UNIVERSIDADE FEDERAL DE PELOTAS
Programa de Pós - Graduação em Parasitologia
Dissertação
H elmintos e artrópodes de Vanellus chilensis (Molina, 1782),
quero - quero, da região sul do Rio Grande do Sul
Luciano Fagundes Avancini
Pelotas, 2009 .
1
Luciano Fagundes Avancini
Helmintos e artrópodes de Vanellus chilensis (Molina, 1782), quero-
quero, da região sul do Rio Grande do Sul
Orientadora: Gertrud Müller Antunes
Co-orientador: João Guilherme Werner Brum
Pelotas, 2009
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Parasitologia da Universidade Federal
de Pelotas, como requisito parcial à obtenção do
título de Mestre em Ciências com ênfase em
Parasitologia.
2
Banca examinadora:
__________________________________________________________
Prof.a Dr.a Gertrud Müller Antunes
Orientadora e presidente da Comissão
__________________________________________________________
Prof.a Dr.a Maria Elizabeth Aires Berne
Membro da Comissão
__________________________________________________________
Prof. Dr. Jerônimo Lopes Ruas
Membro da Comissão
__________________________________________________________
Prof. Dr. Marcos Marreiro Villela
Membro da Comissão
3
Para minha mãe, Maria do Carmo e para minha
filha, Júlia. Quem me mostrou a profissão e para
quem eu realizo este trabalho.
4
Agradecimentos
A minha família antes de tudo, Aline e Júlia, pela imensa paciência e
compreensão enquanto eu me ausentava (inclusive em casa) para realizar este
trabalho, e a minha família emprestada, João Batista, Elda, Jota e Letícia, pela
ajuda, incentivo e preocupação.
A meus professores, que se tornaram meus amigos, Sídia, Claus e Luís
Fernando, que me mostraram como ser um biólogo e de uma forma ou outra,
sempre me incentivaram.
A meu grande amigo George, pela ajuda inestimável, companheirismo,
incentivo, conversas e reuniões sem fim e a sua família, por me agüentarem
durante um longo tempo (gracias pelo quarto Gabriel)
Ao João Guilherme Brum, pelo início de tudo e a Gertrud Muller, pela
orientação, incentivo, paciência sem fim e por fazer tudo o que podia e não
podia para me ajudar a terminar este trabalho.
Aos colegas e amigos do Laboratório de Parasitologia pela enorme
dedicação e auxílio imprescindível durante estes anos, em especial um enorme
muito obrigado a Carolina e Tati e também ao Marco, pelo apoio, pelos
conselhos e pela ajuda na disponibilização dos hospedeiros e das informações
relacionadas.
A todos os professores e funcionários do IB, por de uma maneira ou
outra, contribuírem para a realização deste trabalho.
Ao Programa de Pós-Graduação em Parasitologia, pela oportunidade.
5
RESUMO
AVANCINI, LUCIANO FAGUNDES. Helmintos e artrópodes de Vanellus
chilensis (Molina, 1782), quero-quero, da região sul do Rio Grande do Sul.
2009. 58f. Dissertação (Mestrado) – Programa de Pós-Graduação em
Parasitologia. Universidade Federal de Pelotas, RS.
Vanellus chilensis, quero-quero, tem distribuição na América do Sul e América
Central, é uma ave muito comum na região sul do RS. Há poucos relatos a
respeito de parasitos nesta espécie, o que incentivou o desenvolvimento deste
trabalho. Com o objetivo de conhecer os helmintos e artrópodes que ocorrem
em V. chilensis foram examinadas 28 aves, as quais foram lavadas,
individualmente, em água com detergente para obtenção dos ectoparasitos e
após necropsiadas para a coleta de helmintos. Os helmintos encontrados e
respectivas prevalências, abundância média e intensidade média foram
Brevithominx asperodorsus (Enoplida, Capilariidae) – 53,6%, 4,5 e 8,4;
Heterakis psophiae (Oxyurida, Heterakidae) – 39,3%, 1,0 e 2,55; Dispharynx
nasuta (Spirurida, Acuariidae) – 28,6%, 4,11 e 14,38; Echinostoma aphylactum
(Echinostomida, Echinostomatidae) – 17,9%, 0,64 e 3.6; Stomylotrema vicarium
(Plagiorchiida, Stomylotrematidae) – 10,7%, 0,25 e 2,33; Neivaia cymbium
(Cyclocoeloidea, Cyclocoelidae) – 7,1%, 0,14 e 2,0; Gyrocoelia perversa
(Cyclophyllidea, Dioecocestidae) – 60,7%. Os Phthiraptera encontrados foram
Actornithopilus sp. (Amblycera: Menoponidae) e Quadraceps guimaraesi
(Ischnocera, Philopteridae), e o ácaro nasal Rhinonyssus sp. (Acarina:
Rhinonyssidae). B. asperodorsus, E. aphylactum, N. cymbium, tem seu
primeiro registro na família Charadriidae para o RS, H. psophiae tem seu
primeiro registro na ordem Charadriiformes para o RS. Este é o primeiro
registro de infecção natural por S. vicarium em Charadriidae para o RS. G.
perversa e D. nasuta tem seu primeiro registro em V. chilensis no RS.
Palavras-chave: quero-quero, Charadriidae, Nematoda, Platyhelminthes,
Phthiraptera, Gamasida.
6
ABSTRACT
AVANCINI, Luciano Fagundes. Identification of helminths and arthropods in
Vanellus chilensis (Molina, 1782) (Charadriiformes: Charadriidae),
lapwing, in the south region of the Rio Grande do Sul state. 2009. 58f.
Dissertação (Mestrado) – Programa de Pós-Graduação em Parasitologia
Universidade Federal de Pelotas, RS.
Vanellus chilensis is a bird species of the family Charadriidae distributed across Central and South America. Despite its high abundance and broad distribution, there are few records of parasites on this species. Aiming to identify the helminths and arthropods that parasitize V. chilensis in southern Brazil, twenty eight birds were necropsied. For collection of ectoparasites, the birds were individually washed in water containing detergent. After that, they were necropsied and their organs were examined for helminths under a stereomicroscope. The helminths found and its respective prevalence, mean abundance and mean intensity were: Brevithominx asperodorsus (Enoplida, Capilariidae) – 53.6%, 4.5 and 8.4; Heterakis psophiae (Oxyurida, Heterakidae) – 39.3%, 1.0 and 2.55; Dispharynx nasuta (Spirurida, Acuariidae) – 28.6%, 4.11 and 14.38; Echinostoma aphylactum (Echinostomida, Echinostomatidae) – 17.9%, 0.64 and 3.6; Stomylotrema vicarium (Plagiorchiida, Stomylotrematidae) – 10.7%, 0.25 and 2.33; Neivaia cymbium (Cyclocoeloidea, Cyclocoelidae) – 7.1%, 0.14 and 2.0; Gyrocoelia perversa (Cyclophyllidea, Dioecocestidae) – 60.7%. The Phthiraptera found were Actornithopilus sp. (Amblycera, Menoponidae) and Quadraceps guimaraesi (Ischnocera, Philopteridae). Another arthropod collected was the nasal mite Rhinonyssus sp. (Acarina, Rhinonyssidae). H. psophiae is cited for the first time parasitizing the order Charadriiformes in RS. B. asperodorsus, E. aphylactum, N. cymbium represent new records for Charadiidae in the State. This is the first report of natural infection in Charadriidae by the parasite S. vicarium in the region of study. The cestode G. perversa and the nematode D. nasuta are cited for the first time parasitizing V. chilensis in RS. The lice Actornithopilus sp. and Quadraceps guimaraesi are new records in RS as parasites of V. chilensis, which is also reported as a new host for the nasal mite Rhinonyssus sp.
Key-words: lapwing, Charadriidae, Nematoda, Platyhelminthes, Phthiraptera,
Gamasida
7
Lista de Figuras - Introdução
Figura 1 – Vanellus chilensis – quero-quero......................................................13
Figura 2 – Distribuição geográfica de Vanellus chilensis ..................................15
Lista de Figuras – Artigo 1
Figura 1 – Porcentagem dos taxa encontrados em Vanellus chilensis da região
sul do RS, no período 2007-2008......................................................................25
Figura 2 – Parâmetros de prevalência, abundância média e intensidade média
dos helmintos encontrados em Vanellus chilensis, na região sul do RS, no
período de 2007-2008........................................................................................26
Figura 3 – Cutícula de Brevithominx asperodorsus – fêmea (10X)...................27
Figura 4 – Brevithominx asperodorsus, fêmea (10X)..............................................27
Figura 5 – Extremidade posterior de Heterakis psophiae – macho (10x)..........29
Figura 6 – Extremidade anterior de Heterakis psophiae (10x).........................29
Figura 7 – Dhisparynx nasuta – fêmea (4x).......................................................31
Figura 8 – Dhisparynx nasuta - detalhe da extremidade anterior.(10x).............31
Figura 9– Echinostoma aphylactum (4x)...........................................................32
Figura 10– Echinostoma aphylactum – detalhe da extremidade anterior (10x).........32
Figura 11– Stomylotrema vicarium (4x).............................................................34
8
Figura 12 – Neivaia cymbium – extremidade anterior (4x)................................35
Figura 13 – Neivaia cymbium – extremidade posterior (4x)..............................35
Figura 14 – Gyrocoelia perversa (2x)................................................................37
Figura 15 – Gyrocoelia perversa – detalhe do rostro (40x)...............................37
Lista de Figuras – Artigo 2
Figura 1 – Actornithopilus sp. – macho (4x)......................................................51
Figura 2 – Quadraceps guimaraesi – macho (4x).............................................52
Figura 3 – Quadraceps guimaraesi – detalhe da genitália do macho (10x)......52
Figura 4 – Rhinonyssus sp. (4x)........................................................................54
Figura 5 – Rhinonyssus sp. (10x)......................................................................54
Lista de Tabelas – Artigo 1
Tabela 1 – Valores de prevalência, abundância média e intensidade média por
táxon encontrados em Vanellus chilensis da região sul do RS.........................26
9
Sumário
1 INTRODUÇÃO .............................................................................................. 11
1.1 Vanellus chilensis (Molina, 1782) ............................................................ 12
1.2 Sistemática do hospedeiro ...................................................................... 16
1.3 Objetivo ................................................................................................... 16
2 REFERÊNCIAS ............................................................................................. 17
Artigo 1 – Helmintos em Vanellus chilensis (Molina, 1782) (Charadriiformes:
Charadriidae), quero-quero, da região sul do Rio Grande do Sul .................... 19
RESUMO .......................................................................................................... 20
ABSTRACT ...................................................................................................... 21
1 INTRODUÇÂO .............................................................................................. 22
2 MATERIAIS E MÉTODOS ............................................................................. 24
3 RESULTADOS E DISCUSSÃO ..................................................................... 25
3.1 Helmintofauna de Vanellus chilensis ....................................................... 26
3.1.1 Filo Nematoda................................................................................... 27
3.1.2 Filo Platyhelminthes .......................................................................... 31
10
4 CONCLUSÕES ............................................................................................. 37
5 REFERÊNCIAS ............................................................................................. 38
Artigo 2 – Phthiraptera e Gamasida em Vanellus chilensis (Molina, 1782),
quero-quero, da região sul do Rio Grande do Sul.............................................44
RESUMO .......................................................................................................... 45
ABSTRACT ...................................................................................................... 46
1 INTRODUÇÂO .............................................................................................. 47
2 MATERIAIS E MÉTODOS ............................................................................. 49
3 RESULTADOS E DISCUSSÃO ..................................................................... 50
4 CONCLUSÕES ............................................................................................. 54
5 REFERÊNCIAS ............................................................................................. 55
11
1 INTRODUÇÃO
A América do Sul é considerada o continente das aves, vivendo aqui
cerca de um terço das espécies existentes na terra. No Brasil ocorrem 1.676
espécies de aves, entre visitantes e residentes, correspondendo mais da
metade das espécies de aves registradas para a América do Sul (ANDRADE,
1997).
As aves são um dos grupos animais mais distintos e bem estudados,
podendo ser utilizados com sucesso como bioindicadores de alterações
ambientais (VERNER, 1981). O conhecimento das exigências ecológicas de
muitas famílias, gêneros e espécies de aves pode ser suficiente em diversas
situações para indicar condições ambientais às quais são sensíveis
(DONATELLI, 2004; TELINO-JÚNIOR et al., 2005).
Segundo SICK (1997), o Brasil possui 1.590 espécies de aves, em 23
ordens e 86 famílias residentes no Brasil, das quais 624 espécies foram
registradas no Rio Grande do Sul, o que corresponde a mais de um terço de
todas as espécies conhecidas no Brasil. SICK (2001) agrupa as aves
brasileiras em dois grandes grupos: Aves residentes – 1524 espécies e
visitantes – 153 espécies.
O Rio Grande do Sul ocupa uma zona de transição com uma diversidade
considerável de espécies. Das 466 espécies reprodutoras no estado, somente
166 ou 35,6% tem distribuição além das fronteiras terrestres em todos os três
lados do Rio Grande do Sul, enquanto que 300 espécies ou 64,4% estão
distribuídas dentro dos limites do Rio Grande do Sul (BELTON 1994).
12
O parasitismo, enquanto relação ecológica entre dois indivíduos é uma
relação co-evolutiva, que reflete a história filogenética dos táxons envolvidos.
Desse modo, a pesquisa dos parasitos que ocorrem em aves tem
também resultados e implicações taxonômicas, aspecto este que recentemente
tem sido considerado (PROCTOR & OWENS, 2000).
Os estudos sobre parasitos de aves silvestres são escassos, não
abrangendo a grande maioria dos grupos taxonômicos, entre as quais a
Família Charadriidae, que no Brasil está presente com 10 espécies, sendo
cinco migratórias e cinco residentes. Entre as espécies residentes desta família
está Vanellus chilensis, quero-quero. Em relação a V. chilensis, poucos
estudos científicos foram feitos, em sua maioria trabalhos de morfologia, alguns
poucos de comportamento e praticamente nenhum em relação a parasitos.
Dada a carência de dados no que tange a parasitologia de V. chilensis,
esta investigação objetiva estudar a fauna parasitária do quero-quero para
obtenção de um maior conhecimento da biodiversidade de parasitos de aves
silvestres do Rio Grande do Sul, com a possível descrição de novas espécies.
1.1 Vanellus chilensis (Molina, 1782)
A ordem Charadriiformes contempla 343 espécies em 18 famílias, sendo
alocadas em três subordens, Alcae (somente a família Alcidae), Lari
(Stercorariidae, Laridae, Sternidae e Rynchopidae) e Charadrii, com 13
famílias, entre elas a família Charadriidae (ERICSON, 2003).
A família Charadriidae é cosmopolita, e apresenta aves aquáticas, com
alimentação predominantemente animal. Costumam tremular os pés sobre a
areia dos ambientes de águas rasas a fim de afugentar pequenos animais
escondidos e desta forma alimentarem-se deles (SICK, 1997).
THOMAS et al. (2004) cita a família Charadriidae como um ótimo grupo
para estudos sobre hipóteses evolucionárias e ecológicas, devido aos seus
hábitos sócias e ecológicos. O mesmo autor ainda confirma, em Charadriidae a
13
subfamília Charadriinae como mais basal, e o gênero Vanellus também como
mais basal na subfamília Charadriinae.
Segundo SICK (2001), são dez os representes da família Charadriidae
registrados no Brasil, sendo cinco espécies visitantes, Pluvialis squaterola
(Batuiruçu-de-axila-preta), P. dominica (Batuiruçu) e Charadrius semipalmatus
(Batuíra-de-bando), da América do Norte, visitantes setentrionais, e Zonibyx
modestus (Batuíra-de-peito-tijolo) e Eudromias ruficollis (Batuíra-de-papo-
ferrugíneo) da região meridio-andina, visitantes meridionais, sendo estas raras
no Brasil, atingindo o extremo sul durante o inverno austral, principalmente em
julho e agosto. As espécies residentes são o Hoploxypterus cayanus (Batuíra-
de-esporão), Charadrius falklandicus (Batuíra-de-coleira-dupla), Charadrius
collaris (Batuíra-de-coleira), Charadrius wilsonia (Batuíra-bicuda) e Vanellus
chilensis (Quero-quero).
Uma das espécies da família Charadriidae de maior importância no Rio
Grande do Sul é Vanellus chilensis (figura 1). Popularmente é conhecida por
―Quero-quero‖, no sul do Brasil, e por ―Chiqueira‖, ―Espanta-boiada‖, ―Gaivota-
preta, ‖Quer-quer‖, ―Teu-téu‖ ou ―Tetéu‖, em outras regiões do Brasil. Na
América do norte é denominada de ―Southern Lapwing‖ e em espanhol é
conhecida por ―Tero-tero‖, sendo a origem do nome popular de Quero-quero
derivada da semelhança da vocalização da ave com a sentença ―quero-quero‖.
Esta vocalização é repetida durante qualquer hora do dia ou da noite, mas é
mais utilizada e principalmente na defesa do território. V. chilensis possui como
característica morfológica um esporão em cada asa, que são utilizados para
defesa ou ataque (SICK, 2001).
Figura 1 – Vanellus chilensis – quero-quero.
Fonte: http://avibase.bsc-eoc.org/ - tonygalvez
14
Os habitats de V. chilensis consistem de áreas de pastagens, áreas
terraplanadas, áreas alagadas, ambientes fazendeiros, ambientes límnicos
(próximo de corpos d´água, brejos, lagoas, açudes) e pastagens (SICK, 2001;
RIBON, 2004), tendo alimentação onívora (DONATELLI, 2004), incluindo
hábitos carnívoros (PALERMO, 1985 apud PISTONE et al., 2002). É uma
espécie gregária, com o tamanho dos grupos variando de acordo com o
período anual (COSTA, 1985 apud COSTA, 2002).
Estas aves apresentam dorso cinza - pardo, com uma extensa mancha
negra ventral que se estende da fronte até o peito, e o ventre é branco. Nota-se
um penacho negro na nuca, as patas são vermelhas assim como o bico, porém
este possui a ponta preta (EFE, MOHR & BUGONI, 2001).
O quero-quero nidifica no solo, geralmente em depressões rasas e
secas, recobertas com folhas secas de gramíneas. Os ovos são depositados
em número entre dois e quatro, possuindo coloração parda amarelada e verde,
com desenhos pretos, o que facilita a camuflagem com o solo. Os ovos medem
entre 45x33mm e são incubados principalmente pela fêmea. Os filhotes são
nidífugos, sendo alimentados principalmente pela fêmea. No período da
incubação o macho torna-se extremamente agressivo e ocorre como sistema
de acasalamento, monogamia e poligamia (COSTA, 2002).
É uma espécie altamente territorial, que realiza vôos rasantes fortes e
diretos com ataques súbitos e velozes para assustar os intrusos que
eventualmente aparecem em seu território (BELTON, 1994), e como
característica possui na ponta de cada asa, escondido na plumagem, um
esporão que fica bem evidente quando atacam (EFE, MOHR & BUGONI,
2001). Os machos são mais ativos no comportamento de defesa (KIS et al.,
2000).
Vanellus chilensis ocorre desde a América Central até a Terra do Fogo,
e em todo o território brasileiro (SICK, 2001) (figura 2).
15
Em vários inquéritos de avifauna foram registrados o encontro de V.
chilensis e de espécies da família Charadriidae no Brasil. Entre esses estão
Silveira e D´Horta (2002), no Mato Grosso, na região de Ilha Bela da
Santíssima Trindade, que registrou V. chilensis, P. dominica e C. collaris; na
Coroa do Avião, Pernambuco, foram registradas as espécies P. squatarola, C.
semipalmatus, C. collaris e C. wilsonia (TELINO-JÚNIOR et al., 2003). Branco
(2004) registrou no litoral de Santa Catarina V. chilensis, P. dominica, C.
semipalmatus e C. collaris, e Cabral (2006), na Área de Proteção Ambiental de
Piaçabuçu, Alagoas, V. chilensis, P. squatarola e C. semipalmatus.
No interior paulista, V. chilensis foi a única espécie da família
Charadriidae registrada em áreas abertas de floresta semidecídua (POZZA,
2003), em uma mata de eucaliptos no interior de São Paulo (WILLIS, 2003) e
em fragmentos de mata da Fazenda Rio Claro, Lençóis Paulista, (DONATELLI,
Figura 2 – Distribuição geográfica de Vanellus chilensis.
Fonte: http://avibase.bsc-eoc.org/
16
2004), assim como na reserva estadual de Gurjaú, Pernambuco (LYRA-NEVES
et al., 2004; TELINO-JÚNIOR, 2005).
1.2 Sistemática do hospedeiro
Reino Animalia
Filo Chordata
Subfilo Vertebrata
Classe Aves
Ordem Charadriiformes
Família Charadriidae
Gênero Vanellus Brisson 1760
Espécie Vanellus chilensis (Molina, 1782)
1.3 Objetivo
Identificar os helmintos e artrópodes que parasitam Vanellus chilensis,
procedentes da região sul do RS, avaliando os parâmetros de prevalência,
abundância média e intensidade média dos helmintos encontrados, sendo
apresentados em dois artigos: 1) Helmintos de Vanellus chilensis (Molina,
1972) (Charadriiformes: Charadriidae), quero-quero, da região sul do Rio
17
Grande do Sul e, 2) Artrópodes de Vanellus chilensis. (Molina, 1972)
(Charadriiformes: Charadriidae), quero-quero, da região sul do Rio Grande do
Sul.
2 REFERÊNCIAS
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Fundação Acangaú. 1995. 40p.
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18
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19
ARTIGO 1
Artigo 1 – Helmintos (Molina, 1782) (do Sul
Helmintos em Vanellus chilensis (Molina, 1782) (Charadriiformes:
Charadriidae), quero-quero, da região sul do Rio Grande do Sul
20
RESUMO
AVANCINI, Luciano Fagundes. Helmintos em Vanellus chilensis (Molina,
1782) (Charadriiformes: Charadriidae), quero-quero, da região sul do Rio
Grande do Sul. 2009. 58f. Dissertação (Mestrado) – Programa de Pós-
Graduação em Parasitologia. Universidade Federal de Pelotas, RS.
Vanellus chilensis, quero-quero, tem distribuição na América do Sul e América Central, é uma ave muito comum na região sul do Rio Grande do Sul. Há poucos relatos a respeito de endoparasitos nesta espécie, o que incentivou o desenvolvimento deste trabalho. Com o objetivo de estudar a fauna helmíntica de V. chilensis (quero-quero) foram examinadas 28 aves provenientes da região sul do RS. Todos os órgãos foram examinados ao estereomicroscópio e os conteúdos lavados em tamis com malha de 63μm para coleta dos parasitos, os quais foram fixados em álcool 70GL. Os nematóides foram clarificados em lactofenol e os trematódeos e cestóides corados. Os helmintos encontrados e suas respectivas prevalências, abundância média e intensidade média foram: Brevithominx asperodorsus (Enoplida, Capilariidae) – 53,6%, 4,5 e 8,4; Heterakis psophiae (Oxyurida, Heterakidae) – 39,3%, 1,0 e 2,55; Dispharynx nasuta (Spirurida, Acuariidae) – 28,6%, 4,11 e 14,38; Echinostoma aphylactum (Echinostomida, Echinostomatidae) – 17,9%, 0,64 e 3,6; Stomylotrema vicarium (Plagiorchiida, Stomylotrematidae) – 10,7%, 0,25 e 2,33; Neivaia cymbium (Cyclocoeloidea, Cyclocoelidae) – 7,1%, 0,14 e 2,0; Gyrocoelia perversa (Cyclophyllidea, Dioecocestidae) – 60,7%. B. asperodorsus, E. aphylactum, N. cymbium, tem seu primeiro registro na família Charadriidae para o RS, H. psophiae tem seu primeiro registro na ordem Charadriiformes para o RS. Este é o primeiro registro de infecção natural de S. vicarium Charadriidae para o RS. G. perversa e D. nasuta tem seu primeiro registro em V. chilensis no RS.
Palavras-chave: quero-quero, Charadriidae, fauna parasitária, Nematoda,
Trematoda, Cestoda.
21
ABSTRACT
AVANCINI, Luciano Fagundes. Helminths in Vanellus chilensis (Molina,
1782) (Charadriiformes: Charadriidae), lapwing, in the south region of the
Rio Grande do Sul state. 2009. 58f. Dissertação (Mestrado) – Programa de
Pós-Graduação em Parasitologia Universidade Federal de Pelotas, RS.
Vanellus chilensis is a bird species of the family Charadriidae distributed across Central and South America. Despite its high abundance and broad distribution, there are few records of endoparasites on this species. With the aim of determining the endoparasite fauna of V. chilensis in southern Rio Grande do Sul state, twenty eight birds were examined. All internal organs were inspected under a stereomicroscope. The stomach and intestinal contents were washed in
a sieve with mesh size of 63m. The parasites were stored in vials containing alcohol 70ºGL for later identification and counting. Nematodes were clarified in lactophenol and trematodes and cestodes were stained with Delafield’s hematoxylin. The helminths found and its respective prevalence, mean abundance and mean intensity were: Brevithominx asperodorsus (Enoplida, Capilariidae) – 53.6%, 4.5 and 8.4; Heterakis psophiae (Oxyurida, Heterakidae) – 39.3%, 1.0 and 2.55; Dispharynx nasuta (Spirurida, Acuariidae) – 28.6%, 4.11 and 14.38; Echinostoma aphylactum (Echinostomida, Echinostomatidae) – 17.9%, 0.64 and 3.6; Stomylotrema vicarium (Plagiorchiida, Stomylotrematidae) – 10.7%, 0.25 and 2.33; Neivaia cymbium (Cyclocoeloidea, Cyclocoelidae) – 7.1%, 0.14 and 2.0; Gyrocoelia perversa (Cyclophyllidea, Dioecocestidae) – 60.7%. H. psophiae is cited for the first time parasitizing the order Charadriiformes in RS. B. asperodorsus, E. aphylactum, N. cymbium represent new records for Charadiidae in the State. This is the first report of natural infection in Charadriidae by the parasite S. vicarium in the region of study. The cestode G. perversa and the nematode D. nasuta are cited for the first time parasitizing V. chilensis in RS.
Key-words: lapwing, Charadriide Nematoda, Trematoda, Cestoda
22
1 INTRODUÇÂO
No Brasil existem poucos estudos sobre helmintos parasitando Vanellus
chilensis, sendo exemplos os estudos de VICENTE et al. (1995) de Oxyspirura
matogrosensis e Ancyracanthopsis coronata, e de Travassos & Teixeira de
Freitas (1940), de dois espécimes de Belonopterus chilensis lampronotus
(Wagl.), sinonímia de V. chilensis, parasitados por cestóides, sem identificação
taxonômica dos parasitos. No Chile, González-Acuña et al. (2008) registraram
em V. chilensis de Nuble, o nematóide Dispharynx nasuta, o acantocéfalo
Plagiorhynchus sp. e o cestóide Infula sp. Nos demais artigos encontrados na
literatura há descrições de helmintos em outras espécies de aves da família
Charadriidae, tais como Wardium canarisi, Nadejdolepis arenariae,
Anomotaenia multifilamenta, Acanthocirrus retirostris, Paramaritremopsis
solielangi, Levinseniella carteretensis, Arhythmorhynchus longicolle,
Nadejdolepis paranitidulans, Paramaritremopsis solielangi, Nadejdolepis
litoralis, Progynotaenia americana, Microphallus kinsellae, Plagiorhynchus
charadrii, Arhythmorhynchus longicolle e Proterogynotaenia texanum em
Arenaria interpres, Pluvialis squaterola, Calidris fuscicollis, C. semipalmatus e
C. alexandrinus relatados por CANARIS & KINSELLA (2001) e BARUS (2005)
o capilarídeo Pterothominx (Pterothominx) totani para Charadriiformes.
A família Capilariidae é cosmopolita, possuindo mais de 300 espécies e
parasitando todas as classes de vertebrados (MORAVEC et al., 1987). De
acordo com Lopez-Neyra (1947) e Moravec (1982) é uma das famílias menos
elucidadas e que apresenta uma maior dificuldade de classificação sistemática.
Brevithominx asperodorsus Travassos, Freitas & Mendonça, 1964 foi registrado
23
em Capella paraguayae (Vieill.) (Scolopacidae: Charadriiformes), na
submucosa da moela, no estado do Espírito Santo.
Chimaerula leonovi (Cestoda: Dilepididae) foi originalmente descrito em
Charadrius mongolus e posteriormente em C. alexandrinus da Bulgária
(VASILEVA et al., 1998). e KINSELLA & DEBLOCK (2000) descreveram
Wardium canarisi (Cestoda: Hymenolepididae) em Arenaria melanocephala no
Alasca. Há relato de Hymenolepididae em Charadriidae, nas espécies Calidris
alpina, Charadrius marginatus e Arenaria interpres (DEBLOCK & CANARIS,
2001a, b, c).
Em Belize, na América Central, Canaris & Deblock (2000), descreveram
os digenéticos Paramaritremopsis solielangi n. sp. e Microphallus kinsellai, em
Arenaria interpres e Actitis macularia (Charadriidae). Deblock & Canaris (2000)
descreveram três espécies de Nadejdolepis (Hymenolepididae) em Charadrius
alexandrinus, Arenaria interpres e Calidris fuscicolis de Belize, na América
Central. Deblock & Canaris (2001b) descreveram três espécies de
Nadejdolepis (Hymenolepididae) em Charadrius ruficapillus e Arenaria interpres
da Austrália.
O trematódeo parasito da conjuntiva palpebral Philophthalmus
lachrymosus Braun, 1902 (Digenea, Philophthalmidae), que tem o homem
como hospedeiro acidental foi registrado em Larus dominicanus
(Charadriiformes: Lariidae) (PINTO et al., 2005).
CREMONTE et al. (2001) descreveram a nova espécie Tetrameres
(Tetrameres) megaphasmidiata (Nematoda: Tetrameridae) em Charadrius
falklandicus e Calidris fuscicollis da Argentina.
Este trabalho foi desenvolvido objetivando ampliar o conhecimento sobre
a fauna parasitária de V. chilensis através da identificação dos helmintos, bem
como da avaliação dos parâmetros de prevalência, abundância média e
intensidade média desses parasitos.
24
2 MATERIAL E MÉTODOS
Foram utilizados 28 espécimes de Vanellus chilensis, destes 16
provenientes do Núcleo de Reabilitação de Fauna Silvestre e Centro de
Triagem de Animais Silvestres da Universidade Federal de Pelotas (NURFS-
CETAS/UFPel), onde vieram ao óbito, 11 foram abatidos sob licença do
Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e Recursos Naturais Não Renováveis
(IBAMA/SISBIO/licença nº151741-1) e um espécime proveniente de
atropelamento.
Para a coleta dos helmintos as aves foram submetidas à necropsia
através de um corte longitudinal ventral da boca à cloaca. Os órgãos foram
individualizados e tiveram seus conteúdos e mucosas inspecionados ao
estereomicroscópio. Os órgãos examinados foram: globo ocular; pulmão;
traquéia; coração; rins; fígado; boca e faringe; sacos aéreos; esôfago; papo e
pró-ventrículo; moela; intestino delgado; intestino grosso e cloaca; aparelho
reprodutor, e por último observou-se o interior da cavidade corporal. Os
conteúdos dos órgãos foram lavados em tamis com abertura de malha de
63μm, sob água corrente, para coleta dos parasitos, os quais foram
acondicionados em frascos com álcool 70ºGL, devidamente identificados. Os
parasitos do filo Nematoda foram clarificados em lactofenol de Amann e
identificados de acordo com Pereira & Vaz (1933), Anderson, (1957), Yamaguti
(1961), Vicente et al., (1983), Duarte & Dórea (1987), Vicente et al., (1995) e
Zhang et al., (2004).
Os helmintos pertencentes às classes Trematoda e Cestoda foram
corados e preparados para a identificação segundo técnica de Amato et al.
(1991).
Os espécimes da classe Trematoda foram identificados conforme Freitas
(1951), Travassos et al. (1969) e Kohn & Fernandes (1972).
A identificação dos cestóides foi realizada de acordo com Yamaguti
(1959), Georgiev & Kornyushin (1993) e Khalil & Jones (1994).
25
Os exemplares foram catalogados e depositados na coleção de
helmintos do Laboratório de Parasitologia de Animais Silvestres do
Departamento de Microbiologia e Parasitologia do Instituto de Biologia da
UFPel.
Os parâmetros avaliados foram de prevalência, abundância média e
intensidade média, segundo Bush et al. (1997) com o uso do programa
Quantitative Parasitology 3.0, (ROZSA et al., 2000). Para a construção dos
gráficos foi utilizado o software Microsoft Excel 2002.
3 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Dos 28 espécimes de Vanellus chilensis necropsiados, 50% (n=14) eram
machos adultos, 32,14% (n=9) fêmeas adultas, 10,71% (n=3) de machos
juvenis e 7,14% (n=2) de juvenis indeterminados. Deste total, 85,71% (n=24)
apresentaram pelo menos uma espécie de helminto.
Ao todo foram encontrados 372 helmintos, dos quais 72,6% (n=270)
pertencentes ao Filo Nematoda e 27,4% (n=102) ao Filo Platyhelminthes,
sendo 19,6% (n=73) da Classe Trematoda e 7,8% (n=29) da Classe Cestoda
(Figura 3).
Figura 1 – Porcentagem dos taxa encontrados em Vanellus chilensis
da região sul do RS, no período 2007-2008.
26
Tabela 1 – Valores de prevalência, abundância média e intensidade média por
táxon em Vanellus chilensis da região sul do RS, período de 2007-2008.
Taxa / parâmetro Prevalência % Abundância
média
Intensidade
média
Nematoda 67,9 9,6 14,2
Trematoda 35,7 2,6 7,3
Cestoda 28,6 - -
3.1Helmintofauna de Vanellus chilensis
0 10 20 30 40 50 60 70
Brevithominx asperodorsus
Heterakis psophiae
Dispharynx nasuta
Echinostoma aphylactum
Stomylotrema vicarium
Neivaia cymbium
Gyrocoelia perversa
Intensidade média
Abundância média
Prevalência %
Figura 2 – Parâmetros de prevalência, abundância média e intensidade média
dos helmintos encontrados em Vanellus chilensis, na região sul do RS, no
período de 2007-2008.
27
3.1.1 Filo Nematoda
Brevithominx asperodorsus Travassos, Freitas & Mendonça, 1964
Enoplida, Capilariidae
Localização: Submucosa da moela.
B. asperodorsus (figuras 5 e 6) ocorreu com um total de 126 exemplares
(5 machos – 121 fêmeas), com uma prevalência de 53,6%, abundância média
de 4,50 e intensidade média de 8,40. Este é o primeiro registro de B.
asperodorsus em ave da família Charadriidae e o primeiro registro da espécie
no Rio Grande do Sul.
Figura 3 – Cutícula de Brevithominx
asperodorsus – fêmea (10x).
Figura 4 – Brevithominx asperodorsus
fêmea 10(x).
28
Heterakis psophiae Travassos, 1913
Oxyurida, Heterakidae
Localização: Ceco
A subfamília Heterakinae, Railliet & Henry (1912), engloba os
representantes da família Ascaridae que possuem uma ventosa pré-anal. De
acordo com o mesmo autor, estão incluídos nesta subfamília os gêneros
Aspidodera Railliet & Henry, 1912, Heterakis Dujardin, 1845, Ascaridia
Dujardin, 1845, Subulura Molin, 1860 e Cissophylus Railliet & Henry, 1912. Em
sua maioria são parasitos de aves, monoxênicos, realizando duas mudas
dentro do ovo, sendo infectivos no segundo estágio larval. A infecção da ave
pode ser através de hospedeiros paratênicos, no caso de H. gallinarum, cujo
ciclo é o único conhecido. Após a ingestão pelo hospedeiro, as larvas migram
para o ceco onde se tornam adultas. Os ovos saem para o ambiente não
embrionados, demorando de quatro a seis dias para tornarem-se infectantes.
Travassos (1913) citou que o gênero Heterakis caracteriza-se por possuir três
lábios, seis papilas na extremidade anterior, membranas laterais discretas ao
longo do corpo, o esôfago apresenta um bulbo na extremidade posterior e um
número variável de papilas na extremidade posterior, sendo um caráter
utilizado para a identificação específica.
H. psophiae (figuras7 e 8) tem como característica o esôfago com um
pequeno bulbo e a parte anterior do intestino enormemente dilatada, presença
de dez papilas na extremidade posterior, sendo três pré-anais (duas ao lado da
ventosa e uma perto do ânus), sete pós-anais, sendo três papilas grandes
laterais e uma pequena, interna, próxima ao ânus, e um grupo de três, muito
pequenas perto da extremidade do corpo. Os espículos são curtos e iguais. O
macho possui tamanho aproximado de 10mm e a fêmea, 12mm (TRAVASSOS,
1913).
29
A prevalência de H. psophiae foi 39,3%, abundância média de 1 e
intensidade média de 2,55 parasitos (figura 4). Esta espécie foi registrada
somente em Psophia viridis SPIX, (Gruiformes: Psophiidae), Jacamim-das-
costas-verdes, habitando o intestino, na localidade de Porto Velho, Rondônia
(TRAVASSOS, 1913).
Este é o primeiro registro de H. psophiae em V. chilensis para o Rio
Grande do Sul e o primeiro registro da presença em ave da ordem
Charadriiformes.
Dispharynx nasuta (Rudolphi, 1819)
Spirurida, Acuariidae
Localização: moela e pró-ventrículo
D. nasuta (Rudolphi, 1819) pode ser encontrada parasitando o pró-
ventrículo de diversas espécies de aves em diferentes áreas (GLOBE & KUTZ,
1945). A validade do gênero e da espécie foi discutida entre vários autores.
Quanto ao gênero, Chabaud (1975), Mawson (1982), Cid Del Prado et al.
(1985), Pinto et al. (1996), Rodríguez (2002) e Zhang et al. (2004)
consideraram Dispharynx um subgênero de Synhimantus Railliet, Henry &
Figura 5 – Extremidade posterior de
Heterakis psophiae – macho (10x).
Figura 6 – Extremidade anterior de
Heterakis psophiae (10x).
30
Sisof, 1912, já Globe & Kutz (1945), Yamaguti (1961) e Vicente et al. (1995)
consideraram Dispharynx um gênero distinto. Chabaud (1975) citou em sua
chave que a diferença nos cordões cefálicos, não anastomosados em
Dispharynx e anastomosados em Synhimantus não constituem caráter de
diferenciação genérica suficiente para separar os dois gêneros. Yamaguti
(1961) e Vicente et al. (1995) ao exporem as características de ambos os
gêneros citaram que além das diferenças nos cordões, Dispharynx pode
apresentar papila cervical simples, bi ou tricúspide e Synhimantus apenas
tricúspide. De acordo com Globo & Kutz (1945) D. nasuta tem identidade
morfológica com D. spiralis (Molin, 1858) razão pela qual as consideraram
sinônimas. Citaram também que a posição da vulva nas fêmeas seria o caráter
proposto para distinguir D. spiralis de D. nasuta, e ao revisarem a literatura
existente na época relataram que apenas Dujardin (1844) apud Globe & Kutz
(1945) descreveu a vulva na região anterior do corpo, e os demais autores se
referiram a vulva na porção posterior ou não fizeram menção a essa
característica. Globe & Kutz (1945) examinaram vários espécimes e
constataram que todos apresentavam vulva na região posterior do corpo,
conforme descreveu Molin (1958) apud Globe & Kutz (1945) para D. spiralis e
Piana (1897) apud Globe & Kutz (1945) para D. nasuta. Rodriguez (2002)
descreveu em Synhimantus dispharynx spiralis vulva na região posterior e
Zhang et al. (2004) descreveram a mesma característica para Synhimantus
dispharynx nasuta. Yamaguti (1961) e Vicente et al. (1995) reconheceram a
validade de ambas as espécies. Gupta (1960) considerou D. nasuta sinônimo
de D. pavonis Sanwal, 1951 e Duarte & Dórea (1987) consideraram D. nasuta
sinônimo de D. spiralis e D. pavonis.
Neste trabalho optou-se por seguir o proposto por Yamaguti (1961) e
Vicente et al. (1995) em relação ao gênero, e Globe & Kutz (1945) no que se
refere a espécie, considerando portanto a espécie D. nasuta.
No Brasil ocorrem ambas as espécies, D. spiralis e D. nasuta. Calegaro-
Marques (2006) citou D. nasuta parasitando o pro-ventrículo de Passer
domesticus (Linnaeus, 1758) (pardal) em Porto Alegre, RS, com prevalência de
0,63% e intensidade média de 18. Coimbra (2007) relatou a presença de D.
nasuta no pro-ventrículo e moela de Columbina picui (Temminck, 1813)
31
(rolinha-picui) em Pelotas, RS, com prevalência de 6,06% e intensidade média
de 16, e prevalência de 3,03% e intensidade media de 7, respectivamente,
Mascarenhas (2008) citou D. nasuta em Paroaria coronata (Miller, 1776)
(cardeal), provenientes da região de Pelotas, RS, parasitando o pro-ventrículo
e moela com prevalência de 2,5% e intensidade média de 3 e 1,
respectivamente. Gonzále-Acuña et al. (2008) relataram o encontro de D.
nasuta em V. chilensis (um espécime positivo), localizados no lúmem e mucosa
do ventrículo e no estômago muscular, com intensidade média de 4 e
prevalência de 2,8%.
D. nasuta (figuras 9 e 10) ocorreu em V. chilensis com 28,6% de
prevalência, 4,11 de abundância média e 14,38 de intensidade média.
3.1.2 Filo Platyhelminthes
Echinostoma aphylactum Dietz, 1909
Echinostomida, Echinostomatidae
Localização: Intestino delgado e intestino grosso
Figura 8 – Dhisparynx nasuta - detalhe
da extremidade anterior (10x).
Figura 7 – Dhisparynx nasuta – fêmea
(4x)
..
32
Echinostoma é o gênero tipo da família Echinostomatidae, e o que tem o
maior número de espécies descritas (KANEV et al., 2009), mas em
contrapartida, a literatura sobre E. aphylactum é escassa, existindo poucas
publicações sobre a espécie. Entre elas, Travassos & Teixeira de Freitas
(1940) registraram em Guira-guira (Cuculidae) Echinostoma sp., Tatcher &
Porter (1968) citaram o parasitismo por E. aphylactum em primatas do Panamá
e Travassos et al. (1969) registraram E. aphylactum em Porphyrula martinica
(L.) (Gruiformes: Rallidae) e Gallinula chloropus galeata (Licht) (Gruiformes:
Rallidae). O parasito ocorreu com 17,9% de prevalência, 0,64 de abundância
média e 3,60 de intensidade média.
Este é o primeiro relato de E. aphylactum (figuras 11 e 12) em V.
chilensis para o RS e também o primeiro registro em ave da família
Charadriidade.
Stomylotrema vicarium Loos 1900
Plagiorchiida, Stomylotrematidae
Localização: Intestino grosso e ceco
Figura 9 – Echinostoma aphylactum
(4x).
Figura 10– Echinostoma aphylactum –
detalhe da extremidade anterior (10x).
33
Lunaschi & Drago (2009) citaram sete espécies de Stomylotrema para
regiões neotropicais, sendo elas S. vicarium, S. bijugum Braum, 1901, S.
fastosum Braum, 1901, S. tagax, Braum, 1901, S. perpastum Braum, 1902, S.
gratiosus Travassos, 1922 e S. ucremium Brenes, Arroyo & Muñoz, 1966.
Amato & Amato (2006) registraram pela primeira vez no Brasil como
segundo hospedeiro natural de S. vicarium, Belastoma dilatatum (Hemiptera:
Belostomatidae) no município de Eldorado do Sul, e Ostrowski de Núñez
(1978) apud Amato & Amato (2006) citou a obtenção de larvas de S. vicarium
de Megadytes glauca Brullé, 1837 (Dysticidae).
Travassos & Teixeira de Freitas (1940) registraram a ocorrência de
Stomylotrema sp. em Guira guira (Crotophagidae). Outras espécies registradas
como hospedeiras são Harpiprion caerulescens (Threskiornithidae) (Travassos,
1941) e Jabiru mycteria (Ciconiidae) (Travassos & de Freitas, 1943), ambas
com a identificação do parasito até gênero.
Em Cuba, Macko et al. (1999) registraram S. bijugum em Ajaia ajaja e S.
vicarium em Egretta caerulea e Podiceps dominicus dominicus (Ciconiiformes).
Canaris & Gardner (2003) registraram as espécies S. ali-ibrahimi em
Himantopus himantopus (Recurvirostridae), S. chabaudi em Tyto alba
(Tytonidae) e S. vachoni em Ardea cinerea (Ardeidae) e Corvus scapulatus
(Corvidae), todos na África.
Também foi registrado em Eudocimus albus (Threskiornithidae) na
cloaca e intestino grosso (DRONEN & BLEND, 2008) no Texas, no intestino e
cloaca de Theristicus caerulescens (Threskiornithidae), Ciconia maguari e
Jabiru mycteria (Ciconiidae) do Brasil, Egretta caerulea (Ardeidae) e
Tachybaptus dominicus (Podicipedidae) de Cuba e Larus dominicanus
(Laridae) da Argentina (LUNASCHI & DRAGO, 2009). Busarellus nigricollis e B.
meridionalis (Accipitridae) são registrados pela primeira vez como hospedeiros
de S. vicarium, ocorrendo na cloaca (LUNASCHI & DRAGO, 2009), e Ostrowski
de Núnez (1978) apud Lunaschi & Drago (2009) relatou a infecção
experimental de V. chilensis por S. vicarium.
34
Encontrado em três hospedeiros, no intestino grosso e ceco, sendo a
prevalência de 10,7%, abundância média de 0,25 e intensidade média de 2,33.
Este é o primeiro registro da ocorrência natural de S. vicarium (figura 13)
em V. chilensis, e o primeiro registro parasitando ave da ordem
Charadriiformes.
Neivaia cymbium (Diesing, 1850) Dubois, 1959
Cyclocoeloidea, Cyclocoelidae
Localização: boca e traquéia
De acordo com Travassos et al. (1969) o gênero Neivaia apresenta o
corpo elíptico, ventosa oral e acetábulo ausentes. Faringe presente. Esôfago
curto. Cecos intestinais sem divertículos, fusionados posteriormente. Poro
genital pré-faringeano. A bolsa do cirro ultrapassa a bifurcação esofagiana, os
Figura 11 – Stomylotrema vicarium (4x).
35
testículos são de forma alongada, não ramificados e situados na extremidade
posterior do corpo. Ovário redondo, lateral, situado adiante do testículo
posterior e na zona testicular anterior. Alças uterinas intercecais. Vitelinos
extracecais, estendendo-se da zona da faringe até a extremidade caudal,
confluindo posteriormente. São parasitos de aves e a espécie tipo é N.
cymbium (Diesing, 1850) Dubois, 1959.
Pode localizar-se no esôfago e traquéia dos hospedeiros. Sobre o ciclo
biológico, Olsen (1974) comentou em relação a Thyplocoelium cymbium (=N.
cymbium) sobre o desenvolvimento da rédia no miracídio antes que este
ecloda. Segundo Machado et al. (2006), o ciclo de desenvolvimento é
semelhante ao de T. cucumerinum. O miracídio já contém uma rédia formada,
que penetra no molusco, e o desenvolvimento atinge a fase de cercária sem
passar pela fase de esporocisto, culminando com a formação das
metacercárias na cavidade pericárdica do molusco. A infecção da ave se faz
pela ingestão do molusco contendo a metacercária, o que pode ser explicado
pelo hábito do hospedeiro e a região de captura que compreende várzeas e
banhados o que favorece o encontro e ingestão das formas intermediárias.
N. cymbium foi registrado na traquéia de Anatidade sp. e Charadrius
wilsonia wilsonia Ord (= Himantopus wilsoni) (TRAVASSOS et al., 1969;
FERNANDES, 1976) e em Anas braziliensis (=Amazonetta braziliensis)
(Anseriformes: Anatidae) (MACHADO et al., 2006) no Brasil.
Este é o primeiro registro de N. cymbium (figuras 14 e 15) em V.
chilensis e o primeiro registro para o RS. O parasito ocorreu com prevalência
de 7,1%, abundância de 0,14 e intensidade média de 2.
Figura 12 – Neivaia cymbium –
extremidade anterior (4x).
Figura 13 – Neivaia cymbium –
extremidade posterior (4x).
36
Gyrocoelia perversa Fuhrmann, 1899
Cyclophyllidea, Dioecocestidae
Localização: intestino delgado
Cyclophyllidea é a maior ordem de Cestoda, sendo parasitos de
vertebrados terrestres ou semi-aquáticos, possuindo uma enorme variedade de
hospedeiros intermediários e tem como principal característica o escólex
rodeado por ventosas. A família Dioecocestidae, parasitos de aves, apresenta
os sexos separados ou o estróbilo regionalmente unisexual. O rostro pode
estar presente ou não e, se presente, pode ser armado ou não. Dentro da
família Dioecocestidae, apresentam-se seis gêneros: Dioecocestus,
Neodioecocestus, Shipleya, Infula, Pseudoshipleya e Gyrocoelia. O gênero
Gyrocoelia apresenta-se com o rostro armado, os poros genitais do macho são
irregularmente alternados. O cirro é grande e armado e os testículos são
poucos, passando entre os canais osmorregulatórios. O ovário é largo, lobado,
as glândulas vitelinas são pós-ovário, a vagina é ausente. O receptáculo
seminal esta presente. O útero é em forma de anel, com ramos laterais. A
espécie tipo é G. perversa Fuhrmann 1899. Ocorre em Charadriiformes e
ocasionalmente Pelicaniformes.
Rêgo (1968) descreveu G. fuhrmanni sp. n. em Charadrius collaris e G.
crassa Furhmann 1900, no intestino de Belonopterus chilensis cayenensis
(Gm), B. chilensis lampronotus (Wagl.) e B. chilensis. Schmidt (2000) relatou G.
perversa em Actophilus africanus, Himantopus himantopus, Hoplopterus
spinosus, Limosa rufa e Vanellus sp. na África.
Foram encontrados 28 escóleces em sete hospedeiros (respectivamente
8-3-2-3-7-2-3), mas em outros (dez hospedeiros) foram encontrados
fragmentos do estróbilo, não sendo possível identificar quantos parasitos
estavam presentes, o que inviabilizou o cálculo da abundância média e
intensidade média. A prevalência foi de 60,7%.
37
Este é o primeiro registro de G. perversa (figuras 16 e 17) em V.
chilensis bem como o primeiro registro para o RS.
4 CONCLUSÕES
- Vanellus chilensis apresenta ampla diversidade parasitária;
- Brevithominx asperodorsus, Heterakis psophiae, Dispharynx nasuta,
Echinostoma aphylactum, Stomylotrema vicarium, Neivaia cymbium e
Gyrocoelia perversa são relatados pela primeira vez em Vanellus chilensis para
o Rio Grande do Sul;
- Os trematódeos Stomylotrema vicarium e Neivaia cymbium são
registrados pela primeira vez parasitando ave da família Charadriidae;
- O cestóide Gyrocoelia perversa é registrado pela primeira vez em
Vanellus chilensis;
- O nematóide Heterakis psophiae tem seu primeiro registro em
Charadriiformes;
- Os nematóides são os helmintos predominantes em Vanellus chilensis.
Figura 15 – Gyrocoelia perversa – detalhe do
rostro (40x).
Figura 14 – Gyrocoelia perversa (2x).
38
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44
ARTIGO 2
Phthiraptera e Gamasida em Vanellus chilensis (Molina, 1782), quero-
quero, da região sul do Rio Grande do Sul
45
RESUMO
AVANCINI, Luciano Fagundes. Phthiraptera e Gamasida em Vanellus
chilensis (Molina, 1782), quero-quero, da região sul do Rio Grande do Sul.
2009. 58f. Dissertação (Mestrado) – Programa de Pós-Graduação em
Parasitologia. Universidade Federal de Pelotas, RS.
Vanellus chilensis tem distribuição na América do Sul e América Central, é uma ave muito comum na região sul do RS que emite uma vocalização denominada ―quero-quero‖, pelo qual é conhecida. Há poucos relatos a respeito de ectoparasitos nesta espécie, o que incentivou o desenvolvimento deste trabalho. Com o objetivo de estudar a fauna ectoparasitária de Vanellus chilensis foram examinadas 28 aves oriundas da região sul do Rio Grande do Sul. Para coleta de Phthiraptera, as aves foram banhadas, individualmente, em água com detergente e esta passada em tamis de malha 63µm para coleta dos ectoparasitos, os quais foram fixados em álcool 70ºGL. A coleta de Gamasida foi realizada a partir da dissecação e lavagem da cavidade nasal. Ambos foram clarificados em lactofenol para identificação. Todas as aves estavam parasitadas por Actornithopilus sp. (Amblycera: Menoponidae) e Quadraceps guimaraesi (Ischnocera, Philopteridae), e duas pelo ácaro nasal Rhinonyssus sp. (Acarina: Rhinonyssidae), caracterizando uma infestação comum por estes Phthiraptera e rara pelo ácaro Gamasida, em V. chilensis da região sul do Rio Grande do Sul.
Palavras-chave: quero-quero, ectoparasitos, Acari, Phthiraptera.
46
ABSTRACT
AVANCINI, Luciano Fagundes. Phthiraptera and Gamasida in Vanellus
chilensis (Molina, 1782) (Charadriiformes: Charadriidae), lapwing, in the
south region of the Rio Grande do Sul state. 2009. 58f. Dissertação
(Mestrado) – Programa de Pós-Graduação em Parasitologia Universidade
Federal de Pelotas, RS.
Vanellus chilensis is a bird species of the family Charadriidae distributed across
Central and South America. Despite its high abundance and broad distribution,
there are few records of ectoparasites on this species. Aiming to identify the
arthropods that parasitize V. chilensis in southern Brazil, twenty eight birds were
necropsied. For collection of Phthiraptera the birds were individually washed in
water containing detergent, which was subsequently sieved. For collection of
Gamasida, the nasal cavity was dissected and washed. The arthropods were
fixed in alcohol 70°GL and clarified in lactophenol. All birds were found
parasitized by the lice Actornithopilus sp. (Amblycera: Menoponidae) and
Quadraceps guimaraesi (Ischnocera, Philopteridae). The nasal mite
Rhinonyssus sp. (Acarina: Rhinonyssidae) was found only in two individuals.
This is the first record of Actornithopilus sp. and Quadraceps guimaraesi as
parasites of V. chilensis in Rio Grande do Sul state and the first report of the
nasal mite Rhinonyssus sp. in this bird species.
Key-words: lapwing, Charadriidae, Phthiraptera, Gamasida
47
1 INTRODUÇÂO
Os pássaros são hospedeiros de uma grande diversidade de simbiontes,
tais como piolhos e ácaros. Já foram descritas aproximadamente 3.000
espécies de ácaros distribuidas em mais de 40 famílias que vivem em
associação com as aves (PROCTOR & OWENS, 2000; KNEE & PROCTOR,
2006). Os Phthiraptera estão distribuídos em sete famílias, e destas, três
famílias são parasitos de aves (BRUM et al., 2005).
Vanellus chilensis apresenta dorso cinza-pardo, com uma extensa
mancha negra ventral que se estende da fronte até o peito, e o ventre é branco.
Nota-se um penacho negro na nuca, as patas são vermelhas assim como o
bico, porém este possui a ponta preta (EFE, MOHR & BUGONI, 2001). A ave
tem como habitats áreas de pastagens, áreas terraplanadas, áreas alagadas,
locais de criação de gado, ambientes limículas (próximo de corpos d´água,
brejos, lagoas, açudes) e pastagens (SICK, 2001; RIBON, 2004), tendo
alimentação onívora (DONATELLI, 2004), incluindo hábitos carnívoros
(PALERMO, 1985 apud PISTONE et al., 2002). É uma espécie gregária, com o
tamanho dos grupos variando de acordo com o período anual (COSTA, 1985
apud COSTA, 2002). V. chilensis ocorre desde a América Central até a Terra
do Fogo, e em todo o território brasileiro (SICK, 2001).
V. chilensis nidifica no solo, geralmente em depressões rasas e secas,
recobertas com folhas secas de gramíneas. Os ovos são depositados em
número entre dois e quatro, possuindo coloração parda amarelada e verde,
com desenhos pretos, o que facilita a camuflagem com o solo. Os ovos medem
entre 45x 33 mm e são incubados principalmente pela fêmea. Os filhotes são
nidífugos e alimentados principalmente pela fêmea. No período da incubação o
macho torna-se extremamente agressivo e ocorre como sistema de
acasalamento, monogamia e poligamia (COSTA, 2002). É uma espécie
altamente territorial, que realiza vôos rasantes fortes e diretos com ataques
súbitos e velozes para assustar os intrusos que eventualmente aparecem em
seu território (BELTON, 1994), e como característica possui na ponta de cada
48
asa, escondido na plumagem, um esporão que fica bem evidente quando
atacam (EFE, MOHR & BUGONI, 2001). Os machos são mais ativos no
comportamento de defesa (KIS et al., 2000).
A maioria dos trabalhos sobre ectoparasitos engloba os membros da
ordem Charadriiformes, por exemplo, a descrição da espécie Aploparaksis
mackoi em Gallinago gallinago (Scopolocinae) por BONDARENKO (2004).
Existem poucos relatos de ectoparasitos em V. chilensis, Dabert (2002),
descreveu três novas espécies do gênero Magimelia (Astigmata: Pterolichidae)
na plumagem dos charadriiformes, sendo M. chilensis em V. chilensis.
BOCHKOV (2004) relatou cinco novas espécies e dois gêneros da
família Syringophilidae (Acari: Cheyletoidea), sendo Charadriaulobia vanelli n.
g., n. sp. de um espécime de V. chilensis importado do Brasil, que veio a óbito
durante a quarentena em um zoológico na Bélgica.
Os ácaros nasais habitam o sistema respiratório das aves, sendo
encontrados preferencialmente na membrana que reveste os cornetos nasais.
Todavia, são freqüentemente encontrados na porção anterior das narinas,
laringe, traquéia, pulmão, sacos aéreos e conjuntivais (AMARAL &
REBOUÇAS, 1974).
O pouco conhecimento sobre a atropodofauna de V. chilensis, levou ao
desenvolvimento deste trabalho, objetivando identificar os espécimes dos
grupos Phthiraptera e Gamasida que parasitam este hospedeiro.
49
2 MATERIAIS E MÉTODOS
Foram examinados 28 espécimes de Vanellus chilensis provenientes da
região sul do Rio Grande do Sul, dos quais 16 foram encaminhadas pelo
Núcleo de Reabilitação de Fauna Silvestre e Centro de Triagem de Animais
Silvestres da Universidade Federal de Pelotas (NURFS-CETAS/UFPel) onde
as aves vieram ao óbito, 11 foram abatidas sob licença do Instituto Brasileiro do
Meio Ambiente e Recursos Naturais Renováveis (IBAMA licença nº 151741-1)
e uma proveniente de atropelamento.
Os ectoparasitos presentes no corpo e nas penas dos hospedeiros
foram coletados de acordo com a técnica de Clayton & Drow (2001), que
consiste na submersão do hospedeiro em um recipiente contendo água e
detergente líquido. As aves ficaram submersas por no mínimo 30 minutos, e
também foram friccionadas, manualmente, para otimizar o desprendimento dos
ectoparasitos. Após este procedimento, o líquido foi tamisado em malha de
63µm. O conteúdo obtido foi examinado em estereomicroscópio e os parasitos
encontrados foram fixados em álcool 70oGL.
Os ácaros nasais foram coletados de acordo com Fain (1957) apud
Amaral & Rebouças (1974), cuja técnica consiste na abertura das fossas
nasais com um corte a partir de uma das narinas até o orifício externo do
ouvido, repetindo o processo para o outro lado. As fossas nasais foram lavadas
com jatos de água e o conteúdo obtido foi observado em estereomicroscópio.
Os ácaros obtidos foram fixados em álcool 70oGL.
Os espécimes de Phthiraptera foram clarificados em lactofenol e
identificados conforme Cicchino (1982) e Mey (2004).
Os ácaros nasais foram clarificados em lactofenol de Amann, montados
entre lâmina e lamínula e identificados conforme Castro (1948), Pence (1973),
Pence (1975) e Pence & Casto (1976).
Os parasitos foram catalogados e depositados na coleção de artrópodes
do Laboratório de Parasitologia do Departamento de Microbiologia e
Parasitologia do Instituto de Biologia da UFPel.
50
3 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Os malófagos Actornithopilus sp. e Quadraceps guimaraesi, da ordem
Phthiraptera, foram encontrados em 100% dos exemplares de Vanellus
chilensis. No entanto, o ácaro nasal Rhinonyssus sp., da ordem Gamasida, foi
encontrado em apenas dois hospedeiros.
Actornithopilus Ferris, 1916
Amblycera, Menoponidae
O Gênero Actornithopilus Ferris 1916 é característico da subordem
Charadrii, com exceção de Jacanidae e Thinocoridae e da subordem Lari,
exceto Stercorariidae e Rynchopidae (CLAY, 1962). A. gracilis foi relatado em
ovos de charadrídeos (RANKIN, 1982) e parasitando V. vanellus (PALMA &
JENSEN, 2005; VAN DEN BROEK & JENSEN Jr., 1964). A. hoplopteri foi
citado como um dos ectoparasitos mais freqüente no gênero Vanellus por
Zlotorzycka et al., (1999). A grande parte dos representantes da subordem
Ischnocera alimenta-se de penas, enquanto os da subordem Amblycera são
hematófagos (ASH, 1960).
Aegialitidis e A. gracilis foram citados por Cicchino & Castro (1998a) na
Argentina e Price et al., (2003) citaram A. aegialitidis em três espécies de
Vanellus, sendo V. vanellus (Linnaeus, 1758), V. miles (Boddaert, 1783) e V.
coronatus (Boddaert, 1783).
González-Acuña et al., (2008) registraram o encontro de Austromenopon
aegialitidis (Durant, 1906) (Amblycera: Menoponidae), Actornithophilus gracilis
(Piaget, 1880), (Amblycera: Menoponidae) e Quadraceps guimaraesi
Timmermann 1954 (Ischnocera: Philopteridae) em V. chilensis do Chile. O
mesmo autor ainda comentou que a combinação de A. gracilis e Q. guimaraesi
ocorre mais comumente no hospedeiro.
51
A classificação taxonômica das espécies de Actornithopilus ainda é
baseada em Clay (1962). Para isso é necessário observar o tamanho, a
posição e a disposição das setas. Nos ectoparasitos observados, as setas
estavam comprometidas, principalmente a disposição das setas do tergito
abdominal, não sendo possível uma definição segura da espécie de
Actornithopilus encontrada. Clay (1962) ainda comentou a dificuldade de
construir uma chave que identifique as espécies de Actornithopilus, pois como
a distinção é baseada na quetotaxia, várias espécies apresentam variações na
posição e tamanho das mesmas. A mesma autora ainda citou como exemplo
um espécime de Actornithopilus em V. vanellus que apresenta uma variação
anormal das setas do metanoto, mas que provavelmente seja A. gracilis.
Neste trabalho, a disposição e tamanho das setas dos espécimes de
Actornithopilus (figuras 18 e 19) coletados em V. chilensis não estão de acordo
com as características da espécie descrita por Clay (1962), embora outras
características tenham se confirmado, portanto, com o embasamento das
informações sobre as possíveis variações na quetotaxia que podem ocorrer na
espécie, é provável que o espécime encontrado (figuras 18 e 19) seja A.
gracilis (Piaget, 1880).
Figura 1 – Actornithopilus sp. – macho
(4x).
52
Quadraceps guimaraesi
Ischnocera, Philopteridae
As espécies do gênero Quadraceps são encontradas principalmente em
Charadriiformes (MARTENS & PALMA, 1981; EMERSON & PRICE, 1985) e os
autores estimam que das 300 espécies de hospedeiros, 240 sejam parasitadas
por Quadraceps spp. O Gênero Austromenopon também foi citado como
parasito da família Charadriidae (EMERSON & PRICE, 1986).
O gênero Quadraceps engloba várias espécies parasitos de
Charadriiformes (EMERSON & PRICE, 1985; PALMA, 1995, PRICE et al.,
2003). Q. guimaraesi foi registrado somente em V. chilensis lampronotus
(Wagler) no Brasil (Timmermann, 1954).
Q. guimaraesi também foi citado em V. chilensis chilensis na Argentina
por Cicchino & Castro, (1998b) e registrado em V. chilensis do Chile por
González-Acuña et al. (2008).
O ectoparasito Q. guimaraesi (figuras 20 e 21) esteve presente em todos
os hospedeiros, sempre em conjunto com Actornithopilus.
Figura 2 – Quadraceps guimaraesi. –
macho (4x).
Figura 3 – Quadraceps guimaraesi –
detalhe da genitália do macho (10x).
53
Rhinonyssus sp.
Acarina, Rhinonyssidae
Os ácaros nasais habitam o sistema respiratório das aves, mas seu
estudo é pouco explorado. Segundo Strandtmann (1948) a família
Rhinonyssidae é dividida em duas subfamílias, Rhinonyssinae e Ptilonyssinae
e que são ácaros pouco conhecidos.
Sobre o gênero Rhinonyssus, Strandtmann (1951) descreveu a espécie
R. himantopus, de Himantopus mexicanus (Charadriidae), e Van Riper (1975)
fez o registro de Rhinonyssus sp. em Loxops virens virens (Passeriformes,
Fringiliidae).
Wilson (1964) registrou Rhinonyssus coniventris Trouessart, 1894 em
Pluvialis Dominica (Charadriidae), e Thul (1985) registrou R. rhinolethrum em
Aix sponsa (Anseriformes, Anatidae).
Mwase & Baker (2006) fizeram o registro de Rhinonyssus himantopus
Strandtmann, 1951 em Hoplopterus spinosus Linnaeus (=Vanellus spinosus)
(spur-winged plover) (Charadriiformes: Charadriidae) e R. rhinolethrum
(Trouessart, 1895) em Anas (Nettion) punctatum Burchell (= Anas hottentota
(Eyton)) (Anseriformes: Anatidae).
Recentemente, Mascarenhas et al., (2009) relataram Cygnus
melanocoryphusi e Callonetta leucophrys (Anseriformes: Anatidae), como
novos hospedeiros para o ácaro nasal R. rhinolethrum (Trouessart) no Brasil.
Nos hospedeiros examinados, somente dois apresentaram parasitismo
por Rhinonyssus sp., (figuras 22 e 23) sendo recuperados apenas 4
espécimes, demonstrando a baixa ocorrência deste ácaro nasal em V.
chilensis.
54
chilensis.
4 CONCLUSÕES
- Quadraceps guimaraesi e Actornithopilus são ectoparasitos comuns de
Vanellus chilensis na região sul do RS;
- Este é o primeiro registro de Q. guimaraesi e Actornithopilus parasitando
Vanellus chilensis no Rio Grande do Sul;
- Rhinonyssus sp. é citado pela primeira vez parasitando Vanellus chilensis;
- O ácaro nasal Rhinonyssus sp. é pouco freqüente em Vanellus chilensis.
Figura 4 – Rhinonyssus sp. (4x). Figura 5 – Rhinonyssus sp. (10x).
55
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