la representatividad se selecciona subjetivamente, y las áreas de fácil acceso a menudo no representan a las áreas de difícil acceso (O’Brien 2011).

Refinando el diseño

Una vez que un diseño básico cumple con los supuestos, la ubicación de las trampas cámara necesita ser afinada para optimizar la colecta de datos. La localización de las cámaras no necesariamente tiene que ser al azar o estrictamente sistemática. Se debe seleccionar la ubicación de las estaciones de cámaras como para maximizar la probabilidad de captura de los animales objeto en el área de estudio, mientras se cubre un área lo más grande posible para maximizar el número de individuos fotografiados. Este es un balance entre instalar las cámaras lo suficientemente cerca como para cumplir con el supuesto de que todos los animales tienen la posibilidad de ser fotografiados (como se describió anteriormente), y cubrir un área los suficientemente grande como para fotografiar varios jaguares distintos. También es deseable que todos los animales del área de estudio tengan similar probabilidad de ser capturados. Si bien hay formas de reportar una probabilidad de captura variable, las estimaciones son más simples y más precisas cuando las posibilidades de captura son similares entre animales. Debido a esto, se debe mantener una densidad estable de trampas cámara en toda el área de muestreo. Se debe evitar instalar muchas cámaras en el área de un animal, mientras se pone una sola en el área de otro.

En un estudio sobre varias especies para determinar la abundancia, O’Brien and Kinnaird (2011) dividieron el área de estudio en Kenia en unidades de muestreo de 2 km, ubiaron el centroide de cada una e instalaron estaciones de dos cámaras separadas por 6 – 10 metros en sitios ecológicamente óptimos en un radio de 50 m del centroide. Este método puede funcionar con jaguares. El corto distanciamiento no representa un riesgo y puede asegurar datos adecuados. Sin embargo, para cubrir áreas grandes que abarquen varias áreas de acción de jaguares de una manera eficiente, el presupuesto va a sugerir un distanciamiento mayor. La ubicación de las trampas cámara puede maximizar las oportunidades de captura pero tambien puede producir un muestreo involuntariamente sesgado. Usando trampas cámara y estudiando huellas en Venezuela en 1998, Polisar (obs.pers.) notó que los machos parecían caminar mayores distancias en

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caminos abiertos y semiabiertos que las hembras, las cuales eran fotografiadas más frecuentemente en senderos más chicos del bosque. Varios estudios en diversos sitios se valieron del hábito de los jaguares de buscar los caminos para maximizar las probabilidades de captura (ver Maffei et al. 2004 y Harmsen 2006), lo que llevó a Maffei et al. (2011b), Tobler y Powell (2013), y Tobler et al. (2013) a recomendar el uso de caminos abandonados y senderos. Conde et al. (2010) encontró diferencias en el uso de hábitat entre machos y hembras en la selva Maya en el sur de México, incluyendo el hecho que las hembras evitaban los caminos. Las diferencias en el uso de caminos y senderos de acuerdo al sexo, si es que existen y se pueden medir, aun no se han cuantificado adecuadamente.

Muchos estudios han registrado más machos que hembras (Maffei et al. 2011b). Mientras que los machos se mueven más que las hembras, y por lo tanto suelen ser más fotografiados, puede existir el sesgo de instalar las trampas cámara en rutas frecuentadas por los machos. Conde et al. (2010) encontró diferencias significativas en el uso de hábitat entre sexos, con los machos frecuentando áreas relativamente abiertas, mientras que las hembras preferían zonas más cerradas y evitaban los caminos. Estos resultados complementan la sugerencia de que las diferencias entre sexos (en cuanto a área de acción) ameritan un análisis separado entre machos y hembras (Sollmann et al. 2011, Tobler y Powell 2013, Tobler et al. 2013). Sin embargo, aunque Foster et al. (2010) suponían que había diferencias en cuanto al uso de hábitat entre sexos, no encontraron diferencias significativas. La recomendación de tomar en cuenta esta ambigüedad sobre caminos abiertos y senderos estrechos como un factor que afecta las capturas de machos y hembras es un intento para balancear el área que capta la cámara con la diversidad de micro-sitios en el área.

Instalando las Trampas Cámara

Una vez que todos los factores anteriormente mencionados fueron considerados, se pueden colocar las trampas cámara en el campo. A continuación se presentan sugerencias de la bibliografía para la instalación de las trampas cámara.

• Ubique un lugar donde haya dos árboles o postes en lados opuestos del camino. Los árboles idóneos son los que tienen troncos más o menos rectos y lo suficientemente delgados como para que se puedan amarrar las trampas, pero no tan delgados como para que la gente y otros animales puedan sacudirlos. Trate de minimizar la luz directa del sol en las cámaras, ya que el calor excesivo puede reducir la sensibilidad de los sensores a los animales endotérmicos. Las cámaras deben instalarse por lo menos a dos metros de donde se espera que el animal pase. Esto permite tomar fotos claras del animal y un área grande para el rango del sensor; mientras más tiempo el animal esté en el rango del sensor, mayor es la posibilidad de fotografiarlo. Debido a que el rayo del sensor debe estar más o menos a la altura del hombro, para un jaguar la cámara debe instalarse a unos 50 – 70 cm del suelo y paralela a él. Ambas cámaras deben apuntar ligeramente al suelo para prevenir la mutua interferencia, pero apuntando al mismo punto (Noss et al. 2013).

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• Una vez que la cámara fue instalada, limpie el área entre la cámara y el camino para que nada obstruya el rayo del sensor y se eviten fotos nulas. Las hojas grandes y el pasto pueden ocasionar que la cámara se dispare en falso cuando el sol calienta esta vegetación y es movida por el viento. Trate de evitar enfocar las cámaras a objetos que están bajo la luz directa del sol, que pueden absorber calor y activar el sensor, tal como piedras grandes o arroyos.

• Pruebe la dirección del sensor de ambas cámaras cruzando en frente de ellas. Haga esto en ambos lados y al medio del camino. La mayor parte de las marcas de trampas cámara tienen una luz indicadora cuando el sensor detecta un objeto en movimiento. Imite el tamaño del animal objeto gateando, y luego caminando normalmente. Asegúrese que se pruebe cada ruta posible que pueda tomar el animal en frente a la cámara, y que en cada caso se tome una fotografía.

• Eventualmente, las cámaras no cubren todo el camino debido a limitaciones en el terreno o a la falta de árboles. En ese caso, puede poner ramas o cualquier objeto que interrumpa parte del camino y obligue al animal a tomar la ruta frente a las cámaras. Esta técnica es también útil si no puede instalar la cámara algo lejos del camino, y se quiere evitar que el animal objeto pase tan cerca de la cámara que no tome una foto clara. Poner cercas específicas ayuda a que el ganado no se acerque a las cámaras mientras que permite que el animal objeto si pase (Rosas-Rosas y Valdez 2006).

• Algunos estudios han utilizado atrayentes como Obsession® de Calvin Klein o Chanel No 5® (originales o imitaciones) para hacer que los jaguares pasen frente a las trampas cámara. En la mayor parte de los casos el perfume se roció en un pedazo de tela o un tampón y luego se puso en un palo, protegido por la mitad de una botella plástica que evita que el animal saque la tela o que la lluvia lave el perfume, pero dejando que la esencia sea liberada. El palo se clava en el suelo entre las dos cámaras. La tela con la esencia tiene que ser recargada cada 7 a 10 días. El perfume probablemente no atraiga animales desde largas distancias, pero va a ayudar a que permanezcan frente a las cámaras, y que se tomen bastante fotos desde varios ángulos durante cada evento de captura, y por ende, ayudando la identificación individual (Moreira Ramírez et al. 2011, Viscarra et al. 2011).

• Isasi-Catalá (2012) usó algodón impregnado con una imitación de Chanel No.5® e incluyendo tampones como Tampax®, dentro de un frasquito de comida para bebe con la tapa sellada con cinta adhesiva, pero con huecos que permitan la salida del perfume. En el centro de la estación de trampas cámara se dejó un árbol pequeño y se amarró el frasquito a un metro de altura con la tapa perforada hacia abajo para prevenir el ingreso de agua. Esto evitó que animales pequeños movieran o sacaran el frasco, y ayudó como medida de referencia para estimar del tamaño de los animales fotografiados. Cada vez que se revisaron las cámaras, el algodón se impregnaba con perfume nuevamente. Al

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parecer, la esencia hacía que los animales (una variedad de especies) se detuvieran frente a la cámara, lo que facilitó la identificación, concluyendo que el perfume ayudó a posicionar los animales frente a las cámaras.

El supuesto para usar atrayentes es que, en áreas de estudio grandes, no esté atrayendo animales que viven fuera del área de estudio, sino que solo ayuda a que se mantengan frente a la cámara (debido a su curiosidad). Las tasas de captura no son elevadas cuando se usan esencias, pero si la frecuencia de identificaciones positivas (García-Anleu 2012).

Uso de los Datos de Especies que no son Identificables a Nivel de Individuo

Los estudios sistemáticos con trampas cámara generan una gran cantidad de datos de especies no-objeto, incluyendo especies presa para los jaguares. Así como lo hicieron con jaguares y otros carnívoros, los investigadores han usado estos datos para estimar la abundancia, los patrones de actividad, y el uso de hábitat por estas especies, en especial de las especies presa (Griffiths y van Schaik 1993, Laidlaw y Noordin 1998, O’Brien et al. 2003, Trolle y Kery 2003, Kawanishi y Sunquist 2004, Weckel et al. 2006, Johnson et al. 2006, Bowkett et al. 2007, Boas Goulart et al. 2009, Araguillín et al. 2010b, Montaño et al. 2010, Harmsen et al. 2010b, McCarthy et al. 2010, Espinosa-Andrade 2012). Como con las bases de datos de jaguares, los datos pueden ordenarse y analizarse en planillas de Excel, Access, u otro programa para el manejo de datos como Camera Base de Mathias Tobler (ver Tobler et al. 2008).

En la mayor parte de los casos, los investigadores han usado los índices de abundancia, tales como capturas por cada 1.000 trampas noche (considerando registros de separados por una hora o un día en la misma estación como observaciones independiente de la especie), a fin de comparar las especies presa con los jaguares, especies presa entre sí, o especies presa entre sitios o años. En algunos casos los investigadores han usado las capturas por cada 100 trampas noche (Díaz-Pulido y Garrido 2012).

La frecuencia de captura, expresada en capturas por cada 1.000 trampas noche (Gerber et al. 2010, O’Brien et al. 2010, Jenks et al. 2011) se calcula con el número de fotos de una especie multiplicado por 1.000 y luego dividido por el número total de trampas noche del estudio (# de estaciones de trampas cámara multiplicado por la duración del estudio en días).

En un estudio diseñado específicamente para jaguares, se eligen sitios buscando maximizar las capturas de jaguares, tales como caminos o sendero, no para maximizar las capturas de toda la variedad de especies presas de las que el jaguar depende, ni para asegurarse una disposición aleatoria en el área de estudio. Se han encontrado diferencias significativas entre estudios en cuanto a las tasas de captura entre caminos y senderos (Trolle y Kéry 2005). Weckel et al. (2006) demostraron que las tasas de fotocapturas de armadillos y pumas se incrementaban con la distancia a caminos anchos. Harmsem et al. (2010b) usaron 110 estaciones de trampas cámara instaladas en una variedad de sendas para evaluar el efecto de los sendas sobre las especies. Registraron tasas de captura más altas para jaguares, pumas y ocelotes en sendas anchas y

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antiguas.Las observaciones de venados (Mazama sp.) estaban negativamente relacionadas con el ancho del camino. Los tapires (Tapirus terrestris) y pacas (Cuniculus paca) tuvieron una tasa de captura más alta en senderos nuevos que en senderos viejos y los tapires y zarigueyas se incrementaron con la proximidad a ríos y arroyos. Las estaciones que no estuvieron instaladas en senderos no capturaron pumas, ocelotes o chanchos (Tayassu pecari) y los jaguares, armadillos, pecaríes (Tayassy tajacu) y zarigüeyas tuvieron bajas tasas de captura y los venados, pacas y tapires tuvieron tasas de captura altas (Harmsem et al. 2010b). Las grillas diseñadas para maximizar la captura de jaguares pueden perder información de micro-hábitats particulares o ubicaciones específicas en el área de estudio que esa particular especie frecuenta (Harmsen et al. 2010b).

Un riesgo de usar datos de trampas cámara como un índice es que no se puede distinguir entre unos pocos individuos fotografiados muchas veces y muchos individuos fotografiados unas cuantas veces. Una foto de un individuo que vive en grupos, tales como los chanchos, incluye más individuos de los registrados. Se requiere información complementaria del área de estudio, como tamaño de grupo, para estimar las densidades y la biomasa.

Carbone et al. (2001) indicó que las tasa de captura fotográficas (foto capturas por unidad de tiempo) se pueden usar como un índice de densidad para especies que no pueden ser identificadas individualmente. Sin embargo, esto requiere describir y calibrar la relación entre las tasas de captura y la densidad, y medir la precisión de esa calibración (Jennelle et al. 2002, Foster y Harmsen 2012).

En un estudio de tigres y sus presas en Sumatra, O’Brien et al. (2003) clasificaron todos los animales fotografiados a nivel de especie, registraron la hora y fecha y clasificaron cada foto como un evento dependiente o independiente, con la independencia basada en: 1) fotografías consecutivas de individuos diferentes de la misma especie o especies diferentes; 2) fotografías consecutivas de individuos de la misma especie tomadas a más de 30 minutos de diferencia; 3) fotos no consecutivas de individuos de la misma especie. El número de fotografías independientes se utilizó como un índice de la abundancia de especies. O’Brien et al. (2003) calcularon dos índices de abundancia relativa (IAR): IAR1 midió los días necesarios para adquirir una fotografía; IAR2 midió el número de fotografías tomadas por día, pero fue medido en fotografías por 100 días (O’Brien et al. 2003). La relación entre IAR1 y la estimación de densidad basada en captura y recaptura de tigres, y la estimación de densidad basada en transectos lineales para otras especies (presa), fue probada usando regresión lineal y regresión axial reducida, las que indicaron que el número de fotos proporcionó un índice confiable de densidad para tigres y sus presas. Un método similar fue empleado por Kinnaird y O’Brien (2012) en un estudio de mamíferos mayores africanos en Kenia, probando la correlación de IARs basados en datos de trampas cámara contra estimaciones independientes de abundancia de carnívoros y ungulados. La estrecha distancia entre cámaras, las referencias cruzadas de los datos y el control de calidad en los catálogos de imágenes en estuidos de O’Brien et al. (2003) y Kinnaird y O’Brien (2012) facilitan las conclusiones sobre una serie de especies.

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Los estudios con trampas cámara no registran algunas especies potenciales debido al hábitat que ocupan. Los jaguares en ciertas áreas dependen mucho de especies acuáticas o semi-acuáticas, tales como tortugas y caimanes, o especies semi-arborícolas que pueden estar sub-representadas en los estudios con trampas cámara (Emmons 1987, 1989; Polisar et al. 2003; Weckel et al. 2006; Cavalcanti y Gese 2010; O’Brien et al. 2010).

Tobler et al. (2008) resumieron algunas de las limitaciones en sacar conclusiones de comparaciones de frecuencias de captura entre especies:

Creemos que las frecuencias de captura son un índice relativamente pobre de la abundancia relativa entre especies o para comparar la abundancia relativa de especies entre muestreos debido a la variedad de factores tal como el comportamiento de cada especie [ej. usar o evitar caminos…, animales semi-arborícolas versus exclusivamente terrestres, o animales especialistas versus generalistas], el tamaño de la especie (animales grandes tienen más posibilidades de activar las cámaras),tamaño del área de acción (animales con área de acción grande se mueven más y tienen más cámaras dentro de su área) o simplemente la variación estocástica que podemos ver en las grandes diferencias en la frecuencia de captura de varias especies.

Foster y Harmsen (2012) alertaron sobre el uso de estudios diseñados para una especie para obtener datos de otras especies que pueden usar el hábitat de manera diferente:

Usando el mismo diseño de muestreo para múltiples especies puede producir estimaciones de densidad imprecisas debido a la ubicación de la trampa, distanciamiento, y el área mínima de muestreo óptima para una especie puede no ser óptima para otra especie…, La variación interespecífica en la tasa de captura puede reflejar una diferencia en la abundancia o en la probabilidad de detección entre especies (o una combinación de ambas).

Para inventarios de fauna mayores, una de las mejores opciones es ubicar las estaciones una cerca a otra como lo hicieron O’Brien y Kinnaird (2011) y Kinnaird y O’Brien (2012). Según Caughley (1977) citado en (Williams et al. 2002): An index of abundance or density is any correlative of density. La clave es la correlación entre la frecuencia de captura y la abundancia actual. Generalmente existe una relación positiva entre las frecuencias de captura y la abundancia o densidad. Al mismo tiempo, pocas veces se ha establecido que un índice mida la proporción constante de la población. Como resultado, una probabilidad de detección variable puede causar supuestos erróneos sobre la abundancia (Conn et al. 2004).

Los índices generados por estudios con trampas cámara tienen su mayor utilidad cuando se comparan las frecuencias entre especies y entre sitios cuando las trampas cámaras, el hábitat y el tiempo y escala del muestreo se mantienen constantes. Sin saber el grado de confiabilidad, y considerable ruido en el muestreo, incluso entre datos de la misma especie los contrastes deben

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ser poderosos como para ser considerados conclusiones que reflejen las tendencias de la población muestreada (Conn et al. 2004). A falta de una medida de probabilidad de detección, o relaciones probadas con estimaciones independientes, los contrastes leves pueden ser resultado del muestreo y/o la variación natural.

En algunos estudios se han colocado trampas cámara en salitrales (Araguillín et al. 2010a) y ojos de agua. Estos estudios pueden registrar especies presa, pero con el sesgo potencial de: 1) debe mencionarse el origen de los datos: y 2) es difícil de medir. Por ejemplo, si los salitrales tienden a atraer más ungulados que otras presas, la abundancia de estas especies puede llegar a ser sobreestimada.

Estudios de Ocupación

Un método alternativo para estimar la abundancia relativa espacial; más que la estrictamente numérica, es la “ocupación por parches” (MacKenzie et al. 2002, 2003; MacKenzie y Royle 2005; McShea et al. 2009; Licona et al. 2011; O’Connell y Bailey 2011). Los datos de trampas cámara pueden ser analizados usando modelos de ocupación para evaluar el uso de hábitat, la abundancia relativa en áreas grandes, o la diversidad de especies basados en especies observadas y el número de especies adicionales presentes pero no observadas (MacKenzie et al. 2006; O’Brien 2008; Tobler et al. 2008a, b).Un índice espacial “simple” se reduce a la proporción de trampas cámara donde la especie objeto ha aparecido, y aunque no se saquen mayores conclusiones, se pueden obtener resultados interesantes sobre ausencia/presencia y distribución de la especie. El programa de computadora que modela la ocupación PRESENCE 5.5 (Hines 2012, http://www.mbr-pwrc.usgs.gov/software/presence.html) estima estadísticamente la proporción de trampas cámara donde la especie objeto está presente, de acuerdo a las probabilidades de captura, aunque la especie no haya sido registrada en muchas estaciones. Tal como CAPTURE usa los historiales de captura y recaptura para estimar el número total de individuos presentes, incluyendo individuos no observados, PRESENCE utiliza los historiales de captura y recaptura en modelos de probabilidad basados en la detección para estimar el número total de estaciones de trampas cámara donde la especie está presente, incluyendo estaciones donde la especie no fue registrada.

Si existen suficientes datos, los análisis complejos de ocupación en parches pueden incluir variables adicionales a fin de evaluar las preferencias de hábitat o respuestas a las presiones antrópicas. Sollmann et al. (2012) usó modelos de ocupación basados en trampas cámara para estudiar las correlaciones entre puma y jaguar con fuentes de agua, caminos y hábitats densos. Karanth et al. (2011) examió la influencia de la abundancia de presas y la perturbación humana en estudios de ocupación de tigres basados en signos. Las covariables que Zeller et al. (2011) examinó cuando analizó entrevistas basadas en estudios de ocupación de presas de jaguares incluyeron porciones de bosque, humedales, agua, y distancia al borde de áreas protegidas.

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Conocer la distribución dinámica de una especie en un área de conservación es una medida crítica para manejo adaptativo. Los análisis de ocupación pueden estimar la proporción de un área ocupada por la especie, y es un método que puede ser repetido para evaluar expansiones o reducciones en el área de distribución. Incorporando variables potencialmente explicatorios, se puede estudiar el efecto de las características del hábitat y los factores antrópicos, así como los efectos de las acciones de manejo. Los datos de campo usados para estimar ocupación pueden provenir de una gran variedad de fuentes, incluyendo trampas cámara (Kinnaird y O’Brien 2012).

Detalles adicionales sobre el Diseño de Muestreo y el Análisis

Machos vs. hembras: Las trampas cámara a menudo permiten la confirmación del sexo del animal. Sin embargo, los investigadores a menudo no saben la relación de sexos de la especie objeto en el área de estudio. Entonces, no es posible confirmar sesgos en cuanto a relación de sexos o individuos identificados con las trampas cámara; por ejemplo, si el frecuente sesgo hacia los machos en estudios de jaguares (Silver et al. 2004, Maffei et al. 2011a) refleja un sesgo real de los machos en el área. El sesgo observado puede resultar de limitaciones metodológicas combinado con diferencias de comportamiento entre sexos, resultando en probabilidades de captura menores para las hembras. Asumiendo que las hembras son menos detectables que los machos y se mueven menos (como se confirmó para tigres; Karanth et al. 2011), una solución es estimar la densidad de forma separada para los machos y para las hembras, más que juntar todos los individuos en un solo análisis (Sollmann et al. 2011, Tobler et al. 2013).

División del nicho: Los registros de trampas cámara también se usan para evaluar la división del nicho entre especies simpátricas (di Bitetti et al. 2009, Harmsen et al. 2009, Monroy-Vilchis et al. 2009, Ridout y Linkie 2009, Romero-Muñoz et al. 2010), las relaciones espacio-temporal entre predadores y presas, o las relaciones entre la actividad de la fauna silvestre y las intervenciones humanas (Griffiths y van Schaik 1993, Laidlaw y Noordin 1998, Kawanishi y Sunquist 2004, Johnson et al. 2006, Weckel et al. 2006, Ngoprasert et al. 2007, Lucherini et al. 2009, Paviolo et al. 2009, Davis et al. 2011, Harmsen et al. 2011). Además de la hora, algunas cámaras digitales pueden registrar datos ambientales en cada foto, tales como temperatura y humedad relativa, que son factores que pueden ser de interés para ciertos estudios.

Uso de Hábitat: Existen varias investigaciones orientadas a conocer las preferencias de hábitat de una gran variedad de especies, comparando índices de abundancia de trampas cámara en varios tipos de hábitat donde se instalaron las cámaras (Trolle 2003, Bowkett et al. 2007, Boas Goulart et al. 2009, Foster et al. 2010a, Harmsen et al. 2010b, Davis et al. 2011).

Recambio poblacional/supervivencia: En casos en que los individuos son diferenciables por largos períodos (varias temporadas/años) y las estudios con trampas cámara se pueden repetir, es posible hacer un análisis de poblaciones abiertas (O’Brien 2011). Karanth et al. (2006, 2011b) usaron datos de trampas cámara de tigres en conjunto con modelos de población abierta de

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captura y recaptura para estimar parámetros demográficos, tales como abundancia específica, tasa anual de supervivencia, y tasa de reclutamiento. Balme et al. (2009b) usaron trampas cámara para evaluar los efectos antes y después de aplicar acciones para reducir el conflicto entre gente y leopardos, y encontraron que la tasa de crecimiento anual de leopardos se había incrementado considerablemente. Gardner et al. (2010) y Royle y Gardner (2011) proporcionaron detalles de cómo formular y correr una serie de modelos jerárquicos espaciales de captura y recaptura, y de cómo extenderlos a poblaciones demográficamente abiertas, usando WinBUGS.

Métodos complementarios para la estimación de densidad: Siempre que sea posible, las estimaciones de densidad con trampas cámara deberían compararse con información disponible de otros sitios. Por ejemplo, se han realizado investigaciones simultáneas de trampas cámara y telemetría para jaguares (Soisalo y Cavalcanti 2006) y ocelotes (Maffei y Noss 2008), y con ADN de heces en el caso de tigres (Gopalaswamy et al. 2012a) y leopardo de las nieves (Janečka et al. 2011). Los datos de ADN de las heces pueden analizarse usando el mismo método SECR descrito anteriormente a fin de estimar la densidad. La radiotelemetría provee importante información para diseñar estudios de trampas cámara apropiados sobre movimientos y uso de hábitat (Rabinowitz y Nottingham 1986, Nuñez et al. 2002, Scognamillo et al. 2003, Cullen Jr et al. 2005, Cavalcanti 2008, Cavalcanti y Gese 2009, Conde et al. 2010). Los diseños de muestreo que incluyen diferentes métodos para comparar los resultados permiten realizar calibraciones y validaciones, y evaluar las fortalezas y debilidades de cada método.

Estimación de Densidad

La siguiente sección trata las consideraciones sobre el diseño y el análisis cuando se usan trampas cámaras con el fin de estimar densidad de jaguares. El programa CAPTURE genera un estimado de abundancia, no de densidad, la cual debe ser estimada por el investigador calculando el área de muestreo, equivalente al polígono muestreado por las trampas cámara y aumentándole un borde de ½ o todo el MMDM de los individuos de la especie objeto durante el muestreo (Wilson y Anderson 1985, Karanth y Nichols 2002, O’Brien 2011). Esta “área efectiva muestreada” (a diferencia del polígono de trampas cámara, que se define como el polígono formado por las cámaras más alejadas) ha sido necesaria para tomar en cuenta aquellos individuos cuya área de acción estaba cubierta solo parcialmente por el polígono, y para evitar estimar una densidad basada en un “efecto de cruce de caminos”, donde las áreas de los jaguares tienden a solaparse. El borde se dibuja como un círculo alrededor de cada estación, así como los límites exteriores de ese polígono (Silver 2004). Este método no tiene una base teórica para vincular la abundancia con el área de muestreo a fin de estimar la densidad (Williams et al. 2002, Royle et al. 2009b), y ha sido cuestionado debido a su naturaleza ad hoc para estimar el área de muestreo (Efford 2004, Gardner et al. 2009, Royle et al. 2009b, Gopalaswamy et al. 2011) y porque depende directamente del tamaño del área de muestreo (Maffei et al. 2011a, b; Tobler and Powell 2013).

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Las críticas más severas a este método son las relacionadas a las áreas pequeñas que definen los límites para medir los movimientos, subestimando así las áreas potenciales de los gatos y resultando en densidades sobreestimadas. Soisalo y Cavalcanti (2006) compararon la densidad estimada con telemetría con la estimada con CAPTURE, y encontraron una mayor similitud usando todo el MMDM. Las recomendaciones de Maffei y Noss (2008), Maffei et al. (2011a) y Maffei et al (2011b) concuerdan con Soisalo y Cavalcanti (2006) al afirmar que usando todo el MMDM era menos propenso al sesgo que con ½ MMDM, y sólo cuando se combina con grandes áreas de la muestreo que basadas en estimaciones de áreas de acción locales.

Maffei et al. (2011a) recomendaron que buena parte de los primeros estudios sobre estimaciones de densidad sean tomados como estudios preliminares hasta que se hagan estudios en áreas mayores (>500 km²), y que los próximos estudios deberían muestrear áreas grandes para confirmar si las estimaciones de densidad son consistentes si la escala del muestreo se incrementa. Foster y Harmsen (2012) discutieron el tema del área efectiva de muestreo (ETA, por sus siglas en inglés) en detalle, indicando claramente las limitaciones de definir el área de acción y distancias viajadas por el tamaño del área muestreada e instando a un profundo examen (incluyendo simulaciones) de las condiciones bajo las cuales el ya mencionado método MMDM puede dar resultados confiables. Debido a que las áreas de acción de machos y hembras tienen grandes diferencias, Foster y Harmsem (2012) también sugirieron que las estimaciones independientes de MMDM para cada sexo puede reducir la heterogeneidad en los datos, sugiriendo estimaciones de densidad separadas.

Sollmann et al. (2011) y Tobler y Powell (2013) subsecuentemente estudiaron los análisis específicos para cada sexo en relación la estimación de densidad, notando resultados positivos, aunque dividiendo muestras ya pequeñas de cada sexo ampliaron los límites del modelo SECR que estaban usando. Mientras tanto, resultados preliminares basados en datos publicados (Noss et al. 2012) y datos no publicados (Garcia-Anleu, Perera, Diaz Santos) analizados de varios sitios con los dos modelos SECR sugieren que cuando se muestrean polígonos grandes, la estimación de densidad generada por CAPTURE es más o menos similar. Usando simulación de datos, Tobler y Powell (2013) sugirieron el uso de todo el MMDM; sus conclusiones indicaron que se obtienen resultados no sesgados para los polígonos de trampas cámara iguales o mayores que el área de acción de un macho.

Las frustraciones sobre el cálculo ad hoc del área de muestreo para CAPTURE contribuyeron al desarrollo de los modelos SECR. Este método estima directamente la densidad animal usando la información del historial de captura en combinación con la ubicación de la captura individual bajo marco Bayesiano o un análisis de probabilidad (Borchers y Efford 2008, Royle y Young 2008, Gardner et al. 2009, Royle et al. 2009b, Royle y Gardner 2011).

Un supuesto clave de los modelos SECR es que los animales ocupan áreas de acción, que las áreas de acción son circulares y están distribuidas al azar, y que las ocasiones de captura sucesivas son independientes. La probabilidad de captura es una función decreciente de la

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distancia entre el centro del área de acción y la trampa cámara, directamente análoga a una función de detección en el muestreo de distancia (Efford 2004, Royle et al. 2009b).

Efford et al. (2004, 2009) y Efford y Fewster (2013) crearon el programa de computadora DENSITY (http://www.otago.ac.nz/density), que opera en una interfase Windows y precisa dos archivos de ingreso: la disposición de las cámaras (con ubicaciones numeradas) y los datos de captura (designaciones numéricas para las sesiones de muestreo, identificación de los animales, día de captura, y ubicación de la trampa). La información extra incluye el tipo de disposición de las cámaras y un valor para el borde, que se recomienda sea varias veces el diámetro del área de acción estimado para la especie objeto, el cual se establece para todo el área de muestreo y se extiende más allá en todas direcciones.

Actualmente, existen dos programas para correr SECR en el idioma R (ver Caja 2): una versión R de Density llamada SECR y SPACECAP.

El paquete SECR de R, desarrollado por Efford et al. (2009) y Efford y Fewster (2013), usa el método de probabilidad para los modelos SECR; los detalles e instrucciones se encuentran en: http://www.otago.ac.nz/density/SECRinR.html.

El paquete SPACECAP de R aplica un método Bayesiano, especificando el mismo modelo como el que se presenta en SECR, pero usando la cadena Markov – Monte Carlo (MCMC) para simular los centros de cada área de acción de la distribución posterior (Gardner et al. 2009, Royle et al. 2009a, b, Reppucci et al. 2011, Gopalaswamy et al. 2012b). El programa está disponible en http://cran.r-project.org/, y en Gopalaswamy et al. (2011) se detalla un manual completo.

Los programas SECR son nuevos y ofrecen resultados prometedores. Los supuestos que hacen sobre las áreas de acción no son por completo realistas, pero son una mejora sobre los sesgos en la estimación que producen los análisis de CAPTURE cuando el área de muestreo es pequeña. Los análisis iniciales sugieren que cuando las áreas de muestreo son lo suficientemente grandes (varios cientos de kilómetros), lo que elimina las sobreestimaciones de densidad producidas por el cálculo del área aplicado al programa CAPTURE; los resultados generados usando CAPTURE, DENSITY, y SPACECAP son en general similares. Tobler et al. (2013) sugirió una opción interesante para usar los parámetros de área de acción derivados de áreas de muestreo muy grandes para mejorar las estimaciones hechas previamente en áreas de muestreo pequeñas.

Colecta de Pelos

Muchos investigadores enfocan sus investigaciones en las técnicas de trampas de pelos como una alternativa no invasiva para estimar el número y densidad de carnívoros mayores (e.g., Kendall y McKelvey 2008; Kendall et al. 2008, 2009). Con estas técnicas, los animales son atraídos a estaciones de muestreo con un perfume atrayente (aunque en algunos casos se usa cebo). El muestreo usualmente se realiza en grillas (establecidas basándose en la historia natural de la especie, la pregunta que se trata de responder y las consideraciones logísticas) usando “corrales”

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con trampas de pelos que son construidos poniendo un alambre de púas a una altura óptima para la especie objeto, amarrado a varios árboles o postes (Woods et al. 1999, Atwood et al. 2011). Cuando un animal pasa bajo el alambre, un mechón de pelo queda enredado. Los folículos de los pelos contienen ADN, el cual se usa para identificar individualmente al animal. Alternativamente, el alambre a púas u otro medio pasivo para colectar pelos se puede amarrar alrededor de un árbol y junto con un atrayente, ayuda a que se pueda colectar pelos de especies (como los osos) que suelen rascarse contra árboles (Boulanger et al. 2008, Stetz et al. 2010, Kelly et al. 2012). La ubicación de las trampas de pelos usualmente se basa en a la presencia de huellas, senderos de animales, tipo de hábitat o presas naturales, y entre las trampas de pelos debe mantenerse a una distancia mínima (determinada por el diseño de muestreo y la historia natural de la especie). Una vez que los “corrales” con cebados, se mantienen por un lapso que generalmente consiste en períodos de 7 a 21 días, aunque la duración de la sesión de captura puede variar (Artwood et al. 2011). El uso de un solo tipo de atrayente y en un volumen constante debería reducir la variación en las probabilidades de detección producto del atrayente (MacKenzie et al. 2006). Para evitar la contaminación de la muestra, se deben usar pinzas para colectar las muestras de pelos y se deben almacenar las muestras individualmente. Una vez se colecten los pelos, todos los alambres del corral deben ser rociados con fuego para prevenir la contaminación de la próxima muestra.

Para el caso de felinos, McDaniel et al. (2000) escribió un protocolo para usar unas almohadillas con clavos que estaban cebadas para la colecta de pelos de linces canadienses (Lynx canadensis), y, como Kelly et al. (2012) notaron, esta técnica ha sido usada exitosamente para muestrear linces europeos (Lynx lynx; Schmidt y Kowalczyk 2006) y ocelotes (Weaver et al. 2005), entre otras especies. Para felinos, generalmente el uso de trampas de pelos he tenido resultados ambiguos; aunque ha sido exitoso para linces (Mills et al. 2000), en muchos estudios las tasas de captura han sido bajas para linces rojos (Lynx rufus; Harrison 2006, Long et al. 2007a) y pumas (Sawaya and Ruth 2006). Como lo mencionó García-Alaníz et al. (2010), hasta ahora la colecta de pelos de jaguares usando trampas de pelos aun no ha sido reportada (ver discusión más adelante). Ver Kendall y McKelvey (2008) para una discusión completa sobre la colecta de pelos, incluyendo técnicas aplicadas a felinos.

Utilidad, Consideraciones y Limitaciones de las Técnicas de Trampas de Pelos para Jaguares.

Como se mencionó, García-Alaníz et al. (2010) reportó que la colecta de pelos de jaguar usando trampas de pelos no ha sido exitosa. De la misma forma, para otras especies como pumas, los datos han sido escasos, con bajas tasas de captura usando diseños de muestreo para colecta de pelos (Shinn 2002, Ruell y Crooks 2006, Downey et al. 2007, García-Alaníz et al. 2010). El uso de trampas de pelos para felinos mayores ha resultado muchas veces en una abundante colecta de pelos de otras especies de mamíferos. García-Alaníz et al. (2010) postula que esto podría deberse a la naturaleza del pelo del felino, que es corto y fino, comparado con los pelos largos y más gruesos que presentan muchos cánidos, úrsidos y mustélidos, como las comadrejas (Woods et al. 1999, Mowat y Strobeck 2000, Mowat y Paetkau 2002, Kendall y McKelvey 2008). Igualmente,

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Portella et al. (2013) tuvo poco éxito con varios tipos de atrayentes y trampas de pelos para felinos neotropicales, incluyendo al jaguar.

Además del éxito limitado de estas técnicas para varias especies de felinos, otro tema es el relativamente poco material genético (ADN) encontrado en los folículos de los pelos. De acuerdo a Kelly et al. (2012), analizar varios pelos juntos puede incrementar el rendimiento del ADN para la detección de especies, sin embargo, juntar muchos pelos es riesgoso porque puede crear individuos genotípicamente falsos (ver Gagneux et al. 1997, Alpers et al. 2003, Roon et al. 2005a, b). Kelly et al. (2012) sugiriere que los investigadores pueden trabajar con poco AND proveniente de poco pelo, o considerar el desarrollo de protocolos/sistemas que permitan la colecta de pelos de un solo animal (Beier et al. 2005, Bremner-Harrison et al. 2006).

Finalmente, estas técnicas son muy demandantes en cuanto a trabajo (Kendall et al. 2008), son relativamente caras (Kendall y McKelvey 2008), y típicamente tienen problemas identificando el área habitada por la población estimada, aunque los modelos de ocupación pueden responder estos cuestionamientos (ver MacKenzie et al. 2006, Kendall y McKelvey 2008). Por estas razones, cuando se trata de felinos, estas técnicas deben ser usadas con precaución y se debe tener pleno conocimiento de sus limitaciones. más aún, las técnicas de colecta de pelos solo deberían ser consideradas cuando se usan con otras metodologías para detectar felinos neotropicales como el jaguar.

AND fecal y perros para buscar heces

Los avances recientes en genética molecular hacen del análisis de ADN fecal una opción prometedora y viable para la investigación de especies que son difíciles de capturar y marcar (debido a factores biológicos y políticos), detectar presencia-ausencia de especies, identificar sexo de los individuos, y determinar la identidad de cada individuo. El análisis fecal ha sido usado en el pasado para estudiar los hábitos alimenticios, la abundancia relativa, enfermedades, realizar inferencias sobre uso de hábitat, y estimar el área de acción (Smith et al. 2003, Waits and Paetkau 2005, Beja-Pereira et al. 2009). La metodología de análisis de ADN ha avanzado de tal forma que los estudios bien diseñados pueden usar muestreos de ADN fecal para determinar la especie, relación de sexos, área de acción, y aún para realizar estimaciones poblacionales para carnívoros con este método no invasivo (Kohn et al. 1999; Smith et al. 2003; Boulanger et al. 2004; McKelvey y Schwartz 2004a, b; Paetkau 2004; Marucco et al. 2009; Brøseth et al. 2010; Stenglein et al. 2011). Para colectar datos de heces de carnívoros raros se requiere muestrear grandes áreas del paisaje.

El empleo de perros entrenados para buscar heces de carnívoros y otras especies se ha empezado a generalizar en los últimos años (Smith et al. 2003, Wasser et al. 2004, Long et al. 2007b, MacKay et al. 2008, Vynne et al. 2011). Usando perros entrenados para encontrar heces de una especie objeto, en este caso jaguares, parece ser una prometedora metodología no invasiva para muestrear carnívoros raros en un paisaje. Los perros ya han sido utilizados para ubicar heces de

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especies que van desde comunes y ampliamente distribuidas en un paisaje hasta amenazadas y en peligro, incluyendo algunas listadas en el United States Endangered Species Act. Estas incluyen a los jaguares (Wultsch 2008, Vynne et al. 2011, Wultsch et al. 2011), osos negros (Ursus americanus) y osos pardos (Wasser et al. 2004, Beckmann et al. 2013), zorros kit (Vulpes macrotis mutica; Smith et al. 2001, 2003, 2005, 2006), hurones de patas negras (Mustela nigripes; Dean 1979, Winter 1981, Reindl-Thompson et al. 2006), linces (Harrison 2006, Long et al. 2007b) y marta pescadora (Martes pennanti; Long et al. 2007b) entre otros. De hecho, en un estudio, se usaron perros entrenados para detectar la presencia y ausencia del zorro kit, con un 100% de precisión a pesar de la presencia de carnívoros simpátricos como zorrinos (Mephitis mephitis) y el tejón norteamericano (Taxidea taxus) (Smith et al. 2001, 2003). Esta técnica de muestreo tiene el mérito de ser una útil herramienta para los ecologistas que tienen que aplicar medidas de conservación a nivel de paisaje, tales como disponibilidad y selección de hábitat para poblaciones de carnívoros mayores y raros (MacKay et al. 2008). Los perros para buscar heces son muy útiles para muestrear matrices complejas de tierras privadas y públicas reduciendo la dificultad de conseguir los permisos para manipular los animales y también reduciendo algunos costos (como los asociados a collares GPS). En algunos casos, particularmente para especies raras y de amplia distribución tales como jaguares en el sudoeste de Estados Unidos, los perros para buscar heces pueden muestrear los carnívoros más efectivamente que los métodos tradicionales, tal como trampas de pelos, estaciones con atrayentes, y trampas cámara (Wasser et al. 2004, Harrison 2006, Long et al. 2007a).

Muestreos con Perros

Los perros pueden ser entrenados para detectar heces (la raza generalmente no importa tanto como el entrenamiento, que consiste en motivar al perro jugando con una pelota como recompensa cada vez que encuentra heces) usando las técnicas descritas en Smith et al. (2003). Una gran ventaja es que los perros pueden ser entrenados para ubicar heces de varias especies al mismo tiempo, ahorrando costos y esfuerzos (Beckmann 2006, Vynne et al. 2011). Generalmente los perros son entrenados con heces de origen silvestre de cada una de las especies objeto, pero el entrenamiento puede ser complementado con heces de animales en cautiverio que tienen una dieta similar a los individuos silvestres. Dependiendo de la experiencia de campo del perro, el entrenamiento específico para buscar heces puede tardar de 2 a 5 semanas. Durante el entrenamiento, los perros generalmente progresan desde el reconocimiento de un olor conocido a buscar varias heces en estado libre.

El muestreo usando perros entrenados puede seguir el método de transecto lineal o alguna forma de diseño en bloque dependiendo de la pregunta, el área de estudio, la especie y de los objetivos del estudio junto con el tipo de análisis. En un diseño en bloque, el área de estudio se divide en celdas de tamaño predeterminado, con cada bloque conteniendo un transecto de muestreo. La unidad de muestreo de la investigación (bloque y/o transecto lineal) generalmente se determina basándose en el área de acción promedio o un parámetro similar de la especie objeto usando datos reportados en la literatura en el mismo hábitat (o uno similar).

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Análisis de ADN

Una parte de cada muestra ubicada por el perro entrenado puede ser almacenada en etanol al 95% en el campo para su conservación y transporte (ver Frantzen et al. 1998 sobre métodos de preservación de heces). El ADN puede extraerse usando un equipo QIAGEN según el protocolo del fabricante (Qiagen, Valencia, California, USA). Las extracciones deben llevarse a cabo en un laboratorio dedicado específicamente a este análisis para minimizar el riesgo de contaminación. Los controles negativos (cuando no se han agregado heces) también deben incluirse en todas las extracciones de ADN y PCRs para comprobar que no estén contaminados. La identificación de las especies puede hacerse con un proceso de dos pasos descritos en detalle por Onorato et al. (2006). La primera prueba generalmente incluye amplificaciones de una sección corta de la región control del ADN mitocondrial (ADNmt) usando cebadores SpID para la identificación de la especie. Las muestras que no se pueden amplificar, deben pasar por un Segundo análisis de cebadores SpID. Si una muestra falla por segunda vez, se pueden intentar la secuenciación con cebadores de citocromo del ADMmt (Farrell et al. 2000) usando protocolos descritos por Onorato et al. (2006). La identificación de la especie de las heces secuenciadas pueden efectuarse comparando los resultados con secuencias conocidas para las especies objeto y con modelos de GenBank usando el programa BLAST (National Center for Biotechnology Information).

Usos, consideraciones y limitaciones de los perros entrenados.

El uso de perros entrenados junto con los análisis genéticos y los modelos de hábitat (ej. función de selección de recursos), modelos de ocupación, y/o modelos de conectividad (ej. Circuitscape®) es prometedor, proporcionando técnicas útiles para modelar y monitorear las acciones para la recuperación de los carnívoros mayores y otras especies mientras continúan expandiéndose de su rango actual en las próximas décadas (ej. Vynne et al. 2011, Wasser et al. 2012). Sin embardo, al igual que con cualquier técnica de muestreo, aún existen varias limitaciones (ver Beckmann 2006 para una discusión detallada). En el pasado, una gran desventaja de esta técnica de muestreo era la gran cantidad de trabajo que tenían los laboratorios genéticos analizando heces que eran muy viejas y degradadas como para una buena amplificación de ADN (aunque generalmente se han limitado a identificar individuos más que la especie, Beckmann 2006). Como los laboratorios genéticos han avanzado en la capacidad de obtener ADN de material de baja calidad (como las heces), este problema se ha reducido en los últimos años. Aunque el ADN a menudo puede llegar a identificar la especie, en algunos casos aún representa un desafío identificar al individuo a partir del ADN de las heces. Así, algunos interrogantes, tal como las estimaciones de tamaño poblacional, pueden ser difíciles de estimar con un diseño de captura y recaptura usando perros entrenados.

Además, hasta la fecha, pocos estudios se han realizado para estimar y detallar las diferencias en las tasas de detección entre diferentes perros (tanto entre razas como entre individuos) y en diferentes hábitats o cuando las condiciones ambientales cambian, aunque hay excepciones (Hatch 1997, Vynne et al. 2011). La velocidad del viento, la humedad relativa, la topografía, la

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edad de la muestra, y la temperatura influyen en la dispersión del olor (conos de olor) que despiden las heces y su capacidad para ser detectadas (Wasser et al. 2004), aunque se han desarrollado unos pocos modelos para predecir la forma y tamaño de los conos de olor bajo varias condiciones ambientales (como el aroma deja una estela similar a un cono que es angosto en su base y se ensancha mientras se aleja). Así, predecir con precisión la probabilidad de detección con perros bajo varias condiciones es una pregunta que necesita ser respondida, especialmente si el objetivo es usar los datos colectados por perros entrenados en modelos de ocupación u otros métodos donde es fundamental la probabilidad de detección (ver Vynne et al. 2011). Otros cuestionamientos metodológicos sobre los perros entrenados, como la técnica de investigación y costos y beneficios fueron revisados por Beckmann (2006).

Telemetría

La radiotelemetría (incluyendo de alta frecuencia [VHF] y sistema de posicionamiento global (GPS]) proporcionan la oportunidad de monitorear y mapear movimientos detallados de los animales crípticos y que más se mueven. Estos datos responden positivamente cuestionamientos ecológicos y de comportamiento y promueven análisis cuantitativos y mecánicos (Millspaugh y Marzluff 2001, Cagnacci et al. 2010, Miller et al. 2010). Esta metodología ha sido utilizada para monitorear parámetros ecológicos y poblacionales.

Los métodos usados para capturar y manipular los jaguares para la instalación de radiocollares se detallan en el Anexo 1.

Monitoreo Ecológico

Las tecnologías de seguimiento de fauna silvestre han sido utilizadas para estimar el área de acción de jaguares, movimientos diarios y de dispersión, y asociaciones de hábitat. Los jaguares tienen áreas de acción relativamente grandes que son muy variables y que cambian de acuerdo a la topografía, disponibilidad de presas, y dinámica de población (Brown y López-González 2001). Las áreas de acción promedio publicadas para jaguares machos provenientes de América tropical, de la cual hay mayor abundancia de datos, varían de 12,8 a 165,8 km2 (U.S. Fish and Widlife Service 2012). Solo un estudio sobre área de acción se ha llevado a cabo en el noroeste de México, específicamente en la municipalidad de Sahuaripa, Sonora; una hembra adulta ocupó un área de 100 km2 durante cuatro meses durante la época seca (López-González 2011 citado en U.S. Fish and Wildlife Service 2012). Núñez-Pérez (2006) reportó áreas de acción promedio para machos y hembras de 100,3± 15.0 km2 y 42.5 ± 16.0 km2, respectivamente en un estudio de pumas y jaguares simpátricos en la Reserva de la Biósfera Chamela-Cuixmala en Jalisco. No existen estimaciones de área de acción para jaguares obtenidas con VHF o GPS en el sudoeste de Estados Unidos.

Como la mayor parte de los carnívoros, los jaguares son capaces de caminar largas distancias diarias y de dispersarse. Las tecnologías de VHF y GPS ofrecen un medio efectivo de seguir los movimientos a larga distancia. Se ha documentado que los jaguares se mueven hasta 20 km en

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una sola noche en la costa de Jalisco (Nuñez et al. 2002) y se pueden dispersar hasta 70 km en la costa de Jalisco y en Brasil (Nuñez et al. 2002, Rabinowitz y Zeller 2010).

Las tecnologías de VHS y GPS han dado datos sobre la variedad de hábitats y tipos de vegetación seleccionados por los jaguares. Crawshaw y Quigley (1991) reportaron que seis (2M:4H) jaguares radio rastreados usaron bosque de galería y parches de bosque más de lo esperado y bosque abierto y pastizales menos de lo esperado en el Pantanal del sudoeste brasileño. De la misma forma, Cavalcanti (2008) reportó que diez jaguares (6M:4H) seguidos con GPS seleccionaron bosques y matorrales y evitaron los hábitats más abiertos. Cavalcanti (2008) también ubicó a los jaguares más cerca de las fuentes permanentes de agua que lo esperado. En los llanos venezolanos, Scognamillo et al. (2003) encontró jaguares usando hábitats (sabanas inundadas, bosque seco, sabana seca con chaparral, bosque semi-deciduo, pastizales secos, bosque siempre verde) en la misma proporción a su disponibilidad en el ambiente. En la región del Alto Paraná de Brasil, Cullen Jr et al. (2013) reprotaron que diez jaguares radio rastreados seleccionaron pantanos densos y bosque primario y evitaron áreas antrópicas, tales como potreros abiertos.

Monitoreo Poblacional

Densidad

La estimación de la densidad animal es fundamental en la ecología. Ivan et al. (2013) mencionó:

La densidad es usada para evaluar las respuestas del sistema a las alteraciones ambientales y los tratamientos (Converse et al. 2006, Manning y Edge 2008), puede funcionar como un punto de referencia para la recuperación de las especies (U.S. Fish and Wildlife Service 1998:319), puede ser útil para entender las dinámicas del sistema (Soulé et al. 2003), o para conocer la idoneidad del hábitat para especies dependientes (Zahratka and Shenk 2008), y es normalmente usado en el monitoreo y modelado poblacional (Thompson et al. 1998).

La estimación del tamaño poblacional es normalmente estimado usando una grilla de elementos de detección (como trampas, cámaras, trampas de pelos) para elaborar el historial de captura de animales individuales (referirse a la sección de captura y recaptura mencionada anteriormente para ver la estadística y otros detalles). Las estimaciones de abundancia son calculadas usando modelos de captura cerrados (Otis 1978, White et al. 1982, Williams et al. 2002). Estos modelos asumen que la población es cerrada tanto demográficamente (no hay nacimientos, muertes, inmigración ni emigración) como geográficamente (no hay movimientos hacia o desde el área de estudio) durante el período de muestreo. Períodos cortos de muestreo en relación a la historia natural de la especie cumplen con el supuesto de la población cerrada. Sin embargo, en muchos casos, estudiar una población cerrada es poco probable (White et al. 1982). Estas estimaciones de abundancia son difíciles de convertir en densidad porque el área efectiva de muestreo por los elementos de detección es desconocida.

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La estrategia más común para asumir que la población es cerrada es estimar el área efectiva de muestreo, ya que estimando los movimientos y área de acción de los animales en el historial de capturas y recapturas, ayuda a definir el área de para una población geográficamente cerrada. La estimación de abundancia obtenida con modelos de captura para poblaciones cerradas es dividida por la estimación del área efectiva para obtener una estimación de densidad. Las recapturas se usan para estimar MMDM para cada individuo. El área efectiva muestreada se estima cuando se agrega un borde con el promedio de MMDM o la mitad de esta distancia (Wilson y Anderson 1985). Esta estrategia ha sido utilizada para desarrollar estimaciones de densidad del jaguar a lo largo de su distribución (ver revisiones de Maffei et al. 2011a, b; Foster y Harmsen 2012; Noss et al. 2012; Tobler y Powell 2013).

Alternativamente, las estimaciones del área efectiva de muestreo han sido desarrolladas usando ubicaciones de telemetría para calcular el ancho del borde que se agrega a la zona de estudio (Soisalo y Cavalcanti 2006; Maffei y Noss 2008; Maffei et al. 2011a, b; Núñez-Pérez 2011; Tobler y Powell 2013). Estos estudios han calibrado las estimaciones basadas en la MMDM con estimaciones de la “MMDM real” basada en movimientos de telemetría, concluyendo que las estimaciones usando toda la MMDM son menos propensas a la sobreestimación que las que usan ½MMDM (Noss et al. 2013). Aun así, en muchos casos las estimaciones que usan MMDM están limitadas por las distancias entre los elementos de detección, aquí los investigadores (Maffei et al. 2002, 2011a, Noss et al. 2013, Tobler y Powell 2013) han hecho énfasis en la necesidad de muestrear áreas más grandes para obtenener estimaciones más precisas.

Recientemente, Ivan et al. (2013) presentó un estimador de densidad que usa una aplicación alternativa a los datos de telemetría para asumir una población geográficamente cerrada. El método se basa en la idea de estimar fracciones de animales o “equivalentes animales” en el área. Se ha reportado que se puede superar los sesgos potenciales de los modelos MMDM y SECR si el movimiento animal y la detección son alterados durante el muestreo. Ivan et al. (2013) menciona: “El método permite cambios en el área de acción o movimientos irregulares producto del muestreo, no reliza ninguna suposición sobre la distribución y los movimientos de los animales en el paisaje, y no precisa una estimación del área efectiva muestreada.” No tenemos conocimiento sobre la aplicación de este método para estimar la densidad de jaguares u otros felinos mayores.

Supervivencia.

Con la radiotelemetría se puede determinar las tasas de deceso de los animales, las variables relativas a las tasas de supervivencia (clases de edad, sexo, disponibilidad de recursos), e identificar las fuentes de mortalidad. En los estudios de supervivencia, los animales marcados son seguidos de cerca para determinar si están vivos o muertos entre períodos de muestreo detectando cada individuo durante cada periodo de muestreo en el que está vivo.

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Los dos marcos analíticos más comunes, el estimador de Kaplan-Meier y el modelo de regresión de Cox, se han usado para estimar las tasas de sobrevivencia y estimar la influencia de las covariables en la sobrevivencia para poblaciones seleccionadas de felinos mayores.

El estimador de Kaplan-Meier (referido como la opción “known fates” en el programa MARK) es ampliamente usado para estimar la supervivencia de poblaciones radio rastreadas y para estudiar la influencia de las covariables en las posibilidades de supervivencia (Pollock et al. 1989a, b). Este método permite que se agreguen animales al estudio mientras se este se lleva a cabo y también se los puede censurar cuando pierden su radio-collar o salen del área de estudio. El modelo estándar asume que la censura es independiente del destino de los animales; esto es, el hecho que desaparezca un animal no está asociado con su muerte. Banerjee y Jhala (2012) usaron el estimador de Kaplan-Meier para calcular tasas anuales de supervivencia de acuerdo a sus estadíos de edad para 20 leones asiáticos (Panthera leo persica) en la India que fueron monitoreados usando radiotelemetría entre 2000 y 2010.

El modelo de regresión de Cox, también conocido como modelo de los riesgos proporcionales (Cox 1972, Venables y Ripley 1994) es una alternativa para calcular las tasas de supervivencia y la relación de la supervivencia a las covariables. Este método suele ser preferido sobre el de Kaplan-Meier cuando: 1) hay varias variables explicativas, particularmente cuando algunas de estas son continuas, 2) el destino de los individuos no es conocido, 3) el estudio concluye antes de que los collares terminen su función, y 4) todos los individuos están muertos. Riggs y Pollock (1992) usaron el modelo de los riesgos proporcionales para encontrar que las tasas de supervivencia variaron entre clases de sexo y edad para 42 tigres (Panthera tigris altaica) en Rusia que fueron monitoreados usando radiotelemetría entre 1992 y 2005.

A través de las investigaciones de sobrevivencia con telemetría también se puede determinar y cuantificar las fuentes de mortalidad. Esta información a menudo es crítica para desarrollar estrategias efectivas de conservación. Por ejemplo, Goodrich et al. (2008) reportó que la cacería era la mayor fuente de mortalidad de los tigres de Amur, particularmente para individuos que se estaban dispersando. Para jaguares, los estudios sobre las fuentes de mortalidad con telemetría aún no se han concluido; en su lugar, los estudios se han enfocado en entrevistas a los habitantes locales (Foster 2008, Carvalho y Pezzuti 2010).

Las tecnologías de rastreo de VHF y GPS pueden responder preguntas sobre la ecología y conservación con relación a los movimientos, área de acción, uso de hábitat, sobrevivencia, productividad, estimación poblacional y comportamiento de los jaguares (Miller et al. 2010). Estas tecnologías tienen la capacidad de monitorear remotamente los jaguares, que son animales evasivos y que ocupan amplias áreas, mientras siguen sus movimientos y actividades. Reconocemos que estas no son las herramientas apropiadas para contestar todas las dudas ecológicas y de conservación. Sin embargo, con estas tecnologías se pueden realizar grandes avances en el conocimiento de la ecología de los jaguares y aplicar este conocimiento a los esfuerzos actuales para conservar esta especie y su hábitat.

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Genética Poblacional

El análisis genético puede revelar la conectividad de la población a gran escala hacia el pasado remoto y entre continentes. También deja ver y entender las relaciones actuales de las poblaciones de manera que otras herramientas no pueden. A continuación presentamos algunos ejemplos de lo que nos puede decir esta poderosa herramienta, tanto en la antigüedad y a gran escala, como a un nivel de bioma más reciente.

Cuando Eizirik et al. (2001) estudiaron la diversidad genética, estructura poblacional, y la historia demográfica de los jaguares a través de la mayor parte de su rango de distribución con una muestra de unos 40 individuos provenientes desde México hasta el sur de Brasil; sus análisis encontraron ausencia de una fuerte subdivisión geográfica, evidencia para un aislamiento reciente e incompleto entre las regiones más grandes, y la inferencia de altos flujos genéticos históricos. Encontraron evidencia de hasta cuatro grupos que no están completamente aislados filogeográficamente entre el norte y el sur de Sudamérica (arriba y abajo del Amazonas), el sur de Centroamérica, y Guatemala hasta México. El río Amazonas parece haber sido un impedimento menor para la dispersión de los machos que para las hembras, lo cual sigue la tendencia de los felinos en que las hembras son bastante filopátricas (tienden a volver o a quedarse cerca de un área particular) y los machos tienden más a dispersarse distancias mayores (Eizirik et al. 2001). Ruiz-Garcia et al. (2006) examinaron la heterogeneidad y el flujo genético de jaguares en Colombia para probar la propuesta de dos subespecies. A pesar del supuesto de que la cordillera de los Andes actúa como una barrera, no encontraron evidencias de cuello de botella, y las pequeñas diferencias entre las características poblacionales ponen en duda la propuesta de separar las subespecies. Eizirik et al. (2008) realizaron una revisión actualizada de la genética de los jaguares aplicada a su conservación, concluyendo que la información aún era escasa, y que mientras los estudios iniciales habían evaluado la diferenciación geográfica entre individuos a escala continental o sub-continental, poco se había logrado investigando las poblaciones regionales o locales de jaguares.

En el contexto del flujo genético en tiempos recientes (y la poca evidencia de una mayor diferenciación histórico-geográfica), Rabinowitz y Zeller (2010) llevaron a cabo un análisis de conectividad para la dispersión de bajo costo y amplio rango para identificar corredores potenciales que conecten poblaciones conocidas y predecir rutas de viaje entre ellos. Debido a los potenciales errores en los datos de los sensores remotos y las dudas sobre los modelos, todos los corredores propuestos requieren una verificación de campo antes de tomar medidas de conservación, con el ejemplo de que a través de un modelo de ocupación basado en entrevistas de campo se propuso un nuevo corredor en Nicaragua (Zeller et al. 2011; ver la sección anterior de modelos de ocupación basados en entrevistas).

Los recursos para evaluar la conectividad y las tendecias demográficas y espaciales a nivel de paisaje grande también incluyen herramientas genéticas. Amato et al. (2008) presenta un manual de campo para la colecta, almacenamiento y transporte de biomateriales para el estudio genético

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de felinos. Colectando heces de casi todo Belice, Wultsch et al. (2011) enfatiza el potencial de realizar genotipos fecales para estudisr la conectividad de las poblaciones de felinos.

Se ha demostrado que las barreras naturales y antrópicas (tales como las que se encuentran en la NRU) afectan la dinámica poblacional y la estructura de la especies con movimientos a nivel de paisaje. Conocer los límites poblacionales y las tasas de movimiento puede ser un verdadero desafío logístico. Andreasen et al. (2012) usaron análisis genéticos de tejido muscular de 739 pumas del sistema montañoso húmedo separado por valles áridos en Nevada y la Sierra Nevada y hacia el oeste para probar la hipótesis de que la presión de caza resulta en una dinámica de fuente-sumidero a un nivel de paisaje. Encontraron cinco grupos genéticos, estimaron tasas de migración entre ellos, e identificaron los grupos como importadores netos o exportadores netos (de individuos dispersándose). El movimiento genéticamente efectivo fue estructurado sobre la topografía montañosa, y los desiertos grandes fueron un impedimento para los movimientos. Las tasas de movimiento asimétricas más significantes fueron las de una gran área que experimentó sustancialmente menor presión de la caza, lo que la hace el mayor exportador neto (fuente). El resultado de este análisis genera interesantes resultados a nivel de mega-paisaje y sobre los detalles de la calidad de hábitat, disponibilidad de presas, tasas de mortalidad y tamaño de refugios. Aunque es poco probable que las muestras genéticas de los jaguares puedan dar todos estos datos (el jaguar es una especie protegida, el puma es una especie que puede cazarse, y, como lo notaron Amato et al. (2008), la cantidad y calidad de ADN obtenida a partir de heces es bajo comparado con la que se obtiene de tejidos), los análisis genéticos, incluyendo los de heces, pueden contribuir significativamente a entender la estructura poblacional y los movimientos a través de grandes paisajes.

Recomendaciones para Muestrear en la Unidad de Recuperación del Noroeste (NRU)

Los jaguares y su hábitat en la NRU precisan ser monitoreados para detectar un aumento o disminución en las subunidades, tanto en el área (y tipos) ocupada y usada, y en términos de número de jaguares y tendencias poblacionales. Basados en los desafíos logísticos y los cambios de terreno y tipos de hábitat, será necesario utilizar una mezcla de métodos descritos en este documento.

Los desafíos para el monitoreo en los 226,826 -km² de la NRU son similares a los de los demás estudios, donde temas como la escala, acceso limitado, dificultades logísticas y gradientes de jaguares y abundancia de presas requieren una serie de muestreos. La NRU presenta un terreno extremadamente accidentado en la Sierra Madre Occidental en México, bosques secos bajos en áreas montañosas cerca a la costa pacífica, amplias zonas de desierto en Sonora, y cadenas montañosas aisladas que cruzan el límite internacional y que se extienden hacia porciones del Área Secundaria Fronteriza en Estados Unidos (ver Figura 1). Es probable que se necesiten diversos métodos para las dos áreas núcleo (Jalisco 54.949 km² y Sonora 77.710 km²),

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comparado con las dos áreas secundarias (Sinaloa 31.191 km², Fronterizo– Mexico 33.955 km² y Estados Unidos 29.021 km²), basados en las relaciones costo-beneficio.

Los métodos para monitorear los jaguares y sus hábitats en las áreas núcleo y secundarias probablemente comenzarán con un estudio de presencia y ausencia espacial con énfasis en la ocupación de las áreas secundarias. Los jaguares actualmente son escasos en las áreas secundarias, pero es donde los animales de las áreas núcleo se dispersan. Los estudios de abundancia que monitorean jaguares serán utilizados en áreas donde los jaguares son más abundantes (áreas núcleo).

La Sierra Madre Occidental es un área prioritaria para la conservación del jaguar a largo plazo (Sanderson et al. 2002). Actualmente poco se conoce sobre la viabilidad de su población actual o la capacidad de otras áreas de la NRU para albergar jaguares.

Se necesitará una combinación de métodos para el monitoreo a largo plazo de la tendencia temporal y espacial de la poblacional del jaguar en la NRU (Rosas-Rosas y Bender 2012). En el área núcleo de Sonora, las bajas densidades de jaguares y las difíciles condiciones de campo ameritan el uso de estudios de signos complementados con entrevistas (que se basan en la experiencia local), la ubicación cuidadosa de trampas cámara para estudios de presencia y ausencia, y, cuando los resultados lo ameriten, estudios de captura y recaptura para estimar tamaño poblacional. Más al sur, en el área núcleo de Jalisco, donde la infraestructura para el turismo a gran escala (caminos y carreteras) causaron la fragmentación del hábitat (Nuñez Perez 2007), las poblaciones remanentes de jaguares merecen estudios intensivos. Las áreas secundarias (como el área secundaria Fronteriza y área secundaria Sinaloa) ameritan estudios ambiciosos de presencia y ausencia con covariables que pueden suplir las necesidades de manejo.

Además, es crucial desarrollar planes de educación ambiental y sobre vida silvestre basados en estrategias que proporcionen incentivos para la conservación, debido a que este tipo de conservación promueve la coexistencia entre terratenientes y jaguares (Rosas-Rosas y Valdez 2010). Los ataques de jaguares al ganado amenazan la recuperación, ya que generan desconfianza e intolerancia hacia el animal. Involucrar a los ganaderos en métodos proactivos que los beneficien y generen interés no solo reduciría la frecuencia de ataques, sino también el número de jaguares cazados debido a que se les acusa de matar ganado (Rosas-Rosas et al. 2008, Rosas-Rosas y Bender 2012).

Las consideraciones ecológicas y de manejo para reducir los conflictos se presentan en el Anexo 2.

Resumen y Comentarios Finales

El éxito en la conservación del jaguar en la NRU dependerá de la ejecución de un programa completo binacional que aplique una perspectiva de recuperación de la metapoblación

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binacional. Debido a las limitaciones en los datos históricos, no sabemos si los jaguares estaban continuamente distribuidos en toda el área en tiempos remotos. Probablemente, debido a los gradientes naturales de hábitat, presas y cobertura, la NRU contenía una metapoblación natural con subunidades separadas por áreas inadecuadas y con áreas de conexión para la dispersión. En tal caso, ese sistema de islas de hábitat y áreas anexas albergaron exitosamente poblaciones de jaguares en una gran área. Hoy en día, aún se encuentra hábitat idóneo para los jaguares, aunque gran parte de éste carece de jaguares. Es posible que las pérdidas de ganado y las precepciones asociadas, actitudes y prácticas provocaran la disminución en el rango del jaguar. La construcción de caminos, el crecimiento de la población humana y la pérdida y conversión de hábitat hayan jugado un rol fundamental en reducir el rango del jaguar en la NRU.

En 2013, las poblaciones de jaguares estaban tan fragmentadas en esta área de 226,826 km2 que, en gran parte de ella, no pueden ser consideradas como una población, sino solo como animales dispersándose. Con buenas áreas de terreno silvestre y accidentado, posibilidades de manejar las presas, y un interés creciente hacia los jaguares, hay grandes potenciales para la recuperación en la NRU. La presencia humana y la infraestructura se han incrementado mucho en el siglo pasado, lo que constituye desafíos adicionales para mantener las poblaciones núcleo y propiciar la recuperación en zonas esporádicamente ocupadas o desocupadas, pero con potencial. La actitud hacia el jaguar y hacia su conservación ha cambiado significativamente en los últimos años, dando una luz de esperanza para el futuro de los jaguares.

El potencial para la recuperación ha sido demostrado por la reciente documentación de jaguares que se han aventurado a áreas donde habían sido erradicados, encontrando hábitat idóneo y alimento. La dispersión (a través de corredores u otros) y la ocupación de bastiones (grandes o pequeños) pueden combinarse en un sistema en el cual la inmigración compensa las reducciones locales y aún las extinciones puntuales. Las subpoblaciones pequeñas pueden re-establecerse, lo cual, con suficientes de ellas, pueden volverse una metapoblación activa a lo largo del límite internacional.

Esto requiere de coordinación, que incluya mejorar la actitud de la gente hacia el jaguar y modificar las prácticas agrícolas, colaboraciones con los planes de desarrollo para diseñar un área de conservación efectiva para jaguares, mejoras en el manejo de la fauna silvestre en toda la unidad de recuperación y aplicar un sistema de monitoreo para medir el éxito, así como aspectos que necesiten ser mejorados.

En este documento hemos presentado las bases para el monitoreo de jaguares. En este incluimos una revisión del diseño de muestreo y análisis estadístico, que incluye mapeo de la distribución, presencia y ausencia, ocupación, estimación de densidad, índice de abundancia y medidas de tendencia. Esto es seguido por revisiones sobre el uso de signos en el campo, entrevistas, trampas cámara, trampas de pelos, perros entrenados para detectar heces, y captura y telemetría, así como técnicas de monitoreo. Todo este gradiente de métodos es relevante a la NRU.

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La intensidad de monitoreo debe variar a lo largo de los gradientes de acuerdo al estado y amenaza para los jaguares en las subunidades. Monitorear las tasas vitales en áreas núcleo y rastrear la dispersión desde éstas incrementaría el conocimiento de las necesidades de los jaguares en la NRU. Por otro lado, en los márgenes de la unidad de recuperación y en áreas inadecuadas que separan los parches más ricos, encontrar evidencia de presencia de jaguares va a ser un desafío, pero se puede realizar. La primera tarea será determinar las herramientas de monitoreo rentables para el área de expansión que puedan indicar tendencias.

El estudio de cómo conservar los jaguares, monitorear las acciones de manejo y el estado general de los jaguares ha avanzado mucho en las últimas décadas. En su fragmentación y gradientes, la NRU se parece mucho al rango del jaguar hoy en día y en el futuro. La combinación de áreas núcleo y secundarias tienen el desafío de trabajar con los intereses humanos para maximizar la conservación de las áreas núcleo y la conectividad entre estas, y también tiene la oportunidad de diseñar un plan de monitoreo de jaguares a gran escala y a largo plazo.

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Figura 1. La Unidad de Recuperación del Noroeste de Jaguares (226.826 km², NRU) se extiende sobre la frontera entre Estados Unidos y México, con aproximadamente 29.021 km² en los Estados Unidos y 197.805 km² en México.

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Anexo 1: Captura y Manejo de Jaguares

Antecedentes

Los primeros estudios de jaguares que implicaban capturas físicas y radio telemetría fueron liderados por George Schaller, Peter Crawshaw y Howard Quigley en el Pantanal de Brasil (Schaller y Crawshaw 1980, Quigley 1987, Crawshaw y Quigley 1991, Quigley y Crawshaw 1992), Alan Rabinowitz en Belize (Rabinowitz 1986a, Rabinowitz y Nottingham 1986),y Louise Emmons en Perú (Emmons 1987). Las observaciones de Mondolfi y Hoogesteijn (1982) sobre jaguares en Venezuela también incluían información sobre los métodos de captura.

En los 90’s, Crawshaw (1992) y Hoogesteijn y Boede (1992) dieron recomendaciones para la captura e inmovilización en el volumen editado Felinos de Venezuela. El libro de Hoogesteijn y Mondolfi (1992), El Jaguar, resumía muchos de los primeros estudios, además de presentar información de primera mano sobre los métodos de captura basados en experiencias en las planicies altas de Venezuela. Los estudios de Crawshaw (1995) en Iguazú, Brasil proporcionaron una base para algunos de los biólogos líderes que estudian jaguares en la actualidad en Brasil.

Entrando en el segundo milenio, Ceballos et al. (2002), Morato et al. (2002), Nuñez et al. (2002), y Scognamillo et al. (2002) incluyeron información sobre los métodos de captura en las publicaciones contenidas en el libro El Jaguar en el Nuevo Milenio producido por la Universidad Nacional de México y Wildlife Conservation Society (Medellín et al. 2001). Deem (2002), Deem y Karesh (2005), McBride Jr y McBride (2007), y Furtado et al. (2008) presentaron observaciones y recomendaciones para la captura, inmovilización y manejo. La investigación ecológica que incluye capturas de jaguares incluye los trabajos de Polisar et al. (2003), Scognamillo et al. (2003), Silveira (2004), Soisalo y Cavalcanti (2006), Azevedo y Murray (2007a, b), Cullen Jr (2007), Cavalcanti y Gese (2009, 2010) y Ramalho (2012).

El resumen presentado en la siguiente sección se basa en la lista recién mencionada y está complementada por la bibliografía sobre pumas, que es abundante en métodos (Hornocker 1970; Seidensticker et al. 1973; Hemker et al. 1984; Logan et al. 1986, 1999; Lindzey et al. 1992; Ross y Jalkotzy 1992; Beier 1995; Davis et al. 1996; Maehr 1997; Logan y Sweanor 2001; Anderson Jr y Lindzey 2005; Shaw et al. 2007; Knopff et al. 2009, 2010; Ruth et al. 2010; Hornocker y Negri 2010; Elbroch y Wittmer 2012, 2013). Se pueden encontrar también artículos relevantes en la literatura sobre tigres asiáticos, leones africanos, leopardos y leopardos de las nieves.

Métodos de Captura

Todos los métodos de captura van acompañados de cierto riesgo para el animal estudiado, con potenciales heridas y estrés fisiológico. Entre los factores a considerar cuando se seleccionan

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métodos de captura están: 1) que requerimientos tiene el método; 2) cuán portátil es el método; y 3) cuán selectivo es el método (y por ende, eficiente). Hasta ahora, para capturar jaguares se han empleado perros entrenados, cepos y trampas jaula. La siguiente sección presenta un resumen de estos métodos. Deem (2002) dio consejos veterinarios para minimizar el riesgo durante la captura e inmovilización de jaguares, que fueron ampliados en el manual del Programa de Salud del Jaguar de WCS (Deem y Karesh 2005). Ambas referencias sugieren que los equipos de captura incluyan un experto veterinario. La bibliografía sobre jaguares que describe la captura y el uso de los agentes de inmovilización (explicados con mayor detalle más abajo) incluye a: Azevedo y Murray (2007 b), Cavalcanti y Gese 2010), Crawshaw (1992), Furtado et al. (2008), Hoogesteijn y Boede (1992), Hoogesteijn y Mondolfi (1992), McBride Jr. y McBride (2007), Morato et al. (2002), Nuñez (2006), Quigley (1987), Rabinowitz y Nottinham (2006) y Scognamillo et al.( 2003). Otras referencia útil es la Guía de la Sociedad Norteamericana de Mastozoólogos (Guidelines of the American Society of Mammalogists, Gannon et al. 2007, Sikes et al. 2011).

Sabuesos

El uso de sabuesos entrenados para capturar jaguares con fines de investigación tiene una larga historia y gran éxito de captura (Schaller y Crawshaw 1980, Quigley 1987, Crawshaw y Quigley 1991, Quigley y Crawshaw 1992, Polisar et al. 2003, Scognamillo et al. 2003, Silveira 2004, Soisalo y Cavalcanti 2006, Azevedo y Murray 2007b, McBride Jr y McBride 2007, Furtado et al. 2008, Cavalcanti y Gese 2009), así como éxito en la captura de pumas (Hornocker 1970; Seidensticker et al. 1973; Hemker et al. 1984; Ross y Jalkotzy 1992; Lindzey et al. 1992; Davis et al. 1996; Maehr 1997; Anderson Jr y Lindzey 2005; Shaw et al. 2007; Knopff et al. 2009, 2010; Ruth et al. 2010; Hornocker y Negri 2010; Elbroch y Wittmer 2012, 2013).

Entre las ventajas de usar sabuesos está una captura rápida y selectiva, usualmente a horas de encontrar una señal fresca. Contar con buenos caminos o senderos que atraviesen el terreno donde se encuentran las huellas, elevan esta eficiencia (como caminos polvorientos). Aun cuando la logística para viajar al campo sea muy complicada, tal como los clásicos estudios de pumas en las remotas áreas montañosas de Idaho (Hornocker 1970, Seidensticker et al. 1973), las capturas con sabuesos son más eficientes que las de trampas jaula.

Las capturas con perros tienen ciertos riesgos, como heridas y estrés fisiológico debido a la persecución del animal objeto, así como como las posibles peleas entre perros y jaguares que pueden terminar en graves heridas e incluso la muerte. Logan et al. (1999) cita muertes de pumas durante la captura con perros en 3,7% de los casos en Idaho, 4,2% en Colorado y 8% en Utah (Hornocker 1970, Anderson et al. 1992, y Lindzey et al. 1989). Sin embargo, Ross y Jalkotzy (1992) en Alberta capturaron 68 pumas 129 veces con cero mortalidad usando sabuesos. McBride Jr y McBride (2007) describen la cacería con perros, seguridad y protección, equipos, tranquilizantes, y la captura y manipulación de los animales en un hábitat semi xérico con vegetación baja, reportando casos nulos de mortalidad /daños durante 15 capturas de jaguares y 4

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recapturas en el Chaco Paraguayo. Su publicación presenta detalles inusuales sobre los métodos de captura y varios consejos para la captura y manejo basados en sus experiencias y orientados a minimizar el estrés y las heridas, incluyendo la recomendación de que todas las capturas deben realizarse en los meses más frescos. Furtado et al. (2008) describe las capturas de jaguares con sabuesos, y Shaw et al. (2007) presenta una guía para la captura de pumas. Davis et al. (1996) diseñó un aparato para bajar de forma segura a los pumas anestesiados de árboles y riscos. En resumen, las capturas con sabuesos pueden ser selectivas y rápidas, especialmente cuando se puede circular rápidamente por el camino de los gatos.

Trampas Lazo

El uso de trampas lazo como una técnica de captura de jaguares aún está siendo probada, utilizando ejemplos de pumas (Logan et al. 1999, Shaw et al. 2007), leopardos de las nieves (McCarthy et al. 2005) y tigres siberianos (Goodrich et al. 2001, 2010). Una ventaja de esta tecnología es la portabilidad y bajo peso para llevarla a lugares remotos. Se han empleado trampas lazos modificados para capturar jaguares en Belice (Figueroa en progreso), oeste de México (Núñez 2006) y en los bosques inundados de la Amazonía brasileña (Ramalho 2012). Núñez (2006) utilizó trampas para patas Aldrich para capturar 9 jaguares sin reportar lesiones o heridas. Diecisiete jaguares fueron capturados sin daños mayores o heridas en la Amazonía peruana usando el método de lazos descritos por Furtado et al. (2008). Los autores alertan sobre el cuidado de instalar los lazos donde las probabilidades de captura de especies no objeto son altas, y sugieren revisiones constantes a las trampas (2 por día – dato apoyado por Goodrich et al. (2001) para tigres) o monitorear las trampas con telemetría, tal como lo recomienda Nolan et al. (1984) para trampas para osos pardos.

Logan et al. (1999) utilizaron este método para capturar pumas en un hábitat xérico donde los árboles eran escasos, reduciendo las opciones de que los gatos fueran perseguidos por sabuesos hasta trepar a un árbol, y teniendo mayor posibilidad de permanecer en el suelo, situación que puede terminar en una pelea entre sabuesos y el gato, y con posible muerte de alguno de ellos. Otros factores adicionales que pueden apoyar el uso de trampas lazo en zonas montañosas y cálidas es la elevada temperatura corporal a la que pueden llegar los animales durante la persecución y las caídas de árboles. La evolución de la efectividad en los diseños, instalación y consideraciones para la captura están descritas por Logan et al. (1999) y revisadas por Shaw et al. (2007). Cualquier método de captura, incluyendo lazos, es más lento que el uso de sabuesos. Los lazos conllevan riesgos de heridas, siendo la mayor preocupación la falta de circulación en la pata que queda amarrada, así como abrasiones en la parte inferior de la pata, especialmente si el animal trata de atacar a los investigadores. Goodrich et al. (2011) reportaron la hinchazón en las patas de tigres siberianos enlazados como baja en un 39% de ocasiones, media en el 28% y alta en el 33% de las capturas. Un tigre tenía un diente atravesado en la trampa y otro, capturado por la pata trasera, sufrió severas laceraciones y fractura de los metatarsos. Goodrich et al. (2011) consideran que las trampas lazo son efectivas con la facilidad de trasladar las trampas lazo a

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zonas remotas y sin acceso, aunque el esfuerzo por cada captura fuera alto. Para reducir el estrés y las posibles heridas, hay que administrar drogas lo más rápido posible y retirarse del animal.

El riesgo proporcional de las trampas lazo aún no ha sido detallado en la bibliografía sobre el jaguar, ya que el uso de trampas lazo con jaguares es relativamente reciente. Aun así, los investigadores reportan éxito en su uso. Ramalho (2012) usó lazos durante la época seca en la varzea de la Amazonía brasileña. Durante su trabajo en Belice, Figueroa (comunicación personal) aprendió las técnicas de las trampas lazo de un experimentado cazador de pumas y un experimentado cazador de leopardos, luego, frustrado por la ineficiencia de estas técnicas aplicadas a jaguares, refinó el método para incrementar la efectividad. Aunque los detalles de algunos esfuerzos recientes para capturar jaguares con lazos aún no han sido publicados, el método se ha usado con otros felinos mayores, y los resultados preliminares con jaguares sugieren que, cuando los lazos están diseñados para minimizar daños y son revisados frecuentemente, son un artefacto de captura efectivo, portátil y liviano.

Las recomendaciones para minimizar las posibilidades de daños físicos detallados por Logan et al. (1999) y Shaw et al. (2007) deberían ser cuidadosamente seguidas cuando se usan trampas lazos para maximizar la eficiencia y minimizar el trauma sobre los animales estudiados. Logan et al. (1999) y Shaw et al. (2007) detallan los posibles daños que ocasionan los lazos y las técnicas desarrolladas para minimizarlos. Las guías veterinarias desarrolladas por Deem (2002) y Deem y Karesh (2005), así como la experiencia veterinaria de los equipos de captura, son críticos para minimizar la posibilidad de que las heridas menores causadas durante cualquier método de captura se conviertan en infecciones serias. La captura de especies no objeto representa una pérdida de tiempo y puede dañar el cable de la trampa, por lo que debe ser minimizada. Una orientación sobre el tema es presentada por Logan et al. (1999), Shaw et al. (2007) y Furtado et al. (2008).

Trampas Jaula

Así como con las trampas lazo, las trampas jaula cebadas con animales vivos implican tener que esperar para capturar un individuo, mientras que con perros se persigue al animal, lo que es más eficiente. Como fue reportado por investigadores que trabajan en áreas remotas de la Siberia (Goodrich et al. 2001), las trampas jaula cebadas pueden ser ineficaces para capturas lejos de donde habita la gente, son muy difíciles de transportar y pueden causar daños, como dientes rotos (Rabinowitz 1986b). En varias zonas de estudio, el acceso, la logística y la eficiencia no recomiendan el uso de trampas jaula. Sin embargo, éstas han sido utilizadas por Rabinowitz (1986), Morato et al. (2002) y Azevedo y Murray (2007a) y han contribuido a nuestro conocimiento sobre los jaguares. Hay que tener muy en cuenta un tipo de construcción que minimice las heridas y el acceso al área de estudio para instalar estas trampas, que suelen ser incómodas de transportar (Furtado et al. 2008). Crawshaw (1992) dá recomendaciones para reducir lesiones cuando se construyen las trampas jaula. Hoogesteijn y Mondolfi (1992) describen y presentan fotografías de las trampas jaula.

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Inmobilización y Manejo

Los rifles Palmer Cap-chur y las varas para inyectar los agentes inmovilizantes han dado lugar a productos, aunque más caros, más seguros para minimizar el riesgo para los animales.

Telinject provee rifles livianos y pistolas de aire comprimido y CO², sistemas de inyección remota o cerbatanas, dardos y accesorios (http://www.telinject.com/catalogue/). Daninject tiene rifles y pistolas de CO², cerbatanas, varas para inyección, dardos y accesorios (http://www.dan-inject.com/all/Page-2.html). Pneu-dart ofrece rifles y pistolas de CO², cerbatanas, dardos y accesorios (http://www.pneudart.com/). Estos sistemas remotos para inyectar drogas son complementados por una serie de jeringas y agujas (incluyendo gruesas, de calibre 18) para las inyecciones post-captura y contingencias. Se recomienda tener dos sistemas remotos de inyección a mano (como un rifle y una pistola) en caso de que uno no funcione. Los rifles inyectan las drogas eficientemente a largas distancias, lo que puede reducir el estrés del animal. Las varas de inyección funcionan bien cuando el animal está capturado y se tiene la ventaja de saber inmediatamente si toda la droga fue inyectada, pero tiene la desventaja que el animal se estresa mucho más por la proximidad de la persona (ej. luchando contra la trampa). Cuando el animal es capturado en un árbol, es mejor utilizar un rifle por seguridad y mantener distancia.

En el Manual de Salud de Jaguares de WCS, Deem y Karesh (2005) detallan el manejo de los dardos y el cálculo de la dosis, así como recomendaciones sobre las anestesias (ej. Telazol, ketamina, xilazina) y consideraciones sobre seguridad. El manual incluye una revisión de las drogas usadas en jaguares en cautiverio y una revisión bibliográfica de las usadas en jaguares silvestres: ketamina (Rabinowitz y Nottingham 1986, Crawshaw 1992, Hoogesteijn y Mondolfi 1993), ketamina y diazepam (Hoogesteijn y Mondolfi 1993), ketamina y xilacina (Quigley 1987, Hoogesteijn y Mondolfi 1993) y Telazol (Crawshaw 1992, Hoogesteijn y Mondolfi 1993, Morato et al. 2002). También comentan sobre las drogas suplementarias que se pueden administrar durante la manipulación del animal, las interacciones entre drogas, y los medicamentos de apoyo. El manual proporciona detalles sobre la manipulación de jaguares, el monitoreo de los signos vitales, la solución de emergencias (desde leves hasta extremas) y como colectar muestras biológicas. Gannon et al. (2007) muestra directrices sobre la investigación de animales silvestres. El manual de Kreeger y Arnemo (2012) sobre inmovilización química de animales silvestres proporciona una referencia general para estas técnicas.

Scognamillo et al. (2003) usó rifles Telinject, una mezcla de medetomidina y ketamina, y atipamezole como reversor (antagonista). Azevedo y Murray (2007a) usó una marca brasileña de anestésico llamado Zoletil, un compuesto de tiletamina y tolazepam similar al Telazol. McBride Jr y McBride (2007) prefirieron una mezcla de ketamina y xilacina por ser más seguras y predecibles, mientras que consideraban que la combinación de medetomidina y ketamina era insegura e impredecible. Cavalcanti y Gese (2010) usaron Telazol, o una combinación de Telazol y ketamina, suministrada en un dardo con una pistola o rifle de CO².

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Ross y Jalkotzy (1992) anestesieron exitosamente 68 pumas en terrenos montañosos en Alberta usando una combinación de ketamina y xilacina. Goodrich et al. (2001) describe un proceso exitoso de captura y manipulación para tigres siberianos usando una mezcla de ketamina y xilacina suministrada a tigres que cayeron en trampas lazo con pistolas de dardos y cerbatanas Telinject. Goodrich (2001) provee detalles sobe las capturas, entre ellas como lidiar con diferentes tipos de emergencias (incluyendo el uso de Diazepam para detener un ataque). El tamaño de un tigre siberiano precisa de dos dardos para una anestesia completa, a diferencia de los jaguares, que son de la mitad del tamaño. McCarthy et al. (2005) usó Telazol suministrados a leopardos de las nieves con una vara de inyección. Knopff et al. (2010) capturaron 9 pumas usando una pistola de dardos con una mezcla de ketamina y medetomidina, y 44 pumas usando una mezcla de Telazol y xilacina. Ruth et al. (2010) usaron sabuesos y ketamina y xilacina para capturar pumas en el Parque Nacional de Yellowstone. Elbroch y Wittmer (2012) suministraron ketamina con una pistola de dardos Zalopina con una jeringa una vez el animal estaba inmovilizado. En “The Puma Field Guide” de Shaw et al. (2007) se detalla como manejar los dardos y manipular pumas anestesiados, afirmando que los dardos con mechones o collar disparados con un sistema de aire comprimido son probablemente los más seguros.

En resumen, los sabuesos son eficientes, pero cuando no están disponibles, las trampas lazo son efectivas. Se han probado una variedad de drogas, con un éxito considerable con el uso de ketamina y xilacina tanto para jaguares como para pumas, especialmente si el animal está subido a un árbol.

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Anexo 2: Factores Ecológicos en los Conflictos y Coexistencia entre Gente y Jaguares

Este anexo presenta consideraciones de manejo para reducir el conflicto entre ganado y jaguares en un contexto ecológico. Entre los factores ecológicos y de comportamiento de los jaguares que contribuyen a los conflictos están: la selección de presas, los comportamientos aprendidos y los patrones de selección de hábitat. Estos factores son la base de las acciones de manejo sugeridas a continuación para reducir la frecuencia de los conflictos.

Factores

Selección de Presas

Saber cuál es el patrón de selección de presas por parte de los jaguares ayuda a entender algunos de los factores que pueden llevar a los jaguares a atacar ganado. En los remotos y prístinos bosques del norte del Perú, Emmons (1987) encontró que los jaguares consumían presas en proporción a su abundancia, con la excepción de los pecarí de collar (Pecari tajacu), el que era cazado en proporciones mayores, sugiriendo una preferencia por este animal de masa mayor. En los densos bosques de la cuenca de Cockscomb en Belice, Weckel et al. (2006) reportaron que los jaguares consumían de manera oportunista varios tipos de presa en proporción a su disponibilidad, aunque consumieron pecaríes de collar (Pecari tajacu) en mayor proporción que lo que estaban disponibles y a los tapires (Tapirus bairdi) y pecaríes de labios blancos (Tayassu pecari) menos de lo esperado. Los autores especularon que la cantidad de esfuerzo que implicaba cazar un tapir podría ser la razón por la que estaban cazando menos esta presa en relación a su disponibilidad, pero no tenían claro sobre su reticencia a cazar pecaríes de labios blancos, que eran las presas preferidas en otros sitios. La proporción de pecaríes de labios blancos en la dieta del jaguar en Cockscomb se incrementó después de una veda total de cacería, pero la presencia relativa de armadillos, una presa pequeña, se mantuvo constante luego de la veda (51% luego de 20 años de protección formal contra 54% de antes; Foster et al. 2010b). Los jaguares de la cuenca de Cockscomb (Rabinowitz y Nottingham 1986; peso promedio de los machos = 57.2 kg) tienen casi la mitad del tamaño que los jaguares en otras regiones (llanos de Venezuela = 104.5 kg, Pantanal en Brasil = 99.5 kg (Hoogesteijn y Mondolfi 1996), y Paraguay = 91.8 kg (McBride 2009)), lo que puede jugar un rol. El peso promedio de las presas, un índice de tamaño de presas, fue de 7,1 kg en Cockscomb (Foster et al. 2010b) y 17,2 kg en los llanos de Venezuela (Scognamillo et al. 2003).

Carrillo et al. (2009) reportaron que los chanchos de labios blancos y las tortugas marinas fueron las presas preferidas del jaguar en el Parque Nacional Corcovado en Costa Rica, lo que sugiere que el tamaño de la presa y la facilidad para su captura (respectivamente) son los factores que influyen en la selección. En general, cuando las presas gregarias son encontradas y pueden ser

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cazadas sin mayor riesgo, los jaguares las seleccionarán. En el mosaico horizontalmente heterogéneo de bosque-sabana en los llanos de Venezuela, donde las presas naturales están en ciertas zonas relacionadas con el hábitat y los recursos, los jaguares seleccionaron las capibaras (Hydrochaeris hydrochaeris) y pecaríes de collar, cazando a los pecaríes de labios blancos en proporción a su disponibilidad, e ignorando algunas presas pequeñas que constituían buena parte de la dieta de los jaguares en Cockscomb en Belice (Polisar et al. 2003, Scognamillo et al. 2003). Azevedo y Murray (2007a) y Cavalcanti y Gese (2010) en el Pantanal de Brasil reportaron un patrón similar. Azevedo y Murray (2007a) encontraron que los jaguares no cazaban al azar, sino que consumían presas medianas y grandes más de lo que estaban disponibles. En un área poblada tanto por jaguares como con ganado, Cavalcanti y Gese (2010) reportaron que las presas más frecuentes de los jaguares eran el ganado, caimanes (Caiman crocodilus), pecaríes, chanchos ferales (Sus scrofa), ciervo de los pantanos (Blastocerus dichotomus), hormigueros gigantes (Myrmecophaga tridactyla), capibaras y venados (Mazama americana y M. gouazoubira).

La dieta del jaguar en hábitats homogéneos parece ser más oportunista que en hábitats heterogéneos que tienen las presas distribuidas en grupos, donde los jaguares no cazan cada animal que encuentran. Cuando tienen la oportunidad de elegir, los jaguares tienden a cazar presas de tamaño medio y grande. Si hay ganado en el hábitat del jaguar, se pueden convertir en parte de su dieta.

Comportamiento aprendido Los felinos solitarios pueden mostrar patrones individuales de selección de dieta. Cazar ciertas especies es parte de una táctica aprendida. Los gatos solo aprenden a cazar ganado si se presenta la oportunidad. Una vez que adquirieron este conocimiento, algunos volverán a cazar ganado. Las variaciones de la dieta ocurren cuando la disponibilidad de algunas presas naturales juega un rol importante. Knopff et al. (2010) reportó una variación considerable en las preferencias de los pumas (Puma concolor) en las Montañas Rocosas de Alberta. Las hembras se alimentaban principalmente de venados (Odocoileus spp.). Los machos adultos cazaban ungulados más grandes, incluyendo alces (Alces alces), las hembras adultas se preferían cazar ungulados pequeños y las sub-adultas usaron la mayor proporción de presas pequeñas y que no eran unguladas. Las hembras de ungulados estaban más representadas en la dieta en la primavera debido a la vulnerabilidad pre y post parto, mientras que en el invierno, la proporción de venados machos en la dieta aumentó debido a su vulnerabilidad por el celo de otoño (Knopff et al. 2010).

Entre cinco pumas hembras que fueron monitoreadas intensivamente en Alberta, Canadá, dos nunca cazaron el carnero de las Rocosas (Ovis canadensis), una cazó un carnero, otra cazó cinco y la última cazó 17 en un año (Ross et al. 1997), con tal especialización de esta especie que casi extermina la manada de carneros.

Monitoreando 10 pumas en la Patagonia chilena, Elbroch y Wittmer (2013) encontraron diferencias en la selección de presas tanto a nivel de población como de individuo, entre las

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presas estaban el guanaco (Lama guanicoe), la liebre europea (Lepus europaeus), el huemul (Hippocampus bisculus), y las ovejas domésticas (Ovis aries). De diez pumas estudiados, dos de ellos cazaron ovejas. El efecto de estos dos individuos fue suficiente para influir los resultados generales de las preferencias alimenticias de la población de pumas. En el área de estudio y a nivel de población, los pumas predaron ovejas 3,8 veces más de lo esperado según su abundancia (Elbroch y Wittmer 2013). Similar al estudio de Ross et al. (1997), donde un puma casi erradicó una manada de carneros, el efecto sobre el ganado, con uno o dos pumas dedicándose a cazar ovejas o terneros puede ser grave para el ranchero, y las represalias contra la población de pumas puede ser potencialmente severa (Polisar 2000).

Durante un estudio de tres años en Venezuela, Polisar et al. (2003) y Scognamillo et al. (2003) notaron que mientras un puma con radio collar utilizó exclusivamente hábitats y presas silvestres, un individuo sin collar en la misma área empezó a predar ganado (o seleccionó debido a su eficiencia energética los terneros en pasturas) hasta que fue sujeta a un control letal. Durante este mismo estudio, los ataques de jaguares sobre ganado y caballos fueron eventos aislados e infrecuentes y no generaron ninguna represalia. En años anteriores, sin embargo, varios jaguares han seguido los pasos del puma mencionado recién, con recurrentes ataques sobre ganado que afectaron la producción ganadera. Esto resultó en que estos individuos fueran eliminados, y que debido a estas pérdidas, se agotara la paciencia de los rancheros que tienen conciencia ecológica.

En un monitoreo intensivo de 10 jaguares acompañado de la identificación de sus presas en el pantanal brasileño, Cavalcanti y Gese (2010) reportaron que el ganado representaba más del 50% de los animales cazados para algunos individuos, mientras que para otros era menos del 5%. Aunque esto sugiere que todos los jaguares consumieron ganado, las diferencias en el número de individuos cazados por jaguar puede ser significativa desde el punto de vista de manejo.

Hoogesteijn y Mondolfi (1992) registraron severas heridas previas en el 53% de los jaguares cazados para controlar predación de ganado en Venezuela. Rabinowitz (1986b) reportó heridas antiguas de disparos en el 75% de los jaguares que atacaban ganado en Belice. Ambos estudios indican que los animales heridos son más propensos a atacar ganado debido a la facilidad de cazar estas presas. Sin ambargo, cada jaguar radio rastreado que predó ganado en el área de estudio de Cavalcanti y Gese (2010) estaba en excelente condición física en el momento de su captura. Esto concuerda con la información anecdótica compilada por Polisar en casi todo Mesoamérica y parte de Sudamérica: a veces los jaguares que predan ganado son animales fuertes y saludables. Nunca habían tenido la oportunidad de predar ganado, la especialización no era una opción, y el control letal que este hecho estimuló puso ser evitado.

Selección de hábitat

Los patrones de selección de hábitat por parte de los jaguares pueden ser útiles para ubicar el Ganado con el fin de evitar los encuentros con jaguares. Soto-Shoender y Guiliano (2011) encontraron que la estructura del paisaje, incluyendo la cobertura vegetal, y la distancia al

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bosque, son las mejores explicaciones sobre la probabilidad de predacion de un jaguar sobre ganado.

Usando telemetría en Venezuela, Scognamillo et al. (2003) encontraron jaguares usando hábitats (sabanas inundadas, bosques secos, sabanas secas con chaparral, bosques semi-deciduos, pasturas secas, bosques siempreverdes) en la misma proporción que estaban disponibles en su área de acción, con una leve selección por parte de los pumas hacia los hábitats abiertos. Polisar et al. (2008) encontró que las áreas más grandes de bosques semi-deciduos, con varios miles de hectáreas, en su zona de estudio donde las presas eran abundantes, la frecuencia de signos de jaguares en las transectas y en las fotos de trampas cámara fueron mayores que de puma, aunque el segundo era dos veces más abundante. En parches de bosque de 300 ha o más, el 83% de las observaciones de jaguar y el 81% de puma fueron realizadas en una franja de 0-500 metros del borde, mientras que solo el 17% de las observaciones de jaguar y el 9% de puma fueron realizadas en el interior (500 m o más del borde). Concluyeron que los ecotonos que eran productivos en cuanto a presas fueron preferidos, como se demuestra cuando jaguares cazan caimanes y capibaras en bosque bajo secundario, la principal característica aquí es la presencia de presas, la cercanía al agua y la baja vegetación circundante.

En el pantanal, donde la mortalidad de Ganado debido a la predación fue baja, Azevedo y Murray (2007b) reportaron que la proximidad al bosque era el único factor que explicaba la mortalidad del ganado, el riesgo de predación se incrementaba cuando la distancia al bosque disminuía, pero el riesgo de predación era mayor para terneros, declinando para juveniles y más bajo aún para adultos. Usando ubicaciones de 10 jaguares radio rastreados en el sur del pantanal, Cavalcanti (2008) encontró que los bosques y matorrales fueron usados en mayor proporción que su disponibilidad, y que campos abiertos, con o sin árboles, y zonas agrícolas fueron evitados. Las zonas herbáceas y la vegetación inundada fueron evitadas durante la temporada de lluvias, pero las usaron de acuerdo a su disponibilidad durante la temporada seca. De seis machos rastreados, cinco prefirieron los hábitats boscosos. Tres de cuatro hembras usaron los bosques en propoción a su disponibilidad. Los matorrales fueron seleccionados por siete de los 10 jaguares y las zonas abiertas fueron evitadas por 9 de los 10 (Cavalcanti 2008). Casi la mitad de las 392 presas de jaguar fueron encontradas en matorrales, y los eventos de cacería tanto en bosques como en áreas abiertas ocurrieron en proporción a la disponibilidad de cada hábitat.

La conclusión de toda la información precedente es que los jaguares por lo general prefieren el bosque y los matorrales, pero que la cacería puede realizarse en los ecotonos, y que no necesariamente tiene que ser dentro del bosque. Como lo reportaron Azevedo y Murray (2007b), mantener el ganado cerca de los lugares boscosos donde los jaguares cazan (como matorrales, pastizales muy altos o bosques) lleva a incrementar el riesgo de mortalidad. El diseño de los ranchos que separan al ganado del hábitat del jaguar minimiza la oportunidad por parte de estos últimos de considerar al ganado como una presa y que aprendan a cazarlo.

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Teoría del forrajeo y recomendaciones de manejo Los costos de buscar una presa y la disponibilidad de ésta juegan un papel importante en la predación de ganado por parte de los jaguares. El valor de los parches con presas silvestres se reduce por el miedo y la atención que tienen las presas luego de ataques de predadores (Brown et al. 1999). Como resultado, las presas pueden volverse marginales (Charnov 1976), elevando el costo de buscarlas y cazarlas por los predadores (como fue descrito en la teoría del forrajeo óptimo de MacArthur y Pianka 1966) y explicando porque las áreas de acción del jaguar son suficientmente grandes como para incluir varios parches de nutritivas presas. La actividad de cacería (búsqueda y acecho de una presa en relación a otra presa) aumentará cuando la ganancia en tiempo invertido por presa exceda la pérdida (MacArthur y Pianka 1966). La preferencia de presas está expresada por la relación entre la abundancia relativa y absoluta de todas las presas potenciales, y la proporción de esas presas en la dieta (Emlen 1966). Los animales no pueden darse el lujo de ser selectivos cuando los recursos son escasos, y la selectividad se incrementa con la densidad general de los alimentos (Emlen 1966), lo que se relaciona tanto con el atractivo del ganado en zonas escasas en presas naturales, como también a la gran disponibilidad energética de los relativamente indefensos e inmóviles terneros en comparación a los pecaríes que son ágiles y se defienden con sus colmillos o a los caimanes semi-acuáticos.

En regiones templadas, la dependencia de los osos negros (Ursus americanus) en fuentes alimenticias de origen humano se incrementa cuando la disponibilidad de alimentos silvestres escasea. Usando la teoría del forrajeo, Baruch-Mordo (2013) modeló los incrementos de costos y las reducciones de beneficios. Las reducciones en los alimentos antrópicos en zonas urbanas o inter-urbanas no eliminó su uso por parte de los osos con reservas extremadamente bajas de calorías, pero sobre todo, a nivel de población, la selección de parches urbanos disminuyó. De forma similar, la disponibilidad relativa de presas silvestres juega un papel en la dieta de los jaguares. Amador-Alcala et al. (2013) reportaron que la predación sobre el ganado estaba negativamente relacionada a la abundancia de presas en los bosques del sudeste de México. En el pantanal, Cavalcanti y Gese (2010) encontraron la tasa de cacería de ganado estaba inversamente relacionada con la disponibilidad y el consumo de pecaríes y caimanes.

Las prácticas de manejo de ganado en el sur del pantanal llevaron a Cavalcanti y Gese (2010) a considerar al ganado como una parte inevitable de la dieta del jaguar, incentivando la compensación de estas pérdidas para los rancheros; esta es la realidad ecológica y social en esta y otras áreas. Sin embargo, se debería evitar cualquier situación en la cual el ganado esté disponible para los jaguares y que pueda derivar en un comportamiento aprendido (como se dijo antes). El objetivo primario de no permitir que los jaguares aprendan a cazar ganado es tremendamente difícil, pero vale la pena.

Las lecciones de manejo aprendidas de la teoría del forrajeo son: 1) conservar las presas silvestres ayudará a prevenir que los jaguares preden ganado y cerdos minimizando los costos de la búsqueda de los jaguares en su búsqueda de presas naturales y 2) los animales domésticos son

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alimentos ricos en energía y fáciles de cazar, así que aumentando el costo de buscarlos para los jaguares a través de minimizar o impedir su acceso es importante.

Un manejo apropiado del ganado puede reducir significativamente la predación por parte de los jaguares. Aunque aún con buenas prácticas de manejo de ganado y jaguares saludables, los conflictos entre gente y jaguares son inevitables. En algunos casos, el control letal de jaguares puede ser la única solución para un conflicto entre gente y jaguares, pero disminuyendo la frecuencia de ataques sobre el ganado a través de reducir las oportunidades de predación por parte de jaguares es una meta noble y puede ayudar a la conservación del jaguar.

Conceptos de Conservación

La cacería por parte de la gente, un factor primario en la reducción de cerca del 50% del rango de los jaguares en los últimos 100 años, ha estado intrínsecamente relacionada a la expansión de la mancha urbana y la agricultura hacia el hábitat del jaguar. Esto va desde pequeños pueblos indígenas en los bosques hasta gigantescos ranchos ganaderos. Esa tendencia continúa hasta hoy, con nuevos ranchos y granjas que se establecen en el rango del jaguar y que su diseño (o falta de) genera conflictos y mayor fragmentación y retroceso del rango del jaguar. Los jaguares han sido cazados debido a que se los asocia con la pérdida del ganado, cerdos, ovejas y perros. Por eso es común que los rancheros que viven en los límites del hábitat del jaguar tengan prácticas que afecten la coexistencia del jaguar y la gente.

Los avances más significativos en la conservación incluyen:1) áreas protegidas y reservas de la biósfera creadas para conservar la especie y 2) un mayor conocimiento de los factores que contribuyen a los ataques del jaguar al ganado. Hay dos asuntos primarios para manejar el problema de jaguares atacando ganado: uno es limitar las opciones para los gatos de familiarizarse con las cualidades nutritivas de los animales domésticos y la otra es manejar el problema de los jaguares que se acostumbraron a cazar presas domésticas.

Las pérdidas de ganado debido a los carnívoros pueden ser sustanciales en términos económicos. Sommers et al. (2010) cuantificó el impacto económico de la predación sobre terneros por parte del oso pardo (Ursus arctos) y el lobo gris (Canis lupus) en el oeste de Wyoming, EEUU. El incremento en la pérdida del ganado coincidió con la llegada de los osos y lobos (cuando cada especie comenzó a recuperarse y a expandir su rango), empezando con los osos pardos en 1995 y los lobos grises en 2000. Entre 1995 y 2004, 29.693 terneros pastaban en el área, y se perdieron 1.332 en general; de estos 520 se estima que se perdieron por osos y 177 por lobos. El valor monetario de las pérdidas en un período de 10 años fue de 148.000 dólares debido a los osos pardos. El mensaje que nos deja esto es que las pérdidas de ganado debido a los carnívoros tiene un valor real. Vincular de manera efectiva a los rancheros y mantener su apoyo es importante para la conservación de los jaguares. Las estrategias para vincularlos incluyen planes de ecoturismo, con ejemplos del pantanal de Brasil (Hoogesteijn y Hoogesteijn 2011), cacería de ciervos trofeo en Sonora que proveen un valor agregado para la fauna silvestre para compensar

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las posibles pérdidas de ganado debido a los jaguares (Rosas-Rosas y Valdez 2010), y asistencia técnica (nutrición de ganado y tecnologías para conseguir agua) en Guatemala (Polisar comunicación personal).

Robinson et al. (2008) estudiaron los efectos de la cacería y eliminación de puma en un importante estudio para el manejo de ganado en áreas que son pobres en presas silvestres, ya sea por razones intrínsecas o por sobrecacería. Los autores encontraron que la eliminación de pumas en hábitats productores de presas incrementó la inmigración y reclutamiento de animales jóvenes de áreas adyacentes, resultando en poca o nula reducción de la densidad local de pumas y un cambio hacia animales más jóvenes. De esta manera, la cacería de pumas en hábitats de buena calidad (o sea áreas con presas abundantes y fáciles de conseguir) puede crear un sumidero, donde una alta densidad de pumas (y alta tasa de encuentros y mortalidad) puede llevar a una malinterpretación del estado de las poblaciones mayores y ocultar las verdaderas tendencias poblacionales en el sumidero y áreas cercanas menos productivas (Robinson el al. 2008). Este fenómeno es un riesgo real cuando se cría ganado cerca de las zonas donde vive el jaguar que antiguamente albergaban presas silvestres más pequeñas y ágiles. Cuando se introducen las vacas y caballos a un hábitat de jaguares con baja producción (y por ende pocas presas) o una base de presas que ya fue disminuida por la cacería, pueden observarse altas tasas de cacería sobre el ganado y los caballos, sugiriendo una densidad más alta de jaguares de la que realmente existe. Si este cuadro continúa, introduciendo ganado en áreas pobres en presas, los elementos recién descritos sobre la teoría del forrajeo, selección de presas y comportamientos aprendidos contribuirán al ciclo de gatos aprendiendo a cazar ganado y por ende, siendo eliminados.

El diseño del paisaje y el manejo individual de las operaciones ganaderas para minimizar las oportunidades que tienen los carnívoros para aprender a cazar ganado es un factor fundamental en la conservación del jaguar.

Acciones para reducir el impacto de los ataques de jaguar sobre el ganado

Los estudios de campo y observaciones han identificado la vulnerabilidad de los terneros a la predación (Quigley y Crawshaw 1992, Polisar et al. 2003, Scognamillo et al. 2003, Azevedo y Murray 2007b, Hoogesteijn y Hoogesteijn 2011). McBride (2009) notó el posible efecto de la abundancia de presas naturales y de fuentes de agua estratégicamente localizadas para las presas naturales fuera de las pasturas para ganado como un método para reducir la frecuencia de ataques de jaguares sobre el ganado en el chaco central de Paraguay.

Para reducir los conflictos entre jaguares y ganado, así como la consecuente cacería de jaguares como represalia, se deben implementar acciones proactivas de manejo de ganado. Para llegar a esto, se debe proporcionar asistencia técnica a los rancheros de manera que: 1) se detallen los métodos por los cuales se puede prevenir que los gatos aprendan a cazar ganado y 2) permitirles distinguir entre aquellos individuos que están cazando ganado con frecuencia, aquellos que no lo

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hacen y aquellos que lo hacen de vez en cuando (Marchini et al. 2010, Hoogesteijn y Hoogesteijn 2011).

A continuación se presentan una serie de recomendaciones para reducir las pérdidas de ganado debido a los jaguares que deben ser incluidas en cualquier esfuerzo de divulgación con rancheros.

Acciones para reducir la predación de ganado por parte del jaguar

Acciones a tomar por parte de los rancheros para reducir el impacto de los jaguares sobre el ganado (Hoogesteijn y Hoogesteijn 2011):

1. Mantener un registro escrito de todas las pérdidas de ganado. Los libros deben incluir fecha, lugar, estado del animal y causa de la muerte. Esto ayuda a realizar análisis puntual de las fuentes y las características de las muertes que son atribuidas al jaguar. Además, tomar fotografías de todas las reses que se sospecha fueron muertas por carnívoros.

2. Controlar la cacería, tanto la cacería indiscriminada de jaguares (en la que se hieren animales saludables) como la de sus presas (que reducen las presas naturales y que son alternativas al ganado). Maximizar las presas naturales como una fuente de alimento primaria para los jaguares.

3. Usar corrales nocturnos, pasturas iluminadas o vallas eléctricas para los animales más vulnerables (terneros, cerdos, ovejas). Logrando con esto que los jaguares no inicien el ciclo de depredación. Se puede dificultar la cacería de animales domésticos creando áreas en los que los animales vulnerables se mantienen lejos de los bosques y las rutas de viaje de los jaguares, y el acceso a los terneros tiene un costo mayor para los jaguares (cruzar áreas abiertas, proximidad a gente, potentes choques eléctricos, luces desagradables).

4. Ubicar las fuentes de agua lejos de las pasturas en hábitats secos para influir la distribución separada de presas y ganado. Ubicando el agua (un recurso esencial para la fauna) fuera de las áreas de pastura, se puede ordenar la distribución de la fauna y las zonas productivas en presas se separan de las zonas productivas en pasturas.

5. Mantener el ganado lejos de las zonas boscosas. Los jaguares cazan cerca de los márgenes de los bosques, se sienten cómodos en los bordes entre bosques y áreas abiertas y, cuando el ganado se acerca a zonas con bosque, le dan al jaguar una oportunidad de probar un nuevo tipo de comida, iniciando el ciclo de predación (Polisar et al. 2003, Scognamillo et al. 2003, Azevedo y Murray 2007b, Soto-Shoender y Giuliano 2011). Mantenga todo el ganado, cerdos y ovejas fuera de áreas boscosas. En los trópicos húmedos, los cerdos suelen forrajear libres, entrando al bosque a voluntad y con resultados similares como los descritos para el ganado. Un proyecto piloto para encerrar a

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los cerdos y mantenerlos alejados del bosque ha empezado a dar resultados prometedores en cuanto a la reducción de la predación en Mesoamérica (Polisar observación personal).

6. Programar los apareamientos y nacimientos. Los terneros están entre las presas más vulnerables que los jaguares pueden encontrar. Un ternero proporciona gran cantidad de comida y está esencialmente indefenso y no puede escapar. Así, la prioridad a la hora de reducir las opciones para que el jaguar aprenda a cazar ganado es ordenar las temporadas y lugares de nacimientos diseñando cuidadosamente y manejando las pasturas para las parturientas para evitar el ingreso de carnívoros (Hoogesteijn y Hoogesteijn 2011).

7. Mantener los individuos más viejos, grandes, agresivos y experimentados junto con los más jóvenes e indefensos. Esta recomendación no será útil si un jaguar grande ya aprendió a cazar ganado de cualquier tamaño, pero se ha demostrado que teniendo que lidiar con un animal grande y experimentado, los ataques se han reducido en lugares donde, previamente, las pérdidas de ternero alcanzaron niveles inaceptables.

8. Usar razas de ganado, tales como Pantaneiro y San Martinero, que son resistentes a los ataques de jaguares.

9. Mejorar la salud reproductiva del ganado para mejorar la producción y reducir el impacto relativo de pérdidas por jaguares (Hoogesteijn y Hoogesteijn 2011).

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Anexo 3: Glosario

Áreas núcleo (U.S. Fish and Wildlife Service 2012): son las áreas en una unidad de recuperación de jaguares con la más fuerte evidencia de presencia de poblaciones a largo plazo de jaguares. Las áreas núcleo tienen tanto registros continuos a través del tiempo como evidencia reciente de individuos reproductivos.

Criterios para áreas núcleo:

1) Evidencia confiable de poblaciones de jaguares históricas y presentes.

2) Evidencia reciente (dentro de los últimos 10 años) de individuos reproductivos.

3) Contiene hábitat con la calidad y cantidad para albergar poblaciones de jaguares y tiene el tamaño suficiente tamaño como para contener 50 jaguares adultos.

Áreas periféricas (U.S. Fish and Wildlife Service 2012): son aquellas áreas incluidas en los mapas de distribución, pero que son inhóspitas para los jaguares, con muy rara presencia y que casi nunca tienen poblaciones recientes de jaguares (en los últimos 100 años).

Criterios para definir las áreas periféricas:

1) Pocos registros comprobados, históricos o recientes, de jaguares.

2) Calidad y cantidad de hábitat marginal para albergar una población de jaguares. El hábitat se puede presentar en pequeños parches con poca conexión o en parches mayores de hábitat idóneo.

3) Puede albergar, a corto plazo, jaguares dispersándose y temporalmente residentes.

Áreas secundarias (U.S. Fish and Wildlife Service 2012): contienen hábitat para el jaguar con registros históricos y/o recientes de la especie pero con pocos o ningún registro de reproducción. Estas áreas son de particular interés cuando están entre áreas núcleo y pueden usarse como zonas de tránsito por las cuales los individuos que se están dispersando pueden viajar, llegar a zonas cercanas, y potencialmente reproducirse. Los jaguares pueden tener bajas densidades en áreas secundarias debido al control al que fueron sometidos en el pasado y, si algún estudio futuro documenta la reproducción en áreas secundarias, ésta puede considerarse como áreas núcleo.

Criterios para las áreas secundarias:

1) Comparadas con las áreas núcleo, las áreas secundarias son generalmente más pequeñas, contienen menos jaguares, con una densidad menor y sus registros históricos y actuales son esporádicos. Las evidencias de su presencia son pocas debido a que el área

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no está bien estudiada, lo que resulta en un estado desconocido de los jaguares en estas áreas.

2) Hay poca o ninguna evidencia de reciente reproducción (en los últimos 10 años).

3) La calidad y cantidad del hábitat es menor comparada con las áreas núcleo.

Corredor: áreas que conectan las áreas protegidas o las fuentes.

Distribución Discreta Uniforme Previa: en los métodos estadísticos Bayesianos, la distribución previa es la que un número finito de valores tiene la misma posibilidad de ser observado.

Estimaciones del área Ad hoc: han sido utilizadas para calcular la densidad a partir de estimaciones numéricas cuando el área real de muestreo no es conocida. En un intento para estimar el área que ocupan los animales muestreados y por ende una estimación de densidad, los movimientos de los animales recapturados durante el estudio han sido usados como un parámetro relacionado al área de acción. Cuando la grilla de muestreo es grande y el área de acción del animal estudiado es pequeña, esta técnica no suele presentar problemas, ya que la grilla cubre varias áreas y las distancias máximas viajadas entre capturas puede considerarse como la distancia máxima promedio viajada (MMDM), de la que se obtiene el borde para la grilla de trampas con el fin de tener una estimación realista del área de muestreo. Bajo condiciones opuestas, donde las áreas de acción son grandes en relación a la grilla de muestreo, MMDM simplemente estima esta distancia bajo las limitaciones impuestas por la escala de la grilla, resultando en una subestimación de las áreas de acción (y del área muestreada) y como consecuencia, una sub-estimación dela densidad del animal objeto.

Exactitud: combina el sesgo y la precisión en la evaluación del desempeño de un estimador. Un estimador exacto es aquel que es tanto preciso como no sesgado, mientras que un estimador inexacto es ya sea impreciso o sesgado o ambos. Un estimador exacto está cerca al valor real de la población.

Distribución previa: es una parte clave de los métodos estadísticos Bayesianos y representa la información sobre un parámetro desconocido que se combina con la probabilidad de distribución de datos nuevos para obtener la distribución posterior.

Distribución previa uniforme: en los métodos estadísticos Bayesianos, una distribución previa donde todos los intervalos de la misma magnitud son igualmente probables.

Intervalo de confianza: es usado para calibrar la confiabilidad de un estimador. No indica un valor puntual. Es el intervalo en el cual los análisis repetidos incluirán el valor verdadero al nivel indicado de confianza. Por ejemplo, un intervalo de confianza entre 2 y 20 con un 95% de nivel confianza significa que el valor verdadero del parámetro que está siendo estimado estará en ese rango en el 95% de las reiteraciones. Usando un intervalo de 8 a

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12 con un 95% de confiabilidad sería más preciso. Sin embargo, si la muestra incluye un sesgo sistemático, los resultados pueden producir un intervalo de confianza relativamente estrecho, pero inexactos.

Métodos Estadísticos Bayesianos: buscan proporcionar una caracterización probabilística de la incertidumbre sobre los parámetros basados en datos específicos. Tanto los datos como los parámetros son tomados como variables aleatorias de acuerdo al cálculo conocido como la Regla de Bayes y se genera una distribución de probabilidad con base en los datos, la cual es referida como la distribución posterior. El teorema de Bayes expresa una probabilidad condicional (o “probabilidad posterior”) de un evento A cuando B es observado, en términos de “probabilidad previa” de A, y la “probabilidad condicional” de B, dada A.

Estos métodos, que requieren muchas reiteraciones, se han vuelto muy populares en los últimos años gracias a la aparición de computadoras más rápidas y métodos más eficientes para resolver los complejos problemas de la inferencia Bayesiana. Desde el punto de vista Bayesiano, los datos son un reflejo de variables aleatorias, y los parámetros del modelo también lo son.

La distribución Previa, cuando está combinada con información sobre la distribución de probabilidad condicional de nuevos datos a través de funciones específicas, produce la distribución posterior, la que a su vez puede ser usada para futuras inferencias. Una distribución previa uniforme es una distribución de probabilidad simétrica en la cual todos los intervalos (valores), continuos o discretos, son igualmente probables. Una distribución discreta uniforme es una distribución de probabilidad simétrica en la cual un número finito de valores tienen la misma probabilidad de aparecer.

Los expertos pueden informar de “probabilidades previas” que producen fuertes distribuciones previas, que llevan a reducir la incertidumbre sobre las distribuciones posteriores. La colecta secuencial de datos para especificar la transición de probabilidades previas a probabilidades posteriores es un proceso reiterativo que puede consumir mucho tiempo, con las probabilidades posteriores resultando de la colecta de datos en un periodo convirtiéndose en las posibilidades previas del siguiente periodo.

Metapoblación: acuñado como “población de poblaciones”, consiste en un grupo de poblaciones espacialmente separadas de la misma especie donde la existe conectividad y las poblaciones se extinguen y se da la recolonización.

Modelo de ocupación basado en entrevistas: es el uso de entrevistas sistemáticas y estructuradas sobre el conocimiento de la gente local acerca de la presencia de las especies. Los informantes son seleccionados de acuerdo a su área de conocimiento. Se registra la detección y no detección de los jaguares y sus presas en áreas específicas con observadores múltiples que proveen réplicas a fin de generar probabilidades de detección.

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Parabiólogos: gente local entrenada en metodologías de investigación científica.

Precisión: es cuan dispersos se encuentran los datos cuando la estimación se repite muchas veces. Una estimación puede ser precisa, pero debido al sesgo, puede estar lejos del objetivo (comparado con el verdadero valor de la población), generando estimaciones inexactas.

Sesgo: es la desviación sistemática de un estimador del verdadero parámetro de interés.

Unidades de Recuperación (National Marine Fisheries Service 2010): son subunidades de una especie dada que son geográficamente identificables y son esenciales para la recuperación de la especie.

Unidad de Recuperación de Jaguares del Noroeste (NRU) (U.S. Fish and Wildlife Service 2012, Sanderson y Fisher 2013): La Unidad de Recuperación de Jaguares del Noroeste (NRU, 226.826-km²) se extiende por la frontera entre Estados Unidos y México con unos 29.021 km² en Estados Unidos y 197.805 km² en México.

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