Notas Breves

CAMBIOS A LARGO PLAZO EN LAS COMUNIDADES DE AVES REPRODUCTORAS DE DOS BOSQUES

DEL NOROESTE DE ESPAÑA

LONG-TERM CHANGES IN THE BREEDING BIRD ASSEMBLAGES OF TWO WOODLAND PATCHES IN NORTHWEST SPAIN

Ignacio MUNILLA RUMBAO*, José V. LÓPEZ-BAO**, Juan P. GONZÁLEZ-VARO*** y José GUITIÁN RIVERA**** 1

* Facultade de Bioloxía. Universidade de Santiago. Campus Sur, Santiago, 15782 España.** Estación Biológica de Doñana-CSIC, Avenida de María Luisa s/n, Pabellón de Perú, Sevilla,

41013 España. *** Departamento de Biología Vegetal y Ecología, Universidad de Sevilla.

C/ Profesor García González, 2, Sevilla, 41012 España.**** Departamento de Bioloxía Celular e Ecoloxía, Facultade de Bioloxía. Universidad de Santiago.

Campus Sur, Santiago de Compostela, 15782 España.

1 Corresponding author: jose.guitian@usc.es

El estudio de la evolución temporal de la di-versidad en parches de hábitat inmersos enun paisaje cambiante puede ser importante,porque hay evidencia de que estos retazos pue-den tener un papel crucial en el manteni-miento de la diversidad en los paisajes actua-les muy transformados por el hombre (Forman,1995; Laurance y Bierregard, 1997). En el casode las aves, parece que los procesos que afec-tan a las poblaciones y comunidades a escalalocal pueden actuar a una escala más grande,por lo que es necesario adoptar una perspecti-va regional o de paisaje (Bengtsson et al., 1997;Bennett et al., 2004). También se ha encontra-do que, a la escala local, la respuesta de las di-ferentes especies de aves a los cambios regio-nales puede ser muy variable (Bellamy et al.,2000). A lo largo del siglo XX, en las áreas hu-

manizadas de Europa se han venido producien-do cambios en el paisaje en dos direccionesopuestas: por un lado, hay un proceso de inten-sificación agrícola y, por otro, un abandonopaulatino del medio rural. Los dos procesosllevan a largo plazo a un resultado único queconsiste en la homogeneización del territorio(véase, p. ej., Suárez-Seoane et al., 2002) y pa-rece claro que las aves son uno de los gruposmás sensibles a tales cambios (Fuller et al.,1995; Brown et al., 2001; Fuller et al., 2007).En las montañas del norte de España se handespoblado comarcas enteras con el consecuen-te abandono de los cultivos y la desapariciónde la cabaña ganadera (véase, p. ej., Gómez-Sal y Rodríguez, 1992; Gómez–Sal et al., 1993;Roura-Pascual et al., 2005), sin que se co-nozca todavía el efecto de estos procesos en la

Ardeola 55(2), 2008, 221-227

avifauna. En otras áreas geográficas europe-as, la respuesta más común ha sido el descen-so de las poblaciones de aves de espacios abier-tos y del mosaico agrícola, frente al incrementode las poblaciones de especies de bosque y delas etapas intermedias de la sucesión (Laioloet al., 2004; Gregory et al., 2004; Scozzafavay De Sanctis, 2006).

Este estudio se ha realizado a dos escalas,de paisaje y de parche. En el primer caso se hananalizado los cambios ocurridos a largo pla-zo en la vegetación y en la avifauna de una co-marca. En el segundo se ha estudiado, en unintervalo de tiempo similar, la composición yla estructura de las comunidades de aves re-productoras de dos manchas de bosque. Nues-tro planteamiento inicial ha sido que se hanproducido cambios relevantes en la diversidad,composición y estructura de las comunidadesde aves de esos bosques, como respuesta a latransformación ocurrida en la vegetación y enla avifauna del paisaje del cual forman parte.

El estudio se llevó a cabo en la comarca deO Caurel (Lugo, Galicia). Es un área de unas25.000 ha, con un clima oceánico de montaña.Desde 1970 a 2000 ha perdido el 60 % de sushabitantes (de 3.609 a 1.498, INE, 1972 y2003a), el 36 % de las explotaciones agrícolas(de 641 a 408, INE, 1973 y 2003b) y el 80 %de la cabaña ganadera bovina (de 6.660 a 1.381cabezas, Pérez, 1979; IGE, 2003). Actualmen-te, el territorio está repartido entre grandes ex-tensiones de brezal, bosques caducifolios y cul-tivos (véase Guitián et al., 2004). A la escalade parche se estudiaron dos bosques represen-tativos de las formaciones forestales de hojacaduca de la comarca. El primero (Devesa deRogueira) es un bosque montano de unas 400ha, compuesto por hayas (Fagus sylvatica),abedules (Betula alba) y robles (Quercus pe-traea y Q. robur) y situado en una umbría en-tre los 900 y 1.400 m de altitud. El segundo(Souto de Parada) es una antigua plantación decastaños (Castanea sativa) de 400 ha situadaentre los 700 y 1.000 m de altitud. A la escalade paisaje, los cambios ocurridos en la vege-

tación de la comarca se han estudiado com-parando el Mapa de Cultivos y Aprovechamien-tos de 1978 (MAPA, 1979), corregido median-te el mapa de vegetación de Bas et al. (1978),con el Mapa Forestal de España de 2006(MMA, 2006).

Para el estudio de la avifauna, a esa mismaescala, se han comparado los datos proceden-tes de dos inventarios (años 1977 y 2000) queconsistieron en prospecciones de unos 10 díasde duración, realizadas en los principales tiposde hábitats durante todos los meses del año,con un esfuerzo total aproximado de 100 días/año (Bas et al., 1978; Guitián et al., 2004). Enambos inventarios las especies aparecen clasi-ficadas en cuatro grados de abundancia: raras,poco comunes, comunes y abundantes. Estaclasif icación no está basada en criterioscuantitativos y, por consiguiente, pueden exis-tir errores considerables en la apreciación dela abundancia. Por ello, únicamente se hantenido en cuenta los cambios más evidentes,es decir, los producidos entre las categoríasmás distantes en la escala. Con este criterio,también se ha pretendido paliar errores en laestima de los cambios asociados a la detecta-bilidad de las especies raras. De esta forma,hemos tenido en cuenta cuatro posibles cam-bios en las poblaciones: (1) especies nuevas(ausentes en 1977 y presentes en 2000 comopoco comunes, comunes o abundantes); (2) ex-tinguidas (el caso contrario); (3) en aumento(que han pasado de raras a abundantes) y (4)en declive (el caso contrario). Para las especiescuyo estatus poblacional ha cambiado, se mi-dió la relación entre el tipo de cambio (nue-vas y en aumento vs. extinguidas y en des-censo) y su hábitat preferente (bosque ymatorral alto vs. terrenos abiertos, matorralbajo y cultivos) con una tabla de contingencia(mediante el test exacto de Fisher; Quinn y Ke-ough, 2002).

Para evaluar los cambios en las comunida-des de aves a la escala de parche, se compara-ron tres grupos de censos, realizados en cadauno de los dos bosques, en junio de 1977 (8

MUNILLA RUMBAO, I., LÓPEZ-BAO, J. V., GONZÁLEZ-VARO, J. P. y GUITIÁN RIVERA, J.

Ardeola 55(2), 2008, 221-227

222

censos, Bas et al., 1978), 1999 (4 censos) y2004 (3 censos). Se emplearon exactamentelos mismos itinerarios de censo (500 m en elbosque montano y 600 m en el bosque decastaños) con dos bandas laterales de 25 m.Para evaluar los cambios en la identidad y abun-dancia relativa de las especies entre los tresaños se calculó, en primer lugar, el coeficien-te de concordancia de Kendall (W) corregidopara valores empatados junto con su corres-pondiente prueba de significación de χ2 (Zar,1999). Valores significativos del estadístico in-dican que la concordancia es mayor de la quese esperaría por azar.También se estimó la con-cordancia, ponderada según la abundanciarelativa de las especies, con el estadístico CT(prueba de Savage, Zar, 1999).

A la escala de paisaje el efecto principal delabandono sobre la vegetación, ha sido la ex-pansión del bosque a expensas del descenso dela superficie ocupada por el matorral y los cul-tivos (tabla 1). En cuanto a la avifauna a esamisma escala, se registraron 93 especies en1977 (15 raras) y 114 en 2000 (34 raras). Untotal de 14 especies han cambiado de estatussegún los criterios establecidos. De las 10 es-pecies que han aumentado o son nuevas, 6son propias de hábitats de bosque o de mato-rral de porte alto: el abejero europeo Pernis api-vorus, el bisbita arbóreo Anthus trivialis, la cu-rruca zarcera Sylvia communis, la currucamosquitera Sylvia borin, el mosquitero papial-bo Phylloscopus bonelli y el papamoscas grisMuscicapa striata. De las cuatro especies res-tantes, el halcón peregrino Falco peregrinus escaracterístico de hábitats abiertos, mientras quelas otras tres no pueden ser asignadas clara-mente a ninguno de los dos tipos de hábitat. Porel contrario, las cuatro especies que han dismi-nuido o desaparecido son propias de cultivos oterrenos abiertos: la perdiz pardilla Perdix per-dix, la codorniz común Coturnix coturnix, elmochuelo común Athene noctua, y la coguja-da común Galerida cristata. Dentro del grupode especies que han modificado su estatus a lolargo del período de estudio, hubo una relación

significativa entre la dirección del cambio su-frido y su tipo de hábitat preferente, en la di-rección predicha por los cambios ocurridos enla vegetación (P = 0,04; test de Fisher).

A la escala de parche, los valores medios dediversidad obtenidos para cada uno de losdos bosques fueron 9,6 (desviación típica =1,9) en 1977; 9,3 (0,6) en 1999 y 11,7 (5,5)en 2004 para el bosque montano y 12.5 (1,6);13,2 (1,2) y 16,3 (1,4) para el bosque de cas-taños. Los dos índices de concordancia cal-culados indican que no hubo diferencias en lafrecuencia relativa de las especies (W = 0,70;χ2 = 46,50; P < 0,01 para el bosque montano;W = 69; χ2 = 56,52; P < 0,001 para el bosquede castaños; CT = 0,97; χ2 = 68,02; P < 0.001para la devesa; CT = 0,98; χ 2= 83,01; P < 0.001para el bosque de castaños; figura 1).

En contra del planteamiento inicial, losresultados sugieren que las comunidades delos dos bosques se han mantenido relativamen-te estables, en número de especies, composi-ción y estructura, a lo largo de 27 años, a pe-

Ardeola 55(2), 2008, 221-227

CAMBIOS EN COMUNIDADES DE AVES EN NW DE ESPAÑA 223

TABLA 1

Cambios registrados en el uso del suelo (porcenta-je de superficie ocupada) en la comarca de Caurelentre los años 1977 y 2000. [Changes in land use occurred in Caurel between1977 and 2000]

Hábitat 1977 2000 Diferencia[Habitat] (%) (%) [% change]

Bosque caducifolio 11,6 45,9 + 34,3[Deciduous woodland]

Repoblaciones de pinos 8,4 7,5 - 0,9[Pine forest]

Matorral 61,1 41,0 - 20,1[Scrubland]

Agrícola 18,1 5,3 - 12,8[Crops and pastureland]

Urbano 0,8 0,2 - 0,6[Urban]

MUNILLA RUMBAO, I., LÓPEZ-BAO, J. V., GONZÁLEZ-VARO, J. P. y GUITIÁN RIVERA, J.

Ardeola 55(2), 2008, 221-227

224

FIG. 1.—Abundancias relativas de las especies con frecuencias iguales o superiores al 4,5% en dos frag-mentos de bosque caducifolio (bosque mixto y bosque de castaños) de Caurel en 1977, 1999 y 2004. Fco(Fringilla coelebs), Ttr (Troglodytes troglodytes), Sat (Sylvia atricapilla), Rig (Regulus ignicapilla), Cca(Cyanistes caeruleus), Pib (Phylloscopus ibericus), Eru (Erithacus rubecula), Ppy (Pyrrhula pyrrhula),Tph (Turdus philomelos), Mci (Motacilla cinerea), Cbr (Certhia brachydactyla), Tme (Turdus merula),Pat (Periparus ater), Seu (Sitta europaea), Aca (Aegithalos caudatus), Eci (Emberiza cia), Rre (Regulusregulus), Pma (Parus major).

[Relative abundance of species with frequency equal or superior to 4.5% in two fragments of broad-leaf woodland (mixed and chestnut) in Caurel in 1977, 1999 and 2004. Fco (Fringilla coelebs), Ttr(Troglodytes troglodytes), Sat (Sylvia atricapilla), Rig (Regulus ignicapilla), Cca (Cyanistes caeruleus),Pib (Phylloscopus ibericus), Eru (Erithacus rubecula), Ppy (Pyrrhula pyrrhula), Tph (Turdus philome-los), Mci (Motacilla cinerea), Cbr (Certhia brachydactyla), Tme (Turdus merula), Pat (Periparus ater),Seu (Sitta europaea), Aca (Aegithalos caudatus), Eci (Emberiza cia), Rre (Regulus regulus), Pma (Parusmajor).]

sar de los cambios ocurridos en la vegeta-ción y en la avifauna del paisaje. En cuanto alnúmero de especies, esta constancia podría ex-plicarse mediante el reemplazo de unas es-pecies por otras a lo largo del tiempo. Brownet al., (2001) han propuesto que la diversi-dad es una propiedad emergente de los eco-sistemas cuya evolución temporal se mantie-ne dentro de límites estrechos, de modo que amedida que el hábitat cambia, unas especiessustituyen a otras, gracias a un pool regionalde colonizadores. Esta interpretación no pa-rece aplicable a nuestros resultados, porqueno hay evidencias de que se haya producidouna sustitución de especies.

En cuanto a la composición y estructura delas comunidades, la estabilidad observada po-dría ser reflejo de la estabilidad de la avifau-na de la comarca o bien de la estabilidad delhábitat en los dos bosques. Con respecto a lacomposición, nuestros resultados indicanclaramente que ha habido un aumento del ar-bolado hasta ocupar cerca de la mitad del te-rritorio. En coincidencia con este cambio, lacomparación entre inventarios sugiere un au-mento de las poblaciones de aves de hábitatsforestales o de matorral de porte alto, en con-sonancia con el patrón encontrado en otras áre-as geográficas (p. ej., Parody et al., 2001;Kujawa, 2002; Etterson et al., 2007; Seoane yCarrascal, 2008). El método empleado para es-tudiar la avifauna a esa escala sólo permite de-tectar los cambios en las especies más sensi-bles al proceso, pero es muy probable quemuchas otras hayan resultado afectadas en ma-yor o menor medida. En general, los cambiosen la avifauna regional influyen sobre las po-blaciones y comunidades locales de los bos-ques, aunque este efecto puede variar con laespecie y con las características de los parchesde bosque (Bellamy et al., 2000; Kujawa, 2002;Bennett et al., 2004). En cuanto a la estructu-ra, la estabilidad de las comunidades de avesde los medios forestales en periodos de tiem-po comparables al de este estudio, ha sido re-lacionada con la propia estabilidad de los há-

bitats (Bengtsson et al., 1997) y, en este sen-tido, los dos bosques estudiados han cambia-do muy poco. En el caso del bosque de casta-ños, porque se mantiene la limpieza periódicadel sotobosque con el objeto de facilitar la re-colección de castañas. En el caso del bosquemontano, la única actividad que se llevaba acabo era la recogida de leña. Aunque este apro-vechamiento ha desaparecido en los últimosaños, no se han producido cambios signifi-cativos en la estructura del bosque porque laactividad era poco importante y estaba restrin-gida a las zonas más accesibles. Las medidasobtenidas sobre la estructura de la vegetaciónen un bosque semejante, próximo al área de es-tudio, sugieren además que se trata de hábitatsestables a la escala de tiempo considerada (vé-ase Guitián y Bermejo, 2007).

Aunque su alcance es muy limitado, este es-tudio muestra que las comunidades de aves delos parches de hábitats forestales pueden man-tenerse al margen de los procesos de cambioque se dan en la avifauna del paisaje del cualforman parte. En este sentido, los resultadosapoyan la idea de que la conservación de lasmanchas de hábitat podría ser importante parael mantenimiento de la diversidad regional (For-man, 1995; Laurance y Bierregard, 1997).

SUMMARY.—Here we document long-termchanges (1977-2004) occurred in the bird as-semblages of two woodland patches in relationto the pattern of change in land use and birdpopulations at the landscape level. The patch-es selected are representative of the main for-est ecosystems in the area: mixed deciduousand chestnut woodland. The study was con-ducted in Caurel (Galicia, NW Spain), a moun-tain area that is under a swift process of landabandonment. Land use changes were assessedby means of the 1978 and 2006 vegetationmaps. Changes in the avifauna at the landscapelevel were assessed by comparing two inten-sive bird surveys conducted in 1977 and 2000.Bird assemblages in the two woodland patch-es were censused using exactly the same

Ardeola 55(2), 2008, 221-227

CAMBIOS EN COMUNIDADES DE AVES EN NW DE ESPAÑA 225

transects in 1977, 1999 and 2004. The largestpercent change in vegetation was evident in to-tal woodland area (+34 %). Changes in birdpopulations at the landscape level were con-sistent with changes in vegetation, thus favour-ing woodland/high scrub species. However, lo-cal bird assemblages in the woodlandpatches appeared to remain stable in speciesrichness, composition and structure through-out the 27 years of the study. We suggest thatthe little long-term variability exhibited by thesebird assemblages could be related to habitatstability in the woodland patches.

AGRADECIMIENTOS.—Luis Guitián y Rafael Ro-mero nos dieron la información y los consejos ne-cesarios para evaluar los cambios en los usos delsuelo en Caurel. Las aportaciones de dos revisoresanónimos mejoraron notablemente el manuscrito.El Proyecto de Investigación (BOS 2001-3267) fi-nanció parte de los censos.

BIBLIOGRAFÍA

BAS, S., GUITIÁN, J. M., SÁNCHEZ, J. y DE CASTRO,A. 1978. Contribución al estudio de las comu-nidades de vertebrados de la sierra de Caurel.Vols 1 y 2. Informe inédito para la Jefatura Pro-vincial de ICONA. Lugo.

BELLAMY, P. E., ROTHERY, P., HINSLEY, S. A. y NEW-TON, I. 2000. Variation in the relationship betweennumber of breeding pairs and woodland area forpasserines in fragmented habitats. Ecography, 23:130-138.

BENGTSSON, J., BAILLIE, S. R. y LAWTON, J. 1997.Community variability increases with time. Oikos,78: 249-256.

BENNETT,A. F., HINSLEY, S.A., BELLAMY, P. E., SWET-NAM, R. D. y MAC NALLY, R. 2004. Do regionalgradients in land-use influence richness, compo-sition and turnover of bird assemblages in smallwoods? Biological Conservation, 119: 191-206.

BROWN, J. H., ERNEST S. K., PARODY, J. M. yHASKELL, J. P. 2001. Regulation of diversity: main-tenance of species richness in changing environ-ments. Oecologia, 26: 321-332.

ETTERSON, M. A., ETTERSON, J. R. y CUTHBERT,F.J. 2007. A robust new method for analyzingcommunity change and an example using 83 yearsof avian response to forest succession. Biologi-cal Conservation, 38: 381-389.

FORMAN, R. T. 1995. Land Mosaics. The ecology oflandscapes and regions. Cambridge UniversityPress. Cambridge, MA.

FULLER, R. J., GREGORY, R. D., GIBBONS D. W.,MARCHANT J. H., WILSON, J. D., BAILLIE, S. R. yCARTER, N. 1995. Population declines andrange contractions among lowland farmland birdsin Britain. Conservation Biology, 9: 1.425-1.441.

FULLER R. J., SMITH, K. W., GRICE, P. V., CURRIE, F.A. y QUINE, C. P. 2007. Habitat change and wood-land birds in Britain: implications for manage-ment and future research. Ibis, 149: 261-268.

GÓMEZ-SAL, A. y RODRÍGUEZ, M. 1992. Montañasde León. Cuadernos de la Trashumancia 3. ICO-NA, Madrid.

GÓMEZ–SAL,A., ÁLVAREZ, J., MUÑOZ-YANGUAS, M.A. y REBOLLO, S. 1993. Patterns of change in theagrarian landscape in an area of the CantabrianMountains (Spain). Assessment by transition prob-abilities. In: R. Bunce, L. Ryzskowski y M.Paoletti (Eds): Landscape Ecology and Agrosys-tems. Lewis Publishers.

GREGORY, R. D., NOBLE, D. G. y CUSTANCE, J. 2004.The state of play of farmland birds: populationtrends and conservation status of lowland farm-land birds in the United Kingdom. Ibis, 146: 1-13.

GUITIÁN, J., MUNILLA, I., GONZÁLEZ, M. y ARIAS,M. 2004. Guía de las aves de O Caurel. Lynx Edi-cions. Barcelona.

GUITIÁN, J. y BERMEJO, T. 2007. Dynamics ofplant–frugivore interactions: a long-term perspec-tive on holly–redwing relationships in northernSpain. Acta Oecologica, 30: 151-160.

IGE. 2003. Rexistro de Ganado Bovino 2003. Ins-tituto Galego de Estadística. Xunta de Galicia.www.ige.eu/es/economicas/agro_pesca/rexistro_bovino.

INE. 1972. Censo de la Población de España 1970.Instituto Nacional de Estadística. Madrid.

INE. 1973. Censo Agrario de España 1972. SerieA. Primeros resultados: Lugo. Instituto Nacionalde Estadística. Madrid.

INE. 2003a. Censo de la Población de España 2001.Instituto Nacional de Estadística. Madrid.

MUNILLA RUMBAO, I., LÓPEZ-BAO, J. V., GONZÁLEZ-VARO, J. P. y GUITIÁN RIVERA, J.

Ardeola 55(2), 2008, 221-227

226

INE. 2003b. Censo Agrario 1999. Instituto Nacionalde Estadística. Madrid.

KUJAWA, K. 2002. Population density and speciescomposition changes for breeding bird species infarmland woodlots in western Poland between1964 and 1994. Agriculture, Ecosystems and En-vironment, 91: 261-271.

LAURANCE, W. F. y BIERREGARD, R. O. 1997. Trop-ical forest remnants: Ecology, Management andConservation of Fragmented Communities. Uni-versity of Chicago Press. Chicago.

LAIOLO, P., DONDERO, F., CILIENTO, E. y ROLANDO,A.2004. Consequences of pastoral abandonment forthe structure and diversity of the alpine avifauna.Journal of Applied Ecology, 41: 294-304.

MAPA. 1979. Mapa de cultivos y aprovechamien-tos. Hojas 124, 125, 156 y 157. Ministerio deAgricultura, Pesca y Alimentación. Madrid.

MMA. 2006. Mapa Forestal de España. Provinciade Lugo. CD Rom. Ministerio de Medio Ambien-te. Madrid.

PARODY, J. M., CUTHBERT, F. J. y DECKER, E. H. 2001.The effect of 50 years of landscape change onspecies richness and community composition.Global Ecology & Biogeography, 10: 305-313.

PÉREZ, M. 1979. La reserva ganadera de Galicia:Pasado y presente. CSIC. Zaragoza.

QUINN, G. P. y KEOUGH, M. J. 2002. Experimentaldesign and data analysis for biologists. Cam-bridge University Press. Cambridge.

ROURA-PASCUAL, N., PONS, P., ETIENNE, M. yLAMBERT, B. 2005. Transformation of a rural land-scape in the Eastern Pyrenees between 1953and 2000. Mountain Research and Development,25: 254-263.

SCOZZAFAVA, S. y DE SANCTIS, A. 2006. Exploringthe effects of land abandonment on habitat struc-tures and on habitat suitability for three passer-ine species in a highland area of Central Italy.Landscape and Urban Planning, 75: 23-33.

SEOANE, J. y CARRASCAL, L. 2008. Interspecific dif-ferences in population trends of Spanish birds arerelated to habitat and climatic preferences. Glob-al Ecology and Biogeography, 17: 111-121.

SUÁREZ-SEOANE, S., OSBORNE, P. y BAUDRY, J. 2002.Responses of birds of different biogeographic ori-gins and habitat requirements to agricultural landabandonment in northern Spain. Biological Con-servation, 105: 333–344.

ZAR, J. H. 1999. Biostatistical Analysis. Fourth edi-tion. Prentice Hall. New Jersey.

[Recibido: 11/09/08][Aceptado: 23/11/08]

Ardeola 55(2), 2008, 221-227

CAMBIOS EN COMUNIDADES DE AVES EN NW DE ESPAÑA 227