UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ INSTITUTO DE … · 4.1.1 Nematódeos da Ordem Spirurida Chitwood,...

UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ

INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM

BIOLOGIA DE AGENTES INFECCIOSOS E PARASITÁRIOS

HELMINTOFAUNA DE Kentropyx calcarata Spix, 1825 (SQUAMATA: TEIIDAE):

ESTUDO DE ESPÉCIMES DA COLEÇÃO HERPETOLÓGICA DO MUSEU

PARAENSE EMÍLIO GOELDI

ÁUREA MARTINS GABRIEL

Belém - Pará

2013


HELMINTOFAUNA DE Kentropyx calcarata Spix, 1825 (SQUAMATA:

TEIIDAE): ESTUDO DE ESPÉCIMES DA COLEÇÃO

HERPETOLÓGICA DO MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Biologia de Agentes

Infecciosos e Parasitários do Instituto de

Ciências Biológicas da Universidade Federal

do Pará como requisito parcial para a

obtenção do grau de Mestre em Biologia de

Agentes Infecciosos e Parasitários.

Orientadora: Profa. Dra. Jeannie

Nascimento dos Santos.

Belém - Pará

2013

1


HELMINTOFAUNA DE Kentropyx calcarata Spix, 1825

(SQUAMATA:TEIIDAE): ESTUDO DE ESPÉCIMES DA COLEÇÃO

HERPETOLÓGICA DO MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia de Agentes Infecciosos

e Parasitários, do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal do Pará, como

requisito para a obtenção do grau de Mestre em Biologia de Agentes Infecciosos e

Parasitários.

Orientadora: Profa. Dra. Jeannie Nascimento dos Santos

Laboratório de Biologia Celular e Helmintologia,

ICB/UFPA.

Banca Examinadora: Profa. Dra. Maria Cristina dos Santos Costa

Lab. Ecologia e Zoologia de Vertebrados

ICB/ UFPA.

Profa. Dra. Virág Venekey

Laboratório do Grupo de Estudo de Nematoda Aquáticos

ICB/UFPA.

Prof. Dr. Arnaldo Maldonado Junior

Laboratório de Biologia e Parasitologia de Mamíferos

Silvestres Reservatórios

Fundação Oswaldo Cruz/ Instituto Oswaldo Cruz- RJ.

Prof. Dr. Adriano Penha Furtado (Suplente)

Laboratório de Biologia Celular e Helmintologia,

ICB/UFPA.

Belém, 06 de setembro de 2013.

2

“Não é o mais forte que sobrevive, nem o mais

inteligente, mas o que melhor se adapta às mudanças”.

Charles Darwin

3

Dedico este trabalho aos meus amados pais, Vicente

Paulo e Maria Luzanira, que sempre nos dedicaram

com amor os sonhos mais bonitos e ultrapassaram

todos os limites em prol das vitórias e realizações de

seus filhos. E, à minha princesa Isabella Jean.

†Com profunda saudade, aos meus amados avós, Maria

Leonor e Altamiro. Ao meu tio e padrinho “Mirinha” in

memoriam.

4

AGRADECIMENTOS

Agradeço primeiramente a Deus por minha vida e por este momento de realização

pessoal e, a Nossa Senhora de Nazaré, padroeira desta rica Amazônia.

Agradeço a minha amada família pelo amor e apoio incondicionais, em especial aos

meus pais, por tudo o que sou hoje, por sua proteção permanente e por cada momento mais

feliz da minha vida; ao meu esposo David que, apesar da distância geográfica, acompanhou

todos os meus dias e noites dedicados a este projeto; a minha filha Isabella, minha

companheira tão linda e minha razão de viver, que assistiu aos meus ensaios com paciência,

por sua compreensão humilde nos momentos de minha ausência e por todas as vezes em que

me viu cansada em frente ao computador e disse as palavras mágicas: “mamãe, eu te amo!” e

ao meu sobrinho Lucas, por toda a admiração e carinho que dedica à “tante Aurinha” (amo

vocês todos!).

Agradeço a minha orientadora Dra. Jeannie Nascimento dos Santos por ter me

recebido de braços abertos, a quem só tenho a agradecer por sua confiança em meu trabalho,

apoio nos momentos mais difíceis e muito mais elogiar por seu exemplo de dedicação,

presença, incentivo e, claro, por sua famosa caneta vermelha indispensável nesta caminhada.

Especialmente a Dra. Teresa Cristina Sauer de Avila-Pires do Museu Paraense Emílio

Goeldi, os meus agradecimentos por esta oportunidade ímpar e pelo total apoio para a

realização deste projeto.

Aos doutores Fernanda de P. Werneck, Felipe Bisaggio Pereira, Stephen Goldberg,

Charles Bursey, Robson Ávila e William Ernest Magnusson por suas gentis correspondências

e colaborações.

Às doutoras Marinete Póvoa e Virág Venekey por suas experientes contribuições e

observações para a qualificação deste trabalho.

Aos queridos Dr. Nelson Papavero, Dr. Washington Assunção, Dr. Carlos Einicker

Lamas e Dr. Gary Garcia, pelo apoio que me fortaleceu a decisão de seguir sempre em frente.

Aos queridos amigos que, de forma sincera, confraternizaram comigo meus sucessos e

que me apoiaram nesta caminhada, principalmente nos momentos mais difíceis: benfeitor Sr.

Mario, Ir. Urbanina Moulle, Joseph McCann, meus primos Ete, Marilourdes e Márcio, Fátima

Maia, Girlley Dourado, Jamilla, Lílian & Dilton, Axel Dieudonné, Alessandra Scofield,

Gustavo Góes, Katiane Schwanke, Rosilene Assumpção, Rosilene Mesquita, Bruno Barros,

Khrisna Tabosa, Ana Silvia, Eliane, Yaracíntia, Alex Lacerda, Gunther Barbosa, Dra. Diva

Anelie, Dr. Ohashi, Dra. Izabel, Dra. Ana Afonso, Dra. Manoela Calado. Aos saudosos Pierre

5

Jauffret† e Dra. Carminha†. Com certeza não citei todos os nomes que gostaria de lembrar,

mas quero agradecer a cada um por participarem de forma muito especial na minha história.

A todos os que comigo cruzaram caminhos desde a minha infância até aqui, o tempo

talvez tenha apagado os nomes, mas jamais as boas lembranças, são eternamente responsáveis

pelo que cativaram e, também aos que não souberam cativar, da mesma maneira auxiliaram o

plano maior – esta é 3ª Lei de Newton.

Aos membros da família científica do Laboratorio de Biologia Celular e

Helmintologia Profa. Dra. Reinalda Marisa Lanfredi, que me receberam como irmã: Djane

(Djaaaaaaaaa), Luciana “Kaká”, Lílian “Rhinella”, Caroline, Fabrisia, Soraya, Vera, Profa.

Janaína, Emanuelle, Thais, Tássia, Helrik, P.A., Jurupytan, Jefferson, Raul Henryque,

Washington, Ana Carolina e Gisele (esqueci alguém???) – o meu obrigado eterno! Aos

professores Francisco Tiago (obrigada por me incentivar! Eternamente grata!), Elane Giese

(obrigada por estar ao meu lado quando eu mais precisei) e Adriano Furtado, pela sabedoria

rimada com alegria, muito obrigada!

Aos membros do Programa de Pós Graduação em Biologia de agentes Infecciosos e

Parasitários: professores, pelo conhecimento, exemplo e orientação dedicados, em especial

aos queridos Dr. Ricardo Ishak e Dr. Evonnildo, alunos, principalmente aos que

compartilharam o aprendizado das disciplinas e, que fizeram inesquecíveis tantos bons

momentos e, aos queridos Sr. Hosana e Myrna, sempre presentes.

A todos os pesquisadores, muitos já eternizados na História, que dedicaram tempo,

verdadeiro amor e sabedoria para a produção bibliográfica utilizada na construção deste

trabalho. Non deterret sapientem mors – diria Cicero mais uma vez.

Ao Centro de Pesquisas René Rachou da FIOCRUZ/ MG pelas imagens obtidas em

Microscopia Eletrônica de Varredura.

Ao PROCAD que através do seu auxilio financeiro possibilitou a realização deste

projeto.

A CAPES pelo auxilio com a bolsa.

E por que não agradecer aos animais também? A todos eles o meu muito obrigado!

Por serem os verdadeiros culpados da escolha que fiz pela medicina veterinária, que me

trouxe até aqui.

A todos os que contribuíram direta ou indiretamente para a conclusão deste trabalho e

que, por ventura, não foram citados: os meus sinceros agradecimentos.

-Muito obrigada, de coração, minha dívida é grande!

6

SUMÁRIO

LISTA DE FIGURAS................................................................................................. 9

LISTA DE QUADROS............................................................................................... 11

RESUMO.................................................................................................................... 12

ABSTRACT................................................................................................................. 13

1. INTRODUÇÃO..................................................................................................... 14

1.1 O HOSPEDEIRO Kentropyx calcarata Spix, 1825.............................................. 14

1.2 PARASITOS DE Kentropyx calcarata Spix, 1825.............................................. 20

1.2.1 Nematódeos de Kentropyx calcarata Spix, 1825............................................. 23

1.2.2 Acantocéfalos de Kentropyx calcarata Spix, 1825........................................... 31

1.3 O POTENCIAL DE DIVERSIDADE DE PARASITAS DA REGIÃO

AMAZÔNICA.......................................................................................................

1.3.1 A Floresta Nacional (FLONA) de Caxiuanã como referencial para a

pesquisa de helmintos parasitos de répteis...............................................................

33

34

1.3.2 A importância das Coleções Científicas para o inventário de helmintos

parasitos de lagartos...................................................................................................

36

2.OBJETIVOS............................................................................................................ 39

2.1 OBJETIVO GERAL............................................................................................. 39

2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS................................................................................ 39

3. MATERIAL E MÉTODOS................................................................................... 40

3.1 MICROSCOPIA DE LUZ.................................................................................... 41

3.2 MICROSCOPIA ELETRÔNICA DE VARREDURA......................................... 42

4. RESULTADOS ..................................................................................................... 44

4.1. FILO NEMATODA: ANÁLISES MORFOLÓGICAS E MORFOMÉTRICAS

EM MICROSCOPIA DE LUZ E MICROSCOPIA ELETRÔNICA DE

7

VARREDURA............................................................................................

4.1.1 Nematódeos da Ordem Spirurida Chitwood, 1933, Família

Physalopteridae Railliet, 1893.......................................................................

46

46

4.1.1.1 Nematódeos da Família Physalopteridae Railliet, 1893, Subfamília

Physalopterinae Railliet, 1893...........................................................................

46


Thubunaeinae Sobolev, 1949............................................................................

60

4.1.1.3 Nematódeo fêmea da Família Physalopteridae Railliet, 1893 Subfamília

não determinada..................................................................................................

64

4.1.1.4 Larvas de terceiro estágio de nematódeos da Família Physalopteridae

Railliet, 1893.......................................................................................................

68


Onchocercidae Leiper, 1911..............................................................................

78

4.1.3 Nematódeos da Ordem Strongylida Molin, 1861, Família Molineidae

Skrjabin & Schulz, 1937.....................................................................................

81

4.2 FILO ACANTHOCEPHALA: ANÁLISES MORFOLÓGICAS EM

MICROSCOPIA DE LUZ ....................................................................................

85

5. DISCUSSÃO .......................................................................................................... 89

5.1 FILO NEMATODA........................................................................................ 90


Physalopteridae Railliet 1893............................................................................

92

5.1.1.1 Nematódeos da Subfamília Physalopterinae Railliet,

1893....................................................................................................................

93

5.1.1.2 Nematódeo da Subfamília Thubunaeinae Sobolev, 1949....................... 104

5.1.1.3 Espécime fêmea adulta de nematódeo da Família Physalopteridae

Railliet, 1893, Subfamília e gênero não determinados............................................

108

8

5.1.1.4 Formas imaturas da Família Physalopteridae Railliet, 1893, Subfamília

e gênero não determinados...............................................................................

108


Onchocercidae Leiper, 1911......................................................................................

110

5.1.3 Nematódeos da Ordem Strongylida Molin, 1861, Família Molineidae

(Skrjabin & Schulz, 1937) Durette-Desset & Chabaud, 1977................................

113

5.2 FILO ACANTHOCEPHALA.......................................................................... 116

6. CONCLUSÕES....................................................................................................... 119

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS..................................................................... 121

ANEXOS...................................................................................................................... 143

9

LISTA DE FIGURAS

Figuras Pág.

Figura 1: Espécime adulto de Kentropyx calcarata 15

Figura 2: Distribuição geográfica da espécie Kentropyx calcarata na América do

Sul

17

Figura 3: Visão dorsal (A) e lateral (B) da região cefálica de Kentropyx calcarata

indicando o posicionamento característico das escamas nasais (Na) justapostas em

macroteídeos

18

Figura 4: Biometria de Kentropyx calcarata indicando o comprimento rostro-

cloacal (CRC)

19

Figura 5: Espécime da Família Teiidae comercializado legalmente como animal

de estimação no sul da Bélgica

31

Figura 6: Imagem de satélite da região da Floresta Nacional de Caxiuanã no

Estado do Pará, onde os hospedeiros da espécie K. calcarata foram coletados

35

Figura 7: Visão parcial da Coleção Herpetológica “Osvaldo Rodrigues da Cunha”

do Museu Paraense Emílio Goeldi, na qual se observam frascos contendo

espécimes de lagartos da Família Teiidae preservados e tombados

37

Figura 8: Espécime de Kentropyx calcarata tombado e conservado na Coleção

Herpetológica do MPEG coletado em pesquisa de campo na FLONA de Caxiuanã

Melgaço-PA, no período 2001/ 2002

40

Figura 9: Desenho taxonômico do nematódeo macho do gênero Physaloptera

parasito de estômago de Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã preservado

na Coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi

51

Figura 10: Desenho taxonômico do nematódeo fêmea do gênero Physaloptera



53

Figura 11: Microscopia eletrônica de varredura de nematódeo macho do gênero

Physaloptera parasito de estômago de Kentropyx calcarata da FLONA de

Caxiuanã preservado na Coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi

56

Figura 12: Microscopia eletrônica de varredura de nematódeo fêmea do gênero

Physaloptera parasito de estômago de Kentropyx calcarata da FLONA de


58

Figura 13: Desenho taxonômico do nematódeo macho do gênero Thubunaea

parasito de Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã preservado na Coleção

Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi

62

10

Figura 14: Desenho taxonômico do nematódeo fêmea da Família Physalopteridae

Railliet, 1893 Subfamília não determinada parasito de Kentropyx calcarata da

FLONA de Caxiuanã preservado na Coleção Herpetológica do Museu Paraense

Emílio Goeldi

66

Figura 15: Microscopia eletrônica de varredura de forma imatura de nematódeo



71

Figura 16: Microscopia eletrônica de varredura de forma imatura (morfotipo I) de

nematódeo parasito de estômago de Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã

preservado na Coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi

73

Figura 17: Microscopia eletrônica de varredura de forma imatura (morfotipo II)

de nematódeo parasito de estômago de Kentropyx calcarata da FLONA de


75

Figura 18: Desenho taxonômico do nematódeo fêmea da Família Filaroidae



79

Figura 19: Desenho taxonômico do nematódeo fêmea da Família Molineidae



83

Figura 20: Fotomicrografia de luz (microscópio Olympus BX53 equipado com

sistema de captura de imagem) de uma forma imatura de helmintos do Filo

Acanthocephala parasitos de Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã

preservados na coleção herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi.

86

Figura 21: Representação infográfica de uma cadeia trófica na qual Kentropyx

calcarata (A) atua como hospedeiro definitivo de helmintos da Família

Physalopteridae, na qual artrópodes (B) podem atuar como hospedeiros

intermediários e outros vertebrados (C), como seus hospedeiros paratênicos

92

Figura 22: Nomenclatura de dentes do padrão de dentição dos exemplares da

Subfamília Physalopterinae

94

Figura 23: Representação infográfica de uma cadeia trófica, na qual os mamíferos

carnívoros (A) podem albergar helmintos do Filo Acanthocephala como seus

hospedeiros definitivos. Os lagartos da espécie Kentropyx calcarata (B) atuam

neste ciclo destes parasitos como hospedeiros paratênicos e os artrópodes (C)

como seus hospedeiros intermediários

117

11

LISTA DE QUADROS

Quadros Pág.

Quadro 1: Espécies do gênero Kentropyx ocorrentes no Brasil 16

Quadro 2: Nematódeos de Kentropyx calcarata na Amazônia 22

Quadro 3: Espécies do gênero Physaloptera parasitos de vertebrados de diferentes

classes zoológicas ocorrentes na região Neotropical e classificadas de acordo com

o tipo uterino das fêmeas dos parasitos

25

Quadro 4: Espécies do gênero Physaloptera Rudolphi, 1819 ocorrentes em répteis

na América do Sul

26

Quadro 5: Identificação de espécimes de Kentropyx calcarata da Coleção

Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi MPEG utilizados para pesquisa

de helmintos.

41

Quadro 6: Dados gerais de necropsia para investigação de helmintos em

hospedeiros da espécie Kentropyx calcarata da Flona de Caxiuanã preservados na

Coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi MPEG

44

Quadro 7: Quantitativo de helmintos por sítio de infecção em hospedeiros da

espécie Kentropyx calcarata da Coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio

Goeldi

45

Quadro 8: Padrões de dentição de nematódeos dos gêneros atribuídos à

Subfamília Physalopterinae 95

Quadro 9: Morfologia comparada entre os padrões de dentição de Physaloptera

sp. de Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã e dos nematódeos do gênero

Physaloptera ocorrentes no Brasil

98

Quadro 10: Caracteres de machos do gênero Thubunaea Seurat, 1914 da América

do Sul

107

12

RESUMO

Os estudos sobre helmintofauna de lagartos da Amazônia ainda são pouco numerosos, apesar

de sua relevância para a compreensão da ecologia, história natural, ciclo de vida e relação

parasito-hospedeiro destes vertebrados. O registro de ocorrência de espécies parasitas já

descritas, a descrição de novas espécies parasitas e a pesquisa em coleções herpetológicas tem

sua importância na possibilidade ilimitada de obtenção de dados inéditos para a análise

helmintológica de animais como os da espécie Kentropyx calcarata. Este hospedeiro é uma

espécie heliofílica e ao explorar diferentes habitats na floresta devido ao seu comportamento

de forrageador ativo, pode se infectar e disseminar uma variedade de helmintos. O objetivo

deste estudo foi analisar a helmintofauna de lagartos da espécie K. calcarata, oriundos da

Floresta Nacional de Caxiuanã, município de Melgaço, Estado do Pará; área de floresta

primária, pouco antropizada e representativa do Bioma Amazônico. Foram selecionados dez

espécimes de K. calcarata fixados em formaldeído 10%, conservados em etanol 70% e

tombados na Coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG) para a

pesquisa de helmintos. Os parasitos foram coletados e processados para análise por

microscopia de luz e eletrônica de varredura e analisados morfologica e morfometricamente

para a definição do táxon específico. Oito espécimes de K. calcarata (80%) se apresentaram

parasitados por nematódeos; três espécimes estavam parasitados por larvas do Filo

Acanthocephala (30%) e um espécime não estava parasitado por helmintos (10%). Os

nematódeos parasitos encontrados pertencem às Famílias Physalopteridae, Onchocercidae e

Molineidae. A maior prevalência encontrada foi de helmintos da Família Physalopteridae,

entre estes nematódeos do gênero Physaloptera. Porém, ainda são necessários estudos mais

aprofundados para determinação das espécies de helmintos parasitas de K. calcarata da

Amazônia.

Palavras-chave: Nematoda; Taxonomia; Coleções Científicas Biológicas; Kentropyx

calcarata; Floresta Nacional de Caxiuanã; Amazônia.

13

ABSTRACT

Research on helminthic fauna of Amazonian lizards is still scarce, despite its importance for

understanding the ecology, natural history, life cycles and host-parasite relationships of theses

vertebrates. The documentation of known species occurrence, the description of new parasites

species and the research about herpetological collections is important because of the great

potential to obtain original data about animals as the Kentropyx calcarata species. This host

is a heliofilic species and an active forager. Through its exploration of different forest habitats

it may be infected and disseminate a variety of helminthes. The aim of this study was to

analyze the helminthic fauna of the lizard species K. calcarata collected from the Caxiuanã

National Forest, Melgaço municipality, Pará state; an area of primary forest, with minimal

anthropogenic disturbance and representative of the Amazon Biome. Ten specimens of

species K. calcarata fixed in 10% formaldehyde preserved in 70% ethanol from the

Herpetological Collection of the Goeldi Museum (MPEG) were selected for the detection of

helminthes. The parasites were collected and processed for analysis using light and scanning

electron microscopy and were analyzed morphologically and morphometrically to define the

specific taxon. Eight specimens of K. calcarata (80%) were parasitized by nematodes; three

were parasitized by larvae of the Phylum Acanthocephala (30%) and one specimen was not

parasitized by helminthes (10%). The nematodes parasites found belong to the

Physalopteridae, Onchocercidae and Molineidae Families. The highest prevalence found was

of helminthes from the Physalopteridae Family, among these the Physaloptera genus. Further

studies are needed to more fully describe the helminthes parasites species of K. calcarata

from Amazonia.

Keywords: Nematoda; Taxonomy; Scientific Biological Collections; Kentropyx calcarata;

Caxiuanã National Forest; Amazon.

14

1. INTRODUÇÃO

1.1 O HOSPEDEIRO Kentropyx calcarata Spix, 1825

A Classe Reptilia constitue um dos grupos de destaque entre as principais taxocenoses

terrestres. Seus representantes integram, juntamente com os anfíbios, a herpetofauna que,

apesar de sua importância nas comunidades naturais, é ainda um grupo com pesquisas

restritas, principalmente à taxonomia alfa (Sebben et al., 2005; Dixo & Verdade, 2006;

Martins & Molina, 2008; Miralles & Carranza, 2010).

Os répteis pertencem a um grupo parafilético composto por quatro Ordens:

Crocodilia, Rhynchocephalia, Squamata e Testudinata. Tradicionalmente são descritos como

animais heterotérmicos, que regulam suas taxas metabólicas através de mecanismos de

termorregulação ectotérmicos e possuem a pele seca recoberta por escamas epidérmicas ou

dérmicas (Pough et al., 2003; Zug et al., 2001; Hoogmoed et al., 2009; Rocha et al., 2009;

Souza, 2011; Williston, 2011).

Os répteis ocorrem em praticamente todos os ecossistemas das zonas tropicais e

subtropicais do planeta, algumas de suas espécies apresentam taxas de densidade

populacionais relativamente altas em regiões de clima mais quente, como a região

Amazônica. Esta distribuição é condicionada por múltiplos fatores que compõem os

diferentes nichos ambientais nos quais estes organismos demonstram suas variações

anatômicas e fisiológicas, capacidade de adaptação e consequente diversidade biológica

(Hawkey & Dennet, 1989; Gaston & Spice, 1998; Pough, 1998; Pough et al., 2003; Mitchell

& Diaz Figueroa, 2005; Martins & Molina, 2008; Schaerlaeken et al., 2012).

A diversidade de espécies da Classe Reptilia é bastante representativa e, freqüentes as

descrições de novas espécies representantes a cada ano. Segundo os dados da página

eletrônica do The Reptile Database, entre janeiro e abril de 2012, houve uma progressão de

9.547 para 9.766 espécies de répteis conhecidas no mundo, destas 5.796 são de lagartos

(TIGR Reptile Database, 2013). Em número de espécies da Classe Reptilia, o Brasil ocupa

a segunda posição mundial, com 744 listadas até o momento pela Sociedade Brasileira de

Herpetologia (SBH), em relação à Austrália, que apresentaria o registro total de 864 espécies

(Wilson & Swan, 2008; Bérnils & Costa, 2012).

Entre os numerosos representantes da Classe Reptilia, se destacam os lagartos,

pertencentes à Ordem Squamata, grupo que apresenta a maior variedade morfológica dos

vertebrados terrestres. Segundo Bérnils & Costa (2012), são aproximadamente 248 espécies

de lagartos conhecidas no Brasil. Esta variabilidade, assim como as variações do ambiente

15

(índices de temperatura, umidade e incidência solar) e os fatores como a percepção sensorial

(visão, audição, olfato e paladar) e as características filogenéticas (ciclos reprodutivos, entre

outros), podem influenciar as relações ecológicas, o comportamento alimentar (consumidores

ou predadores), a diversidade de estratégias de caça e a dieta destes animais, segundo

Almeida et al. (2001), Fowler & Cubas et al. (2001), Mehler & Bennett (2003), Cubas et al.

(2006), Martins & Molina (2008), Rocha et al. (2009) e Wiens et al. (2012).

Segundo os autores Cubas et al. (2006), anatomicamente, lagartos como os teiídeos

apresentam, no geral: o estômago simples, intestino delgado longo, ceco, que pode ser mais

ou menos desenvolvido dependendo da espécie e do seu padrão de comportamento alimentar

(carnívoro, onívoro, herbívoro e insetívoro), e, intestino grosso terminando em cloaca.

Entre os teiídeos que apresentam importância na cadeia alimentar de grandes

predadores, como ofídios especialistas, aves rapinantes e outros carnívoros, se destacam os

lagartos do gênero Kentropyx Daudin, 1802. O gênero Kentropyx é restrito à região

neotropical e está representado por nove espécies distintas, entre estas o lagarto Kentropyx

calcarata Spix, 1825 (Fig. 1), espécie alvo do presente estudo (Martins, 1991; Magnusson &

Lima, 1995; Vitt et al., 1997; Almeida et al., 2001; Guedes et al., 2011).

Figura 1: Espécime adulto de Kentropyx calcarata (Fotografia de William Ernest

Magnusson, 2011).

16

Segundo Werneck et al. (2009), as espécies do gênero Kentropyx podem ser

subdivididas em três grupos: calcarata, paulensis e striata. A espécie K. calcarata, de acordo

com a análise cladística, pertence ao grupo calcarata que é formado por espécies associadas a

ecossistemas florestais. O grupo calcarata em conjunto com os grupos paulensis e striata

(associados a ecossistemas abertos), estão inseridos na Subfamília Teeinae como grupos

monofiléticos como é demonstrado no Quadro 1 (Gallagher & Dixon, 1980; Gallagher et al.,

1986; Werneck et al., 2009).

Quadro 1: Espécies do gênero Kentropyx ocorrentes no Brasil (Gallagher & Dixon, 1980;

Gallagher et al., 1986; Werneck et al., 2009, IUCN Red List of Threatened Species™, 2012).

Grupo Espécie Endêmica

do Brasil

Ocorre na

Amazônia

IUCN

calcarata

Kentropyx calcarata Spix, 1825 Não Sim _

Kentropyx pelviceps Cope, 1868

Não Sim _

Kentropyx altamazonica Cope, 1876

Não Sim _

paulensis

Kentropyx paulensis Boettger, 1893

Sim _ _

Kentropyx viridistriga Boulenger, 1894

Não _ Sim

Kentropyx lagartija Gallardo, 1962

Não ocorre

no Brasil

_ _

Kentropyx vanzoi Gallagher & Dixon,

1980

Sim _ _

striata

Kentropyx striata Daudin, 1802

Não Sim _

Kentropyx borckiana Peters, 1869 Não ocorre

no Brasil

Sim _

A posição taxonômica da espécie K. calcarata de acordo com Gallagher & Dixon

(1992), Avila-Pires (1995) e Wiens et al. (2012) é:

Reino: Animalia Linnaeus, 1758

Filo: Chordata Bateson, 1885

Classe: Reptilia Laurenti, 1769

Ordem: Squamata Oppel, 1811

Família: Teiidae Gray, 1827

Subfamília: Teeinae Merrem, 1820

Gênero: Kentropyx Daudin, 1802

Espécie: Kentropyx calcarata Spix, 1825

17

Pesquisadores como Gallagher & Dixon (1980), Hoogmoed & Gruber (1983) e Avila-

Pires (1995), citam as seguintes sinonímias para K. calcarata: Lacerta vittata Schinz 1822

(nomen oblitum); Lacerta striata Boie, 1826; Pseudoameiva calcarata Fitzinger, 1827;

Trachygaster calcaratus Wagler, 1830; Teius Calcaratus Gray, 1831; Teius intermedius Gray

1831; Centropyx calcaratus Dumeril & Bibron, 1839; Gray, 1845; Peters, 1877; Boulenger,

1885; Goeldi, 1902.

A distribuição geográfica da espécie K. calcarata abrange a Amazônia central e

oriental desde o Território Federal Delta Amacuro na Venezuela até as Guianas, Suriname,

Colômbia, Equador, Peru, Bolívia e Brasil. No Brasil se distribui do leste do Amazonas aos

Estados de Roraima, Rondônia, Pará, Amapá e Maranhão, Mato Grosso e na floresta

Atlântica, do Espírito Santo à Paraíba (Fig. 2), de acordo com os estudos de Hoogmoed

(1973), Magnusson & Lima (1984), Vitt (1991), Gallagher & Dixon (1992), Avila-Pires

(1995), Pough (1998), Dirkson & De la Riva (1999), Gorzula & Señaris (1998), Pianka & Vitt

(2003), Sebben et al. (2005), Martins & Molina (2008), Vitt et al. (2008) e Lantyer-Silva et

al. (2012).

Figura 2: Distribuição geográfica da espécie Kentropyx calcarata na América do Sul (Fonte:

Adaptado de: Discover Life, 2011).

18

A ampla distribuição da espécie K. calcarata é um fator considerado por Ávila-Pires

et al. (2012) em suas análises filogeográficas comparando os padrões evolutivos de diferentes

populações na Amazônia. Este estudo indicou que as relações filogenéticas obtidas para K.

calcarata foram parcialmente congruentes com a evolução do cenário geológico deste bioma

e, ressaltou a importância da filogenia dos hospedeiros influente na aquisição e

estabelecimento das infracomunidades de seus parasitas (Poulin & Mouillot, 2003).

O K. calcarata é um lagarto de tamanho médio, incluído no grupo I ou grupo dos

macroteídeos por suas características externas como o padrão de escamação cefálica (Fig. 3)

(Presch, 1974; Vanzolini et al., 1980). O comprimento rostro-cloacal (CRC), em medida

linear de fêmeas desta espécie varia entre 105 e 111 mm e de machos entre 110 e 119 mm

(Fig. 4), segundo Vitt (1991), Ávila-Pires (1995) e Vitt et al. (1997).

Figura 3: Visão dorsal (A) e lateral (B) da região cefálica de Kentropyx calcarata indicando

o posicionamento característico das escamas nasais (Na) justapostas em macroteídeos (Fonte:

Adaptado de: Ávila-Pires, 1995). Barra = 1 mm.

19

Figura 4: Biometria de Kentropyx calcarata indicando o comprimento rostro-cloacal (CRC)

(Fonte: Ecology and Environment Inc., 2010).

Os representantes da espécie K. calcarata apresentam variações de tonalidade da pele,

mais evidentes na fase adulta, entre preto, marrom e cinza, segundo Magnusson & Lima

(1984), Ávila-Pires (1995) e Magnusson & Lima (1995). De acordo com Hoogmoed (1973),

Magnusson & Lima (1984), Vitt (1991), Ávila-Pires (1995) e Lantyer-Silva et al. (2012), os

machos apresentam espinhos pré-cloacais e suas fêmeas são ovíparas e posturam, em média,

seis ovos.

Segundo Vitt (1991), Ávila-Pires (1995), Vitt et al. (1997), Rocha et al. (2009) e

Souza (2011), estes lagartos apresentam, assim como outras espécies da Família Teiidae:

hábitos diurnos, características heliofílicas e mecanismo de termorregulação desenvolvido

com destacável grau de refinamento. Estes animais se apresentam mais ativos em maiores

índices térmicos. E, quando expostos a temperaturas mais baixas, podem usar um intervalo de

tempo maior para a termorregulação do que para o forrageamento, reduzindo o tempo gasto

para a alimentação e para o desenvolvimento de comportamentos sociais como o

acasalamento, que exigem a temperatura corpórea fisiologicamente mais apropriada para cada

atividade, segundo Vitt et al. (1997), Sartorius et al. (1999), Alcock (2001), Cubas et

al.(2006), Rocha et al. (2009) e Anjos et al. (2011).

20

Assim, os lagartos K. calcarata podem ser observados se deslocando

preferencialmente entre os sítios de incidência solar, onde se aquecem e forrageiam

ativamente por alimento, no geral pequenos artrópodes (Araneae, Blattodea, Chilopoda,

Coleoptera, Isoptera, Hymenoptera, Lepidoptera e Orthoptera) e, outros lagartos segundo

Martins (1991), Vitt (1991), Gasnier et al.(1994), Vitt (2000), Castro & Galetti (2004),

Almeida-Gomes et al. (2012), Barreiros et al. (2012) e Pinto et al. (2012).

Enquanto exploram diferentes habitats, ficam vulneráveis a infecções causadas por

uma variedade de parasitas, uma vez que, a infecção por helmintos é amplamente relacionada

com a dieta do hospedeiro, padrão de forrageamento e exploração do habitat, onde também

disseminariam seus parasitos (Esch et al., 1990; Goldberg & Bursey, 1992). Neste processo,

as supracomunidades de helmintos adaptadas aos seus hospedeiros, podem interagir

estrategicamente em seus ciclos de vida englobando os aspectos ecológicos e

comportamentais, ultrapassando a dinâmica alimentar e as interações tróficas (Esch et al.,

1990; Brooks & Hoberg, 2001).

1.2 PARASITOS DE Kentropyx calcarata Spix, 1825

O interesse pelo estudo da parasitemia em répteis cresceu nas últimas décadas.

Embora a maioria dos estudos sobre ecologia de parasitos avaliando os componentes bióticos

e abióticos na estruturação e dinâmica de comunidades parasitárias em animais silvestres

tenha sido produzida em clima temperado, no hemisfério Norte. Segundo Catto (2011), as

comunidades parasitárias de répteis, assim como as de anfíbios e peixes, seriam menos

complexas do que as de aves e mamíferos. E, ainda necessitariam de pesquisas específicas,

desenvolvidas principalmente nos biomas de zonas tropicais.

Segundo Francisco (1997), répteis são sensíveis em relação aos processos parasitários.

Ainda segundo este autor, as infecções parasitárias nestes animais podem ser esporádicas e,

causadas por uma variedade de espécies de ecto e endoparasitas. Entre estes parasitos: larvas

de dípteros da Família Sarcophagidae (Jacobson, 2007); ácaros (Labruna et al., 2002; Scofield

et al., 2011); protozoários, segundo Staats & Schall (1996), Previato et al. (1997), Lainson et

al. (2001), Lainson (2002), Salkeld & Schwarzkopf (2005) e Lainson (2012); pentastomídeos,

(Almeida et al., 2009; Sousa et al., 2010) e, helmintos, que, podem ou não ser patogênicos

segundo Vicente et al. (1993), Anderson et al. (2009) e Gibbons (2010) (Urquhart et al.,

1998; Foreyt, 2005; Cubas et al., 2006).

http://vet.sagepub.com/search?author1=E.+R+Jacobson&sortspec=date&submit=Submit

21

Os helmintos parasitos de lagartos são representados por espécies pertencentes às

Classes Cestoda (Yamaguti, 1959; Schmidt, 1986) e Trematoda (Yamaguti, 1971) e aos Filos

Nematoda (Yamaguti, 1961; Anderson, 2000) e Acanthocephala (Yamaguti, 1963). Em

algumas regiões do Brasil ainda são pouco estudados, segundo Brooks & Hoberg (2000),

Cullen et al. (2006) e Silva et al. (2008a), apesar de sua importância para a compreensão da

ecologia, história natural, ciclo de vida e evolução dos parasitos e dos seus hospedeiros.

Historicamente, os primeiros estudos helmintológicos em lagartos no Brasil foram

realizados ainda no período colonial (século XVII), quando em 1648 o naturalista alemão

Georg Marcgrave mencionou o encontro de pequenos nematódeos no intestino de lagartos da

espécie Iguana sp. Linnaeus, 1758 (Sá et al., 1999). Segundo Straube (2000), no século XIX,

vários helmintologistas europeus: Rudolphi, Diesing, Molin, Fuhrmann, Heymons, entre

outros, iniciaram os estudos da numerosa coleção de helmintos neotropicais (1729 frascos)

preservados na coleção do Museu de Viena e, coletados no Brasil pelo naturalista austríaco

Johann Natterer.

Segundo Rego (1982) e Straube (2000), Natterer foi responsável por muito do que se

conhece sobre helmintologia no Brasil até o século XX. Posteriormente, se destacaram as

pesquisas desenvolvidas por Lauro Travassos, primeiro brasileiro a pesquisar e publicar sobre

nematódeos em répteis no país em sua obra Travassos (1945) e sobre trematódeos na obra

Travassos et al. (1969).

Além destes trabalhos, se destacaram ainda as obras de: Vicente et al. (1993), que

apresentaram relevantes estudos sobre nematódeos em répteis no Brasil em uma compilação

de 150 trabalhos; Rego (1973) em seus estudos sobre cestódeos e Yamaguti (1963) sobre

helmintos do Filo Achantocephala.

Embora, os estudos sobre a helmintofauna de lagartos do gênero Kentropyx sejam

ainda escassos, podemos destacar o trabalho de Ávila & Silva (2009), que identificaram

durante a necropsia de exemplares da espécie K. calcarata oriundos do município de Juara no

Estado do Mato Grosso, a prevalência de 100% de nematódeos das seguintes espécies:

Oswaldocruzia Travassos, 1917; Piratuba digiticauda Lent & Freitas, 1941; Physaloptera

retusa Rudolphi, 1819 (sinonímia: Spiroptera retusa Dujardin, 1845; Physaloptera

mucronata Leidy, 1856; Physaloptera lagarda Sprehn, 1932); Physalopteroides venancioi

Lent, Freitas & Proenca, 1946, Sobolev, 1949 (sinonímia: Thubunaea dactyluris Karve, 1938

sensu Fabio & Rolas, 1974). Piratuba shawi Bain 1974 e Kentropyxia sauria Baker, 1982

(Quadro 2).

22

Quadro 2: Nematódeos de Kentropyx calcarata na Amazônia (Fonte: Adaptado de: Ávila &

Silva, 2009).

FAMÍLIA

ESPÉCIES

LOCALIDADE

REFERÊNCIA

Onchocercidae

Piratuba shawi Bain 1974

Belém-PA

Baker, 1982

Molineidae

Kentropyxia sauria Baker, 1982

Baker, 1987

Physalopteridae

Physaloptera retusa Rudolphi,

1819

Novo Progresso-PA

Goldberg et al.,

2007

Molineidae

Kentropyxia sauria Baker, 1982

Physalopteridae

Physaloptera retusa Rudolphi,

1819

Juara-MT

Ávila & Silva,

2009

Physalopteridae

Physalopteroides venancioi Wu

& Liu, 1940

Molineidae

Oswaldocruzia Travassos, 1917

Onchocercidae

Piratuba digiticauda Lent &

Freitas, 1941

Além dos helmintos parasitos de lagartos da espécie K. calcarata, segundo Ávila &

Silva (2009), foram encontrados em hospedeiros da espécie K. altamazonica Cope, 1876,

oriundos da Reserva Cuzco, Amazônia peruana, nematódeos das espécies Physalopteroides

venancioi Lent, Freitas & Proença, 1946 e Physaloptera retusa Rudolphi, 1819, esta também

identificada parasitando lagartos da espécie K. pelviceps Cope, 1868, de acordo os trabalhos

de Albuquerque et al. (2012) e de Bursey et al. (2005).

Segundo Ávila & Silva (2010), em achados de necropsia de hospedeiros da espécie K.

pelviceps também coletados no Perú, foram encontrados os seguintes nematódeos:

Dujardinascaris Baylis, 1947, Parapharyngodon sceleratus Travassos, 1923 e

23

Physalopteroides venancioi Lent, Freitas & Proença, 1946, além da infecção causada por

cestodas da espécie Ophiotaenia flava Rudin, 1917.

Embora este achado de espécimes da Classe Cestoda seja registrado em hospedeiros

do gênero Kentropyx, os helmintos com maior relevância para as análises do presente estudo

sobre lagartos da espécie K. calcarata da FLONA de Caxiuanã, pertencem aos Filos

Nematoda e Acanthocephala, os quais, segundo Ávila & Silva (2010), apresentam

importância na caracterização da helmintofauna de lagartos da América do Sul.

1.2.1 Nematódeos de Kentropyx calcarata Spix, 1825

O Filo Nematoda é o grupo mais abundante de metazoários e um dos mais

disseminados na Terra. Seus representantes são dioicos, geralmente apresentam o corpo

cilíndrico, não segmentado e revestido por uma cutícula e, podem ser classificados, segundo

Anderson et al. (2009) e Roberts & Janovy (2009), pela presença ou a ausência de fasmídios

em duas Classes: Secernentea (Phasmidea) e Adenophorea (Aphasmidea).

As espécies de nematódeos se apresentam distribuídas em todos os habitats: terrestres,

marinhos e de água doce e possuem alta diversidade de espécies, de acordo com Baldwin et

al. (1999), as quais podem ser de vida livre ou atuarem como parasitos de plantas e de

diferentes espécies de vertebrados, entre estas os répteis.

Segundo Rezende (2007), Ávila & Silva (2009), Calegaro-Marques & Amato (2010) e

Oliveira et al. (2010), os nematódeos que desenvolvem o parasitismo apresentam importância

médica e veterinária e, podem ser encontrados tanto em hospedeiros vertebrados quanto em

hospedeiros invertebrados. Entre os hospedeiros de espécies invasoras no país, foram

identificados parasitando vertebrados da espécie Passer domesticus Linnaeus, 1758 e

invertebrados da espécie Achatina fulica Bowdich 1822 e, entre os vertebrados que ocorrem

no Brasil, os lagartos da espécie K. calcarata foram identificados como hospedeiros de

nematódeos parasitos segundo Ávila & Silva (2009).

Os nematódeos parasitos de répteis, segundo Yamaguti (1961) pertencem a 8 Ordens

compostas por 31 Famílias. No Brasil, entre estes, ocorrem 23 Famílias, 55 gêneros e 121

espécies do Filo Nematoda, de acordo com Vicente et al. (1993). E, em estudos mais recentes

sobre lagartos da América do Sul foram identificadas espécies parasitas pertencentes às

seguintes Famílias de nematódeos: Capilariidae, Anisakidae, Ascarididae, Atractidae,

Cosmocercidae, Heterakidae, Kathlaniidae, Seuratidae, Subuluridae, Oxyuridae,

Pharyngodonidae, Rhabdiasidae, Diplotriaenidae, Filariidae, Strongyloididae,

24

Physalopteridae, Onchocercidae, Acuariidae, Spiruridae, Micropleuridae, Diaphanocephalidae

e Molineidae (Ávila & Silva, 2010).

Em lagartos da espécie K. calcarata necropsiados, segundo Ávila & Silva (2009)

foram identificados nematódeos pertencentes a 3 diferentes Famílias: Physalopteridae,

Onchocercidae e Molineidae. Alguns destes hospedeiros não estavam parasitados por

helmintos, outros se apresentaram parasitados por uma única espécie ou coinfectados por duas

e até por três diferentes espécies de nematódeos. Nestes hospedeiros, a espécie com maior

prevalência foi P. digiticauda pertencente à Família Onchocercidae, a maior intensidade de

infecção foi causada pelo nematódeo P. venancioi, pertencente à Família Physalopteridae e a

maior abundância da espécie Physaloptera retusa, a qual também pertencente à Família

Physalopteridae.

Segundo Goldberg & Bursey (1989) e Gonçalves et al. (2002), os nematódeos do

gênero Physaloptera apresentam uma ampla distribuição geográfica e, foram encontrados

inclusive durante a realização de estudos paleoparasitológicos com datação de 7.880 ± 150

A.P. realizados na Argentina segundo os autores Fugassa et al. (2007).

Nematódeos do gênero Physaloptera podem, em raras ocorrências, parasitar humanos.

Estes nematódeos são considerados parasitos comuns do sistema digestório de hospedeiros de

diferentes espécies de vertebrados (Naem et al., 2006), entre estes: mamíferos domésticos

(cães e gatos), segundo Clark (1990), Jergens & Greve (1992), Mundim et al. (2004), Ishizaki

et al. (2006) e Bresciani et al. (2008); mamíferos silvestres, segundo Lent & Freitas (1937),

Gomes & Vicente (1984), Mutani et al. (2003), Gonçalves et al. (2006), Ferroglio et al.

(2009), Torres et al. (2009) e Humberg et al. (2011); aves, segundo Boggs et al. (1990) e

Morgan (2011); peixes, segundo Thatcher (2006) e Silva et al. (2008b) e, anfíbios e répteis,

de acordo com Travassos & Freitas (1964), Telford (1970), Widmer (1970), Goldberg &

Bursey (1989), Bursey & Goldberg (1991), Vicente et al. (1993), Anderson (2000),

Boquimpani-Freitas et al. (2001), Goldberg et al. (2002), Barbosa et al. (2006), McAllister &

Bursey (2007), Silva et al. (2008a), Bursey et al. (2009), Pinhão et al. (2009), Ávila & Silva

(2010), Bursey & Brooks (2011), Albuquerque et al. (2012) e Almeida-Gomes et al. (2012).

Segundo os autores Pereira et al. (2012), foram descritas 110 espécies de nematódeos

do gênero Physaloptera no mundo, entre as atualmente válidas e as não válidas. Deste total,

foram descritas 26 espécies ocorrentes na região Neotropical em diferentes Classes

zoológicas. Estas espécies neotropicais podem ser diferenciadas pelo número total de ramos

uterinos das fêmeas de suas espécies e, assim, classificadas em grupos distintos como se

observa no Quadro 3.

25

Quadro 3: Espécies do gênero Physaloptera parasitos de vertebrados de diferentes classes

zoológicas ocorrentes na região Neotropical e classificadas de acordo com o tipo uterino das

fêmeas dos parasitos (Fonte: Adaptado de: Pereira et al., 2012).

GRUPO ESPÉCIE AUTOR CLASSE

Didelfo

P. anomala Molin, 1860 Mammalia

P. bispiculata Vaz e Pereira, 1935 Mammalia

P. bonnei Ortlepp, 1922 Reptilia

P. herthameyerae Torres, Maldonado e Lanfredi, 2009 Mammalia

P. liophis Vicente and Santos, 1974 Reptilia

P. lutzi Cristofaro, Guimarães e Rodrigues,

1976

Reptilia

P. maxillaris Molin, 1860 Mammalia

P. mirandai Lent and Freitas, 1937 Mammalia

P. monodens Molin, 1860 Reptilia

P. murisbrasiliensis Diesing, 1861 Mammalia

P. obtusissima Molin, 1860 Reptilia

P. papillotruncata Molin, 1860 Mammalia

P. retusa Rudolphi, 1819 Reptilia

P. semilanceolata Molin, 1860 Mammalia

P. subalata Schneider, 1866 Aves

P. terdentata Molin, 1860 Mammalia

P. tupinambae Pereira et al., 2012 Reptilia

Tridelfo P. cebi Ortlepp, 1923 Mammalia

Tetradelfo P. magnipapilla Molin, 1860 Mammalia

desconhecido

P. digitata Schneider, 1866 Mammalia

P. inflata Molin, 1860 Aves

P. mephites Solanet, 1909 Mammalia

P. pyramidalis Linstow, 1879 Mammalia

P. truncata Schneider, 1886 Aves

Em répteis, segundo Pereira et al. (2012), foram registradas 45 espécies do gênero

Physaloptera. Destas espécies as seguintes ocorrem na América do Sul: P. retusa Rudolphi,

1819, P. monodens Molin, 1860, P. obtusissima Molin, 1860, P. bonnei Ortlepp (1922), P.

liophis Vicente & Santos, 1974, P. lutzi Cristofaro, Guimarães & Rodrigues, 1976, e P.

tupinambae (Quadro 4).

26

Quadro 4: Espécies do gênero Physaloptera Rudolphi, 1819 ocorrentes em répteis na América do Sul.

ESPÉCIE

HOSPEDEIRO

FAMÍLIA

SÍTIO

REFERÊNCIA

Physaloptera sp.

Ameiva ameiva Linnaeus, 1758

Teiidae

estômago

Ávila & Silva (2010)

Tupinambis merianae Duméril &

Bibron,1839

Teiidae

estômago


Cnemidophorus littoralis Rocha,

Araújo, Vrcibradic & Costa, 2000

Teiidae

estômago

intestino


Cnemidophorus ocellifer Spix 1825 Teiidae estômago

intestino


Tupinambis teguixin Linnaeus, 1758 Teiidae estômago

intestino


Dicrodon guttulatum Duméril &

Bibron, 1839

Teiidae estômago Ávila & Silva (2010)

P. obtusissima

Molin, 1860

Bothropoides jararaca Wied, 1824

Viperidae

estômago

intestino

Yamaguti (1961), Vicente et al. (1993)

Clelia sp. Daudin 1803

Dipsadidae

estômago

intestino

Yamaguti (1961), Vicente et al. (1993)

Erythrolamprus sp. Wagler, 1830

Dipsadidae

estômago

intestino

Yamaguti (1961)

Lygophis sp. Linnaeus, 1758

Colubridae

estômago

intestino

Yamaguti (1961)

Waglerophis sp. Wagler, 1824

Colubridae

estômago

intestino

Yamaguti (1961)

Liophis sp. Wagler, 1824

Colubridae

estômago

intestino

Yamaguti (1961)

Spilotes sp. Linnaeus, 1758

Colubridae

estômago

intestino

Yamaguti (1961)

http://pt.wikipedia.org/wiki/Colubridae





27

Quadro 4: Espécies do gênero Physaloptera Rudolphi, 1819 ocorrentes em répteis na América do Sul (CONT.).

ESPÉCIE

HOSPEDEIRO

FAMÍLIA

SÍTIO

REFERÊNCIA

P. monodens Molin, 1860

Boa constrictor

Linnaeus, 1758

Boidae

estômago

intestino

Ortlepp (1922), Yamaguti (1961), Vicente

(1991)

P. bonnei

Ortlepp, 1922

Tupinambis teguixin Linnaeus, 1758

Teiidae

estômago

Ortlepp (1922),

P. liophis

Liophis miliaris Linnaeus, 1758

Colubridae

estômago Vicente & Santos (1974)

P. lutzi Cristofaro,

Guimarães &

Rodrigues, 1976


Teiidae estômago Ávila & Silva (2010)



Teiidae

estômago

intestino


Cnemidophorus abaetensis Dias, Rocha

& Vrcibradic, 2002

Teiidae

estômago

intestino


P. retusa Rudolphi, 1819

Anolis fuscoauratus D’Orbigny, 1837 Polychrotidae

estômago Goldberg et al. (2006), Albuquerque et al.

(2012), Avila & Silva (2010)

Anolis trachyderma Cope, 1876

Polychrotidae

estômago Albuquerque et al. (2012)

Plica plica Linnaeus, 1758

Tropiduridae

estômago Avila & Silva (2010)

Plica umbra Linnaeus, 1758

Tropiduridae

estômago Avila & Silva (2010), Albuquerque et al.

(2012)

Tropidurus oreadicus Rodrigues, 1987

Tropiduridae

estômago Avila et al. (2011)

Tropidurus spinulosus Cope, 1862

Tropiduridae

estômago Vicente (1981)

Tropidurus hispidus Spix, 1825

Tropiduridae

estômago Avila et al. (2010)

Tropidurus guarani Cope, 1862

Tropiduridae

estômago Vicente (1981)

28


ESPÉCIE

HOSPEDEIRO

FAMÍLIA

SÍTIO

REFERÊNCIA


Tropidurus torquatus Wied, 1820

Tropiduridae

estômago

Vicente & Santos (1967), Cristofaro et al.

(1976), Vicente (1981), Vicente (1993), Ribas

et al. (1998), Vrcibradic et al. (2000)

Kentropyx altamazonica Cope 1876

Teiidae

estômago

intestino


Kentropyx pelviceps Cope 1868

Teiidae

estômago

intestino

Avila & Silva (2010), Albuquerque et al.

(2012)

Tupinambis teguixin Linnaeus, 1758

Teiidae

estômago Diesing (1851), Molin (1860), Ortlepp

(1922), Yamaguti (1961), Avila & Silva, 2010

Kentropyx calcarata Spix 1825

Teiidae

estômago

intestino

Goldberg et al. (2007), Avila & Silva (2009),

Avila & Silva (2010)



Teiidae

estômago

intestino

Ribas et al. (1995), Vrcibradic et al. (2000),

Dias et al. (2005), Ávila & Silva (2010)

Cnemidophorus nativo Rocha, Bergallo

& Peccinini-Seale, 1997

Teiidae

estômago

intestino

Menezes et al. (2004)

Cnemidophorus lemniscatus

Linnaeus, 1758

Teiidae

estômago


Cnemidophorus ocellifer Spix 1825

Teiidae

estômago

intestino


Cnemidophorus abaetensis Dias, Rocha

& Vrcibradic, 2002

Teiidae

estômago

Dias et al. (2005)

Tupinambis rufescens Gunther, 1871

Teiidae

estômago,

intestino


Tupinambis longilineus Ávila-Pires,

1995

Teiidae

estômago,

intestino


Ameiva festiva Lichtenstein & Von

Martens, 1856

Teiidae

estômago

intestino


29


ESPÉCIE

HOSPEDEIRO

FAMÍLIA

SÍTIO

REFERÊNCIA



Teiidae

estômago

intestino

Poinar & Vaucher (1972), Cristofaro et al.

(1976), Vicente (1981), Ribas et al. (1998),


Enyalius bilineatus

Duméril and Bibron, 1837

Leiosauridae

estômago Vrcibradic et al. (2007)

Potamites ecpleopus Cope, 1876

Gymnopthalmidae

estômago Goldberg et al. (2007)

Liolaemus lutzae Mertens, 1938

Liolaemidae

estômago Rocha (1995)

Mabuya agilis Raddi, 1823

Scincidae

estômago Ribas et al. (1998)

Mabuya bistriata Spix, 1825

Scincidae

estômago Molin (1860)

Mabuya dorsivittata Cope, 1862

Scincidae

estômago,

esôfago

Rocha et al. (2003)

Amphisbaena alba Linnaeus, 1758 Amphisbaenidae

estômago Molin (1860)

Ophiodes striatus Spix, 1894

Anguidae

estômago Molin (1860), Baker (1987), Avila et al.

(2011)

Mabuya nigropunctata Spix, 1825

Scincidae


Chatogekko amazonicus,

Andersson, 1918

Sphaerodactylidae


Gonatodes humeralis Guichenot, 1855

Sphaerodactylidae


P. tupinambae

Pereira et al.

2012

Tupinambis merianae Duméril &

Bibron,1839 (Salvator merianae)

Duméril & Bibron,1839

Teiidae

Estômago

Pereira et al. (2012)

http://en.wikipedia.org/wiki/Iguanidae

30

O ciclo de vida dos helmintos do gênero Physaloptera é pouco descrito na literatura.

Segundo Goldberg & Bursey (1989), este ciclo poderia ser indireto, mantendo vertebrados

como hospedeiros paratênicos e definitivos, e, invertebrados, que poderiam albergar as larvas

destes parasitos como hospedeiros intermediários. Durante o ciclo, a infecção do hospedeiro

definitivo pode ocorrer em consequência da ingestão de presas infectadas por larvas e de

vegetação contaminada por ovos e até mesmo por larvas, coprofagia, geofagia e penetração

ativa de larvas na pele do hospedeiro de acordo com Basir (1948), Poinar (1985), Oliveira et

al. (2009) e Gantait & Sanyal (2012).

Segundo Ávila & Silva (2010) nas infecções causadas por nematódeos parasitos de

lagartos oriundos da América do Sul, estes helmintos foram encontrados nos seguintes sítios

preferenciais no organismo de seus hospedeiros: cavidade corporal, peritônio visceral,

estômago, intestinos delgado e grosso, reto, pulmões, coração, aorta e veia cava, fígado, rins,

ureteres e região subepidermal da faringe. Em 2009, estes mesmos autores já haviam

identificado em lagartos da espécie K. calcarata oriundos da Amazônia a maior intensidade

de infecção causada por nematódeos nos seguintes sítios: cavidade do corpo e, em seguida, no

estômago, nos intestinos delgado e grosso e em forma de cistos nos pulmões.

A ocorrência de nematódeos em determinados sítios de infecção no hospedeiro tem

relação direta com a ação patogênica destes helmintos. A patogênica é pouco acentuada na

maioria dos casos de infecção em cavidades serosas, no esôfago e estômago. Os nematódeos

podem causar obstrução no tubo intestinal ou lesões com características inflamatórias e

erosivas, como manifestado em infecções causadas por helmintos do gênero Physaloptera.

Nos pulmões, o parasitismo acentuado poderia alterar a mecânica de ventilação durante as

trocas respiratórias pela obstrução de vasos sanguíneos e pela destruição das membranas

pulmonares (Travassos, 1950; Bernheim et al., 1978; Kelehear et al., 2009).

Segundo Nicolaides (1977), Soulsby (1982), Goldberg & Bursey (1989), Jergens &

Greve (1992) e Cubas et al. (2006) as infecções causadas por nematódeos do gênero

Physaloptera podem evoluir com sintomatologia clínica variada: de quadros febris à

casuística mais severa: anorexia, obstrução intestinal e óbito. Estas infecções em répteis ex

situ, poderiam apresentar níveis mais elevados, em decorrência de fatores relacionados ao

estresse de cativeiro e à baixa de imunidade. Uma vez que as condições de ambiente da

criação diferem das condições do habitat natural destes animais, apesar de modernamente

serem utilisados recursos de enriquecimento ambiental como terrários com aquecimento

artificial e alimentação industrializada (Fig. 5) (Rataj et al., 2011; Cubas et al., 2006; Ebani et

al., 2012).

31

Figura 5: Espécime da Família Teiidae comercializado legalmente como animal de estimação

no sul da Bélgica (Fotografia de Jean-Louis Gabriel, 2004).

Infecções causadas por nematódeos do gênero Physaloptera podem ainda evoluir

assintomáticas, sem se desenvolverem patogênicamente nas populações in situ, como também

se observou em infecções maciças causadas por outros parasitos de lagartos, entre estes, os

nematódeos da Superfamília Trichostrongyloidea (Fowler & Cubas, 2001; Anderson et al.,

2009; Ávila & Silva, 2009). Em lagartos, estas infecções parasitárias são mais comumente

diagnosticadas nos animais provenientes da natureza e suas enfermidades seriam mais bem

observadas em cativeiro, uma vez que raramente seu efeito é relatado em hospedeiros de vida

livre, nos quais a parasitemia ainda é pouco conhecida, sendo necessários estudos específicos

para sua elucidação (Rundquist, 1995; Hudson, 2003).

1.2.2 Acantocéfalos de Kentropyx calcarata Spix, 1825

O parasitismo causado por acantocéfalos não foi identificado em lagartos do gênero

Kentropyx e da espécie K. calcarata, segundo os estudos de Baker (1982), Baker (1987),

Goldberg et al. (2007), Ávila & Silva (2009) e Ávila & Silva (2010). Embora no trabalho de

32

Ávila & Silva (2010), sobre helmintos de lagartos da América do Sul, tenham sido relatadas

as infecções causadas por estes helmintos em teiídeos das espécies A. ameiva e Tupinambis

teguixin Linnaeus, 1758.

Os acantocéfalos são helmintos pouco conhecidos, pertencem ao Filo Acanthocephala

e podem ser divididos em quatro grandes grupos taxonômicos: as Classes

Archiacanthocephala, Eoacanthocephala, Palaeacanthocephala e Polyacanthocephala que são

representados atualmente por cerca de 1.150 espécies distribuídas em 125 gêneros e 19

Famílias. Os representantes deste Filo são organismos heteróxenos, pseudocelomados dioicos

e parasitas obrigatórios (Travassos, 1950; Near et al., 1998, Verweyen et al., 2011).

O termo Acanthocephala etimologicamente deriva do grego (akantha = espinho e

kephale = cabeça), não possuem boca e aparelho digestivo e, morfologicamente, apresentam

no extremo anterior uma tromba retrátil ou probóscide usada como órgão de fixação e provida

de ganchos distribuídos em espiral e em séries longitudinais. Estes ganchos variam na forma e

em número para cada espécie, sendo característicos para cada grupo taxonômico e usados

para fins de identificação de gêneros e espécies, assim como a presença ou ausência de

ganchos no corpo dos parasitos, a estrutura das paredes do corpo e da probóscide e o formato

das glândulas prostáticas (Travassos, 1950; Gordh & Headrick, 2003; Verweyen et al., 2011).

O ciclo de vida dos acantocéfalos, é indireto e complexo, de acordo com Travassos

(1950), Near et al. (1998), Smales (2007) e Nickol (2012). Ainda segundo estes autores, estes

parasitos penetram ativamente no hospedeiro e sua evolução ocorre em invertebrados, entre

estes artrópodes, que atuam como hospedeiros intermediários e em vertebrados, que atuam

como hospedeiros paratênicos, entre estes lagartos da espécie K. calcarata. Nestes

organismos os parasitos devem se adaptar e permanecer viáveis, até atingirem um novo

hospedeiro definitivo, que segundo Marteau (1977), Noronha et al. (1994), Fuller & Nickol

(2011), Gallas & Silvera (2012), pode ser um mamífero carnívoro, nos quais os acantocéfalos

desenvolveriam a reprodução sexuada (Glossário, 2012).

Segundo os autores Lent & Freitas (1938), Pissinatti et al. (2007) e Fuller & Nickol

(2011), os acantocéfalos adultos apresentam maior especificidade em relação ao hospedeiro

definitivo, parasitando o intestino delgado e o intestino grosso de animais como as aves de

rapina e os mamíferos, entre estes animais onívoros, carnívoros, inclusive domésticos, e

insetívoros. Em mamíferos insetívoros e em seus predadores as larvas de acantocéfalos seriam

mais frequentes, uma vez que estes mamíferos se alimentam de artrópodes, e não são

exigentes em relação aos hospedeiros intermediários (Travassos, 1950; Nickol, 2012).

33

Segundo Nickol et al. (2006) e Smales (2007), acantocéfalos imaturos (cistacantos) da

Família Oligacanthorhynchidae são parasitas animais de diferentes Classes de vertebrados

terrestres, entre os quais os répteis, que atuam no ciclo destes helmintos como hospedeiros

paratênicos. Os acantocéfalos também desenvolvem seu ciclo evolutivo em organismos

aquáticos (artrópodes e peixes) (Thatcher, 2006). Os estudos da relação parasita hospedeiros

de acantocéfalos em vertebrados aquáticos podem inclusive fornecer um índice ecológico

importante em relação à exposição média e ao bioacúmulo de metais pesados, disponíveis no

habitat dos hospedeiros (Sures et al., 1997).

Segundo Bursey et al. (2007), Smales (2007) e Ávila & Silva (2010), os acantocéfalos

encontrados parasitando lagartos, pertencem às Classes Archiacanthocephala e

Palaeacanthocephala e às Famílias Oligacanthorhynchidae, Echinorhynchidae e

Centrorhynchidae e foram identificados nos seguintes sítios de infecção em seus hospedeiros:

estômago, intestino delgado, intestino grosso, peritônio, fígado e cavidade corporal.

Estudos sobre acantocéfalos desenvolvidos in vitro indicaram que, na infecção

experimental de um grupo amostral de lagartos exóticos do gênero Lacerta Linnaeus, 1758

com acantocéfalos da Classe Palaeacanthocephala, apenas uma quantidade pequena de

parasitos no intestino do hospedeiro foi capaz de migrar para dentro da cavidade do corpo e

serem encistados (Skorobrechova et al., 2012). O caráter inflamatório destes cistos, segundo

Fuller & Nickol (2011), seria um indicativo sobre a hipótese de que os lagartos em geral são

hospedeiros paratênicos considerados inadequados para albergar acantocéfalos durante a

evolução desses parasitos nestes répteis.

1.3 O POTENCIAL DE DIVERSIDADE DE PARASITAS DA REGIÃO AMAZÔNICA

A região amazônica mantém um terço da biodiversidade mundial. A sua extensão

representa 49,29% da área do território brasileiro e cerca de 354.626.516 ha de florestas

naturais que mantém uma expressiva biodiversidade ainda pouco conhecida, segundo Vieira

et al. (2005) e Marques & Lamas (2006). Nesta região, existem áreas protegidas, chamadas

unidades de conservação (UC), pouco afetadas pela ação antrópica. Estas são compostas por

habitats preservados que oferecem aos pesquisadores um bom objeto de estudo com amplas

possibilidades para análises da fauna in situ nas áreas da sistemática, da ecologia e da

parasitologia.

As populações da fauna in situ, segundo Jacobson (1993), sobreviveriam com baixa

incidência de epizootias em ecossistemas em equilíbrio. Além disso, apresentariam uma

http://pt.wikipedia.org/wiki/Unidade_de_conserva%C3%A7%C3%A3o





34

relação de equilíbrio estabelecida entre os parasitos e seus hospedeiros, os quais poderiam

atuar como reservatórios de parasitos e servir como bioindicadores para o desenvolvimento de

uma nova área do conhecimento, a chamada saúde ecossistêmica, segundo Steedman (1994),

Lafferty (1997), Meyer (1997), Rapport et al. (1998), Townsend et al. (2000), Fowler &

Cubas (2001), Primack & Rodrigues (2001), Waltner-Toews (2001), Aguirre et al. (2002),

Minayo & Miranda (2002), Ogunseitan (2005) e Almosny & Monteiro (2007).

Em ambientes em desequilíbrio, de acordo com Ostfeld & Keesing (2000), a dinâmica

das parasitoses e da competência na disseminação dos parasitos poderia sofrer variação diante

das alterações ambientais e consequente mudança nas populações de vertebrados e

sobreposição de nichos. Nessa situação os ciclos de vida dos parasitos poderiam envolver

interações com diferentes hospedeiros gerando problemas sanitários como a emergência e

reemergência de doenças nestas comunidades.

Assim, de acordo com Begon et al. (1990), Holmes & Zohar (1990), Clobert et al.

(2000), Pianka (2000), Poulin et al. (2000), Towsend et al. (2000), Ogunseitan (2005) e Ebaid

(2011), inúmeras hipóteses poderiam ser levantadas sobre: o fluxo de parasitos entre

hospedeiros silvestres e domésticos; o potencial biótico e zoonótico; a co-evolução de

parasitos e hospedeiros; o padrão de distribuição e as relações intra e interespecíficas no

ambiente, entre outros pontos a serem mais amplamente pesquisados nestas populações.

Estas considerações corroboram com a crescente preocupação em relação à

conservação da biodiversidade Amazônica principalmente em relação a grupos pouco

conhecidos como os répteis, suscintando que novos estudos sejam elaborados para a maior

compreensão da herpetofauna. Estes estudos das espécies autóctones poderiam tratar sobre:

distribuição espacial, evolução temporal em diferentes ecossistemas, preferências ambientais,

interação com o meio e com as demais espécies da mesma comunidade e sua helmintofauna

(morfologia, dinâmica populacional e relação parasita-hospedeiro).

1.3.1 A Floresta Nacional (FLONA) de Caxiuanã como referencial para a pesquisa de

helmintos parasitos de répteis.

A Floresta Nacional (FLONA) de Caxiuanã é um sítio PELD - Pesquisas Ecológicas

de Longa Duração do Ministério de Ciência e Tecnologia (MCT), criada pelo Decreto Federal

nº 239 de 28 de novembro de 1961 com o objetivo principal de promover o uso múltiplo

sustentável dos recursos florestais e da pesquisa científica. (Florestas do Brasil em resumo,

2010; Florestas Nacionais, 2012).

35

A FLONA de Caxiuanã é considerada a segunda mais antiga do Brasil e uma das mais

antigas da Amazônia Legal. Esta é uma das 10 unidades de conservação localizadas no

Estado do Pará, ocupando aproximadamente 330.000 ha desta unidade federativa do Brasil,

(Fig. 6). Segundo Ruivo et al. (2002) e Oliveira et al. (2008), é caracterizada pela floresta

ombrófila densa, com altura média de dossel de 35 m e árvores emergentes acima de 50 m,

composta por ecossistemas de terra firme, várzea, igapó, manchas de savana e vegetação

secundária.

Figura 6: Imagem de satélite da região da Floresta Nacional de Caxiuanã no Estado do Pará

(Fonte: Adaptado de: Google Earth™, 2012).

A região apresenta clima equatorial quente e úmido subtipo climático “Am”, de

acordo com a classificação de Köppen-Geiger e temperatura média variando em torno de 26,7

ºC. A distribuição das chuvas na região é regular durante o ano, com índices de precipitação

pluviométrica anual em média de 2.060 mm e, sazonalidade definida com curta estação seca,

cujo índice pluviométrico atinge em média 60 mm entre os meses de setembro e novembro, e

um período mais chuvoso entre os meses de janeiro a março, com índice pluviométrico médio

acima de 300 mm (Atlas pluviométrico do Brasil, 2012; World maps of Köppen-Geiger

climate classification, 2012).

A FLONA de Caxiunã abriga a Estação Científica Ferreira Penna (ECFP), que foi

fundada em 1993, como base de pesquisas para o desenvolvimento científico da região

amazônica coordenadas pelo Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), a mais antiga

instituição científica da Amazônia. Entre outras pesquisas científicas, o MPEG realiza vários

levantamentos faunísticos da região que enriquecem um dos mais importantes acervos

zoológicos representativos do bioma Amazônico e que, coordena o Programa de Pesquisa em

Biodiversidade (PPBio) do Núcleo Executor Amazônia Oriental (Zaher & Young, 2003;

http://pt.wikipedia.org/wiki/Amaz%C3%B4nia_Legal

http://pt.wikipedia.org/wiki/Hectar

36

Peixoto et al., 2006; Estação Científica Ferreira Penna, 2012; Programa de Pesquisa em

Biodiversidade, 2011; Florestas Nacionais, 2012).

O PPBio do Núcleo Executor Amazônia Oriental foi criado em 2004 e, estruturado em

3 componentes principais: Inventários, Temáticos e Coleções. O seu objetivo principal é

intensificar os estudos sobre a biodiversidade brasileira, integrando as atividades de pesquisa

e a divulgação dos seus resultados (Programa de Pesquisa em Biodiversidade, 2011). Diante

desta proposta, o MPEG e a Universidade Federal do Pará (UFPA) formalizaram uma rede de

cooperação para a ampliação do conhecimento sobre a herpetofauna nativa e de helmintos

parasitos de espécies deste importante grupo de vertebrados do bioma Amazônico.

A partir da formalização de cooperação entre MPEG e UFPA foi elaborado o projeto

Diversidade de Anfíbios e Répteis, e Helmintos Parasitas Associados, na Região Amazônica,

aprovado no Edital Ação Transversal/FAPs Nº 47/2010 MCT/ CNPq/ MEC/ CAPES/ FNDCT

- Sistema Nacional de Pesquisa em Biodiversidade - SISBIOTA BRASIL. Este projeto ainda

está em execução e se desenvolve com o estudo de: espécies da herpetofauna da região

amazônica, incluindo lagartos K. calcarata, entre outras, ecologia das espécies, identificação

de helmintos parasitos e investigação da relação parasita-hospedeiro.

1.3.2 A importância das Coleções Científicas para o inventário de helmintos parasitos de

lagartos.

O conhecimento da biodiversidade presente em uma determinada área ou região se

estabelece através das seguintes etapas: coleta de espécimes em seus habitats; preparação;

triagem, catalogação e identificação em laboratórios e inclusão destes espécimes em coleções

científicas de instituições que sejam compromissadas em conservar este patrimônio biológico

(Programa de Pesquisa em Biodiversidade, 2011).

As coleções científicas constituem importante registro da história natural da região de

origem onde foram coletados os espécimes da fauna. Constituem um acervo inesgotável de

informação e propiciam descobertas importantes em pesquisas de diversas áreas do

conhecimento, por manterem preservados espécimes representativos da biodiversidade do

bioma amazônico de forma ordenada e científica, sua distribuição geográfica, espacial e

temporal (Zaher & Young, 2003).

Uma das mais importantes coleções científicas do Brasil está depositada no MPEG.

Neste acervo zoológico está inserida a Coleção Herpetológica “Osvaldo Rodrigues da Cunha”

(Fig. 7) que, mantém diversos espécimes de répteis e anfíbios coletados, catalogados e

37

conservados cerca de 92.361 espécimes, de acordo com o controle de dados de registro da

coleção (Azevêdo, 1992; Hoogmoed et al., 2011).

Figura 7: Visão parcial da Coleção Herpetológica “Osvaldo Rodrigues da Cunha” do Museu

Paraense Emílio Goeldi, na qual se observam frascos contendo espécimes de lagartos da

Família Teiidae preservados e tombados (Fotografia de Áurea Martins Gabriel, 2011).

Os répteis conservados na Coleção, podem albergar uma grande diversidade de

parasitos que se mantém preservados in loco, representando dados importantes para a análise

da estrutura das comunidades de parasitos desta Classe de animais (Zoologia, 2012). As

informações obtidas através destes exemplares são fundamentais para completar as lacunas do

conhecimento sobre diferentes espécies, como o K. calcarata.

Embora, exista uma expressiva diversidade de lagartos no país, ainda é necessário

investigar com visão não reducionista o perfil qualitativo de seus parasitos, sobretudo nas suas

populações in situ, considerando a dinâmica dos helmintos em lagartos e no meio ambiente, a

possibilidade da descrição de novas espécies de parasitos assim como a ocorrência de espécies

já descritas em novos hospedeiros, segundo Lafferty (1997), Monis (1999), Brooks & Hoberg

(2001), Carvalho & Araújo (2004), Lymbery (2005) e Ogunseitan (2005).

38

Estas premissas norteiam o objetivo deste trabalho, no qual foi investigada a

diversidade de helmintos preservados em hospedeiros da espécie K. calcarata, conservados na

Coleção Herpetológica do MPEG e oriundos da FLONA de Caxiuanã.

39

2. OBJETIVOS

2.1 OBJETIVO GERAL

Realizar o inventário da helmintofauna de Kentropyx calcarata coletados na Floresta

Nacional de Caxiuanã no município de Melgaço no Estado do Pará e preservados na coleção

Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG).

2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS

Descrever as espécies de helmintos dos diversos Filos encontrados parasitando

espécimes de K. calcarata através da caracterização morfológica dos espécimes

encontrados nos diferentes órgãos de seus hospedeiros,

Determinar a intensidade de parasitismo por helmintos em K. calcarata,

Contribuir para a ampliação do conhecimento da diversidade de parasitos ocorrentes

em lagartos na região Amazônica.

40

3. MATERIAL E MÉTODOS

Os hospedeiros da espécie K. calcarata da coleção Herpetológica do MPEG utilizados

neste estudo foram dez espécimes adultos, escolhidos sem critérios pré-estabelecidos e

coletados em períodos distintos: sete no período compreendido entre os anos de 1997 - 1998 e

três no período entre 2001- 2002. Os lagartos foram capturados por busca ativa em pesquisa

de campo na área da FLONA de Caxiuanã, município de Melgaço, Estado do Pará, a 400 km

do município de Belém, de acordo com as informações de registro da Coleção Herpetológica.

Os lagartos foram fixados e conservados inicialmente por via úmida em solução de

formaldeído a 10% e, posteriormente, em etanol 70%, identificados com o número das

etiquetas de tombamento (Fig. 8), segundo os protocolos de Papavero (1994) e de Simmons

(2002) e, para o controle da necropsia, cada hospedeiro estudado recebeu o código Kc

acrescido da numeração de 1 a 10 (Quadro 5). Os animais necropsiados apresentavam bom

estado de conservação e, após cuidadosa incisão longitudinal da linha mediana, entre a cintura

escapular e a cintura pélvica, para acesso a cavidade celomática, se realizou a remoção de

seus órgãos parenquimatosos e cavitários. Estes órgãos foram coletados em frascos

identificados contendo etanol a 70% e transportados para o Laboratório de Biologia Celular e

Helmintologia “Professora Dra. Reinalda Marisa Lanfredi” (LBCH) do Instituto de Ciências

Biológicas (ICB) da UFPA, onde se realizou o protocolo para a pesquisa de helmintos.

Figura 8: Espécime de Kentropyx calcarata tombado e conservado na Coleção Herpetológica

do MPEG coletado em pesquisa de campo na FLONA de Caxiuanã Melgaço-PA, no período

2001/ 2002 (Fotografia de Áurea Martins Gabriel. Acervo: pessoal, 2011).

41

Quadro 5: Identificação de espécimes de Kentropyx calcarata da Coleção Herpetológica do

Museu Paraense Emílio Goeldi MPEG utilizados para pesquisa de helmintos.

Código identificador

do animal em ficha de

necrópsia

Data da

necropsia

Nº de

tombamento

Sexo Faixa

etária

CRC

(mm)

Dados

de coleta

Kc 1 03/05/2011 19.932 ♂ A 94,5 1

Kc 2 03/05/2011 20.291 ♀ A 102,0 1

Kc 3 04/05/2011 19.930 ♂ A 89,00 1

Kc 4 04/05/2011 20.953 ♂ A 98,41 2

Kc 5 05/05/2011 21.006 ♂ A 96,77 2

Kc 6 06/05/2011 20.961 ♂ A 107,8 2

Kc 7 13/05/2011 20.954 ♀ A 92,77 2

Kc 8 31/05/2011 20.964 ♀ A 90,41 2

Kc 9 31/05/2011 20.955 ♂ A 100,5 2

Kc 10 01/06/2011 20.963 ♂ A 84,86 2

♂ = macho; ♀ = fêmea; A = Adulto; CRC = Comprimento rostro-cloacal em milímetros

(mm); 1 = FLONA de Caxiuanã coletas realizadas em 2001/ 2002; 2 = FLONA de Caxiuanã

coletas realizadas em 1997/ 1998.

Os órgãos de cada hospedeiro foram examinados separadamente em placas de Petri

contendo etanol 70% através de estereomicroscópio Carl Zeiss modelo STEMI 2000-C para a

busca de helmintos e identificação do conteúdo da ingesta e da excreta. Os helmintos foram

encontrados em diferentes sítios em seus hospedeiros: estômago, cavidade abdominal,

intestino delgado e esôfago e registrados em fichas para o registro de coleta de amostras e

necrópsia (Anexo 4). Os parasitas coletados individualmente foram transferidos para solução

fixadora de AFA (2% de ácido acético glacial, formaldeído a 3% e 95% de etanol 70 ° GL)

para aumentar a preservação das estruturas taxonômicas e serem posteriormente processados

para análise por microscopia de luz e microscopia eletrônica de varredura (MEV), de acordo

com Santos et al. (2011).

3.1 MICROSCOPIA DE LUZ

Helmintos dos Filos Nematoda e Acanthocephala foram processados no LBCH -

UFPA, desidratados em série etanólica crescente (etanol 70%, 80%, 90% e etanol absoluto

P.A.; 15 minutos cada), passados diretamente de solução a solução entre as trocas de álcool.

Após esta etapa de processamento, foram diafanizados em glicerina ou em Lactofenol de

Amman. Os helmintos processados foram observados no microscópio de luz entre lâmina e

42

lamínula. A montagem em lâminas temporárias dos nematódeos seguiu a metodologia de

Amato et al. (1991) e de Santos et al. (2011). Para os acantocéfalos, não foi necessário, o uso

de protocolo de coloração.

Para os estudos morfológicos e obtenção das fotomicrografias se utilizou microscópio

de varredura Jeol jsm 5600 e, para a confecção das ilustrações científicas os microscópios de

luz Olympus BX41 e Leica DM 2500 com câmara clara acoplada.

Um grupo representativo de nematódeos foi selecionado dos hospedeiros para a

execução das análises morfológicas e morfométricas em microscopia de luz. O mesmo foi

composto por: doze espécimes machos, treze espécimes fêmeas maduras, quatro espécimes

fêmeas imaturas e vinte larvas. Destes foram observadas e medidas as suas estruturas de

caráter taxonômico, entre estas: comprimento total e largura do corpo, comprimento e largura

do esôfago (muscular e glandular), localização de poro excretor, de deirídios e anel nervoso,

comprimento dos espículos e posição da cloaca nos machos, posição da vulva e comprimento

e largura de dez ovos das fêmeas maduras. As medidas foram apresentadas em milímetros

(mm) e, quando necessário, em micrômetros (μm), a partir da referência de lâmina

micrometrada 1mm/1000 Olympus.

As estruturas e suas respectivas medidas dos parâmetros transversal e longitudinal e da

relação comprimento × largura foram determinadas imediatamente na ocasião da sua

descrição. Os dados morfológicos obtidos foram dispostos no padrão de estudos taxonômicos

e os dados morfométricos compostos por média ± desvio padrão, com referência aos menores

e aos maiores valores e separados pelo símbolo “×”. Os valores finais foram incluídos em

tabelas do Microsoft Office Excel 2007®.

Para a classificação taxonomica foram seguidas as informações de chaves ou de

diagnoses, referências bibliografia (catálogos, livros e artigos científicos) com descrições

originais e redescrição de espécies, como sugerido por Papavero (1994). A comparação direta

com espécies-tipo e parátipos de coleções não foi necessária. E, os helmintos estão

armazenados em álcool glicerinado e adicionados à coleção do LBCH/ICB/UFPA para

estudos posteriores.

3.2 MICROSCOPIA ELETRÔNICA DE VARREDURA (MEV)

Nematódeos da família Physalopteridae foram selecionados para a análise pela técnica

de microscopia eletrônica de varredura, utilizada para auxiliar a identificação taxonômica e

descrição de novos dados ultraestruturais de superfície dos helmintos.

43

O grupo de nematódeos para análise em MEV foi composto de adultos (dois machos e

duas fêmeas), cada casal obtido de diferentes hospedeiros, e de formas imaturas (quinze larvas

morfotipo I e dez larvas morfotipo II), cada grupo de larvas coletado de diferentes

hospedeiros.

Estes nematódeos foram fixados em AFA e pós-fixados em 1% OsO4 por três horas de

acordo com Santos et al. (2011), processados até secagem em aparelho de Ponto Crítico do

CO2, passando pelo processo de metalização com ouro e analisados ao Microscópio Eletrônico

de Varredura LEO 1450VP no Centro de Pesquisas René Rachou (CPqRR) da Fundação

Oswaldo Cruz FIOCRUZ localizada no município de Belo Horizonte no Estado de Minas

Gerais.

44

4. RESULTADOS

O perfil do parasitismo por helmintos, observado após a realização da necropsia dos

hospedeiros da espécie K. calcarata da Coleção Herpetológica do MPEG, está demonstrado

no Quadro 6. De um total de dez exemplares necropsiados, em apenas um hospedeiro não se

observou o endoparasitismo causado por helmintos (10,0%) e nove animais (90,0%) estavam

parasitados por helmintos, nas formas adultas e imaturas, distribuídos entre os Filos

Nematoda e Acanthocephala. Não foram identificados helmintos representantes das Classes

Trematoda, Cestoda e Monogenea.

Quadro 6: Dados gerais de necropsia para investigação de helmintos em hospedeiros da

espécie Kentropyx calcarata da Flona de Caxiuanã preservados na Coleção Herpetológica do

Museu Paraense Emílio Goeldi MPEG.

Animal

Nematoda

Acantocephala Physalopteridae Onchocercidae Molineidae

SP ST P Larvas

♂ ♀ ♂ ♀ L1 L2

Kc1 - - - - - - - - -

Kc2 1 4 - - 5 - - - -

Kc3 - - - - - - - - 2

Kc4 4 6 - - 14 - - - -

Kc5 -

-

-

-

4

3

- - 3

Kc6 2

- -

1

-

50

- - -

Kc7 - - 1 - 9 - - - -

Kc8 - - - - - - 2♀

- -

Kc9 18 - - - 20 - - - 3

Kc10 - -

- - - 36 - 1♀ -

♂ = macho; ♀ = fêmea; SP = Subfamília Physalopterinae; ST = Subfamília Thubunaeinae; P

= Physalopteridae adulto Subfamília não identificada; L1 = larvas morfotipo I; L2 = larvas

morfotipo II.

Oito lagartos apresentaram elevada carga parasitária de nematódeos (prevalência =

80,0%) e intensidade parasitária variando entre 2-58 espécimes por hospedeiro. Entre estes

animais, dois exemplares apresentaram além do parasitismo por nematódeos, a presença de

formas imaturas pertencentes ao Filo Acanthocephala. Três hospedeiros estavam parasitados

por acantocéfalos (prevalência = 30,0%). Entre estes, um hospedeiro não apresentou o

parasitismo por helmintos do Filo Nematoda.

45

Os helmintos encontrados foram coletados parasitando diferentes sítios de infecção em

seus hospedeiros (Quadro 7). A maior intensidade de infecção por helmintos do Filo

Nematoda foi observada no estômago, onde foram encontrados nematódeos adultos e formas

imaturas (em menor quantidade). As larvas foram coletadas também no esôfago. Na cavidade

abdominal foram encontrados acantocéfalos livres. E, no intestino delgado foram

encontrados: um nematódeo e um acantocéfalo.

Quadro 7: Quantitativo de helmintos por sítio de infecção em hospedeiros da espécie

Kentropyx calcarata da Coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi.

Animal

Nematoda

Acantocephala Physalopteridae Onchocercidae Molineidae

Kc1 - - - -

Kc2 Estômago: 10 - - -

Kc3

-

-

-

Int. delgado: 1

Cav. Abdominal: 1

Kc4 Estômago: 24 -

Kc5 Estômago: 7 - - Cav. Abdominal: 3



Kc8 - Cav. Abdominal: 2 - -

Kc9

Esôfago: 3 larvas

Estômago: 55

-

-

Cav. Abdominal: 3

Kc10 Estômago: 36 - Int. delgado: 1 -

Além do inventário da helmintofauna dos lagartos necropsiados, foram analisadas a

ingesta e a excreta dos hospedeiros. Foi possível identificar, além de pequenas sementes e

fragmentos de folhiço, fragmentos de exoesqueleto e ovos de artrópodes das Ordens Araneae,

Isoptera, Hymenoptera e Orthoptera.

Os nematódeos foram identificados por seus caracteres morfológicos gerais como

pertencentes a três Famílias: Physalopteridae, Onchocercidae e Molineidae. A Família

Physalopteridae é representada por um maior número de exemplares, entre adultos (machos e

fêmeas) e formas imaturas.

O grupo de acantocéfalos foi composto apenas por formas imaturas. Devido à

impossibilidade da visualização dos caracteres morfológicos necessários para a sua

classificação taxonômica, foram identificados apenas como pertencentes ao Filo

Acanthocephala.

46

4.1. FILO NEMATODA: ANÁLISES MORFOLÓGICAS E MORFOMÉTRICAS EM

MICROSCOPIA DE LUZ E MICROSCOPIA ELETRÔNICA DE VARREDURA

4.1.1 Nematódeos da Ordem Spirurida Chitwood, 1933, Família Physalopteridae

Railliet, 1893

Cerca de 198 espécimes parasitos de estômago de K. calcarata de Caxiuanã,

apresentaram as seguintes características morfológicas gerais: cápsula bucal ausente ou pouco

desenvolvida, boca com lábios laterais grandes e triangulares cada um armado com um dente

externo, dois pseudolábios não lobados, nos quais se dispõem aos pares quatro papilas

cefálicas. Estes nematódeos apresentam no geral a presença de colarete cefálico. Estas

características estão presentes, segundo Vicente et al. (1993) e Anderson et al. (2009), em

nematódeos representantes da Família Physalopteridae Railliet, 1893.

Em geral, todos os nematódeos encontrados no presente estudo e, identificados como

pertencentes à Família Physalopteridae, apresentam as seguintes características: corpo

cilíndrico, alongado, não segmentado, simetria bilateral, extremidades mais delgadas e

afiladas, exceto os machos, que apresentam cauda alada. O colar cefálico cuticular se

apresenta mais desenvolvido em alguns espécimes e ausente em outros espécimes.

Considerando características morfológicas relacionadas aos caracteres morfológicos

da extremidade cefálica, como a presença de dentes externos, formato dos lábios, ausência ou

presença de colar cefálico, número e distribuição de papilas caudais dos machos, ausência ou

presença de apêndice caudal na extremidade da cauda de formas adultas, foi possível

determinar que estes helmintos podem ser distribuídos em quatro subgrupos de diferentes

nematódeos. Dois subgrupos são compostos por formas adultas pertencentes a duas

Subfamílias da Família Physalopteridae: Physalopterinae e Thubunaeinae e, dois subgrupos

compostos apenas por formas imaturas, as quais não apresentam elementos suficientes para a

determinação da subfamília. Estes subgrupos de formas imaturas: Physalopteridae Larvas

morfotipo I e Physalopteridae Larvas morfotipo II, foram assim denominados para fins de

comparação.


Physalopterinae Railliet, 1893

Formas adultas dos nematódeos foram identificadas como pertencentes à Família

Physalopteridae, Subfamília Physalopterinae, por estes apresentarem ainda a presença de

evidente colar cefálico e vestíbulo ausente, características dos physalopterineos.

47

A descrição geral dos machos através da microscopia de luz foi baseada em onze

exemplares adultos que se apresentavam bem conservados. Estes nematódeos apresentam

corpo medindo, em comprimento e largura, respectivamente: 10,43 ± 1,83 mm (8,07 - 13,36)

× 0,50 ± 0,13 mm (0,28 - 0,63). Lábios triangulares grandes cada um armado com um dente

externo. Presença de esôfago longo e segmentado em: esôfago muscular, mais curto e de

aspecto muscular e, esôfago glandular, mais longo e de aspecto glandular (Fig. 9 A). O

esôfago muscular dos machos adultos mediu em comprimento e largura 0,34 ± 0,05 mm (0,25

- 0,44) × 0,10 ± 0,02 mm (0,08 - 0,16). O esôfago glandular mediu em comprimento e largura

2,21 ± 0,41 mm (1,62 - 2,77) × 0,22 ± 0,05 mm (0,12 - 0,30). Não possuem divertículo

intestinal. O intestino se estende linearmente até a abertura da cloaca nos machos e do ânus

das fêmeas.

O sistema nervoso apresenta um anel nervoso localizado no terço anterior do corpo do

parasito na posição mediana do esôfago muscular que, nos machos adultos se localiza a 0,28 ±

0,04 mm (0,22 - 0,28) em relação à extremidade cefálica do corpo do nematódeo. O anel

nervoso está conectado a dois deirídios laterais localizados no terço anterior do corpo dos

nematódeos e que, nos adultos se localizam em posição anterior ao poro excretor em relação à

região cefálica do parasito. Nos machos se localizam a 0,41 ± 0,05 mm (0,36 - 0,53) em

relação à extremidade cefálica.

O sistema excretor é formado por uma glândula, localizada paralelamente ao esôfago

glandular, interligada por um canal delgado ao poro excretor, localizado lateralmente no terço

anterior do corpo do nematódeo, próximo à linha da junção do esôfago muscular e do esôfago

glandular. Nos machos este poro se localiza a 0,54 ± 0,07 mm (0,40 - 0,67) em relação à

extremidade cefálica do nematódeo (Fig. 9 A).

Estes nematódeos são paternogênicos e apresentam dimorfismo sexual evidente. Os

machos apresentam dois testículos, vesícula seminal, duto ejaculador, cloaca e dois espículos.

Não apresentam gubernáculo. Os espículos são de tamanho e formato diferentes. O espículo

direito é de menor comprimento, apresenta forma alada, bainha foliar no terço terminal e, uma

curvatura côncava mais acentuada. O espículo esquerdo dos machos mediu 0,26 ± 0,09 mm

(0,13 - 0,42) e o espículo direito 0,20 ± 0,08 mm (0,11 - 0,40).

Os machos apresentam a cauda com asas caudais bem desenvolvidas unidas

ventralmente diante do orifício anal-genital. Estas expansões laterais da cauda apresentam

dobras e cutícula com aspecto estriado. A cauda dos machos é ornada com papilas que se

localizam distribuídas em diferentes posições em relação à cloaca (Fig. 9 B). A cloaca dos

48

machos adultos está localizada ventralmente a 1,23 ± 0,41 mm (1,07 - 1,59) em relação à

extremidade caudal.

As papilas caudais apresentam formato arredondado e, se diferenciam em papilas

pedunculadas distribuídas mais laterais em relação à cloaca e papilas sésseis, que se

distribuem na região mais central da cauda longitudinalmente. Quatitativamente estas papilas

formam um grupo de quatro pares de papilas pedunculadas (um par pré-cloacal, um par ad-

cloacal e dois pares pós-cloacais) e, um grupo de treze papilas sésseis (três papilas pré-

cloacais, dois pares ad-cloacais e três pares pós-cloacais). Estes nematódeos apresentam ainda

na região terminal da cauda, um par de fasmídios pedunculados localizados entre dois pares

de papilas sésseis.

Além destas formas adultas foi encontrado um único exemplar que, morfologicamente,

apresentava os caractereres dos machos adultos (asas caudais), porém, com tamanho menor e

em desenvolvimento, assim foi denominado de macho jovem, para fins de comparação. A

descrição geral do macho jovem através da microscopia de luz foi baseada neste único

exemplar, o qual se apresentava bem conservado. Este exemplar não apresenta diferenças

significativas em relação aos parâmetros morfológicos das extremidades cefálica e caudal dos

demais machos, porém em relação aos adultos apresenta o comprimento relativamente menor.

O comprimento e a largura do corpo deste nematódeo é 6,53 mm × 0,14 mm; comprimento e

largura do esôfago muscular 0,15 × 0,02 mm; comprimento e largura do esôfago glandular

0,72 mm × 0,06 mm; localização do anel nervoso a 0,12 mm em relação à extremidade

cefálica; localização dos deirídios a 0,17 mm em relação à extremidade cefálica; localização

do poro excretor a 0,24 mm em relação à extremidade cefálica; localização da cloaca a 0,27

mm em relação à extremidade caudal. Os espículos deste espécime medem, respectivamente:

0,17 mm (esquerdo) e 0,15 mm (direito).

Fêmeas adultas destes nematódeos apresentam o corpo maior em comprimento em

relação aos machos adultos encontrados, seus parâmetros para a análise morfológica e

morfométrica se diferenciam dos machos apenas pelos caracteres sexuais exclusivos de

fêmea, entre estes: vulva e ânus (Fig. 10).

A descrição geral das fêmeas através da microscopia de luz foi baseada em dez

exemplares, que se apresentavam bem conservados. As medidas de comprimento e largura

são em média: 18,91 ± 4,40 mm (12,30 - 24,53) × 0,64 ± 0,14 mm (0,43 - 0,75); o esôfago

muscular mede em média 0,36 ± 0,09 mm (0,18 - 0,46) × 0,45 ± 0,51 (0,07 - 0,10); o esôfago

glandular mede em média 2,97 ± 0,79 mm (1,62 - 4,20) × 0,25 ± 0,06 mm (0,15 - 0,34); o

anel nervoso está localizado em média a 0,31 ± 0,07 mm (0,16 - 0,40) em relação à

49

extremidade cefálica; os deirídios são laterais e se localizam em média a 0,38 ± 0,10 mm

(0,18 - 0,53) em relação à extremidade cefálica; o poro excretor está localizado em média a

0,51 ± 0,11 mm (0,28 - 0,66) em relação à extremidade cefálica (Fig. 10 A).

As fêmeas são didelfas e ovíparas, suas características morfológicas podem ser melhor

observadas na Figura 10 B. Estas fêmeas apresentam além dos ovários: oviduto, receptáculo

seminal e vulva ventral localizada na porção pré-equatorial, no terço anterior em relação ao

meio do corpo. A vulva das fêmeas maduras se localiza em média a 6,93 ± 2,44 mm (4,09 -

12,64) em relação a extremidade cefálica. O útero é preenchido por numerosos ovos de

formato elíptico. Estes ovos medem em média, comprimento e largura, respectivamente

0,0370 ± 0,01 (0,02 - 0,04) × 0,01 ± 0,01 (0,01 - 0,02). As fêmeas apresentam ânus localizado

ventralmente e a 0,56 ± 0,16 mm (0,34 - 0,89) em relação à extremidade da cauda que, é

cônica e apresenta uma curvatura ventral (Fig. 10 C).

Além das fêmeas maduras foram encontradas fêmeas jovens, assim denominadas por

apresentarem tecido ovariano em maturação. Estas são semelhantes às fêmeas maduras em

relação às características morfológicas gerais de diagnose, porém suas medidas de

comprimento foram proporcionalmente menores em relação ao comprimento das fêmeas

maduras. A descrição geral das fêmeas jovens através da microscopia de luz foi baseada em:

quatro exemplares, os quais se apresentavam bem conservados. As medidas de comprimento

e largura do corpo destes espécimes são em média: 10,50 ± 1,30 mm (9,76 - 11,96) × 0,42 ±

0,03 mm (0,39 - 0,40). O esôfago muscular apresenta em média o comprimento e a largura de

0,30 ± 0,04 mm (0,28 - 0,37) × 0,08 ± 0,01 mm (0,06 - 0,09). O esôfago glandular apresenta

em média o comprimento e a largura de 1,97 ± 0,28 mm (2,29 - 1,50) × 0,17 ± 0,01 mm (0,18

- 0,16). O anel nervoso das fêmeas jovens se localiza a 0,26 ± 0,026 mm (0,24 - 0,30) em

relação à extremidade cefálica. Os deirídeos se localizam no corpo destes nematódeos a 0,34

± 0,034 mm (0,30 - 0,39) em relação à extremidade cefálica. O poro excretor se localiza a

0,43 ± 0,02 mm (0,39 - 0,46) em relação à extremidade cefálica. A vulva das fêmeas jovens se

localiza em média a 4,15 ± 0,54 mm (3,53 -4,86) da extremidade cefálica destes nematódeos e

o ânus se localiza a 0,33 ± 0,04 mm (0,26 -0,42) em relação à extremidade caudal. A cauda é

cônica e apresenta também curvatura ventral. Não foram observados ovos.

Todos estes dados morfométricos dos espécimes pertencentes a estes grupos de

machos e fêmeas (adultos e jovens) de hospedeiros da espécie K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã estão na Tabela 1.

50

Tabela 1: Dados morfométricos de espécimes machos e fêmeas de nematódeos da Subfamília

Physalopterinae parasitos de Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã preservados na

Coleção Herpetológica do MPEG.

PARÂMETROS

milímetros (mm)

♂ JOVEM

(n = 1)

Média ± Desvio

padrão

(Menor – Maior)

♂ ADULTOS

(n = 11)

Média ± Desvio

padrão

(Menor – Maior)

♀ JOVENS

(n = 4)

Média ± Desvio

padrão

(Menor – Maior)

♀ ADULTAS

(n= 10)

Comprimento

6,53 10,43 ± 1,83

(8,07 - 13,36)

10,50 ± 1,30

(9,76 - 11,96)

18,91 ± 4,40

(12,30 - 24,53)

Largura 0,14 0,50 ± 0,13

(0,28 - 0,63)

0,42 ± 0,03

(0,39 - 0,40)

0,64 ± 0,14

(0,43 - 0,75)

Esôfago musc.

(comprimento)

0,15 0,34 ± 0,05

(0,25 - 0,44)

0,30 ± 0,04

(0,28 - 0,37)

0,36 ± 0,09

(0,18 - 0,46)

Esôfago musc.

(largura)

0,02 0,10 ± 0,02

(0,08 - 0,16)

0,08 ± 0,01

(0,06 - 0,09)

0,45 ± 0,51

(0,07 - 0,10)

Anel (posição) 0,12 0,28 ± 0,04

(0,22 - 0,28)

0,26 ± 0,02

(0,24 - 0,30)

0,31 ± 0,07

(0,16 - 0,40)

Deiridio

(posição)

0,17 0,41 ± 0,05

(0,36 - 0,53)

0,34 ± 0,03

(0,30 - 0,39)

0,38 ± 0,10

(0,18 - 0,53)

Poro (posição) 0,24 0,54 ± 0,07

(0,40 - 0,67)

0,43 ± 0,02

(0,39 - 0,46)

0,51 ± 0,11

(0,28 - 0,66)

Esôfago glând.

(comprimento)

0,72 2,21 ± 0,41

(1,62 - 2,77)

1,97 ± 0,28

(2,29 - 1,50)

2,97 ± 0,79

(1,62 - 4,20)

Esôfago musc.

(largura)

0,06 0,22 ± 0,05

(0,12 - 0,30)

0,17 ± 0,01

(0,18 - 0,16)

0,25 ± 0,06

(0,15 - 0,34)

Vulva (posição)

- - 4,15 ± 0,54

(3,53 - 4,86)

6,93 ± 2,44

(4,09 - 12,64)

Ânus - - 0,33 ± 0,04

(0,26 -0,42)

0,56 ± 0,16

(0,34 - 0,89)

Cloaca 0,27 1,23 ± 0,41

(1,07 - 1,59)

- -

Espículo esq. 0,17 0,26 ± 0,09

(0,13 - 0,42)

- -

Espículo direito

0,15 0,20 ± 0,08

(0,11 - 0,40)

- -

Ovos comp. - - - 0,037 ± 0,01

(0,02 - 0,04)

Ovos largura - - - 0,01 ± 0,01

(0,01 - 0,02)

51

Figura 9: Desenho taxonômico do nematódeo macho do gênero Physaloptera parasito de

estômago de Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã preservado na Coleção

Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi.

Figura 9 A: Extremidade defálica do nematódeo macho do gênero Physaloptera

parasito de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã preservado na Coleção

Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi. Observar os pseudolábios

arredondados, o colar cefálico, o anel nervoso, o poro excretor e o longo esôfago.

Barra = 100µm.

Figura 9 B: Extremidade caudal do nematódeo. Observar as asas caudais e a presença

de papilas pedunculadas e sésseis e fasmídios. Barra = 200µm.

52

53

Figura 10: Desenho taxonômico do nematódeo fêmea do gênero Physaloptera parasito de



Figura 10 A: Extremidade cefálica do nematódeo fêmea do gênero Physaloptera

parasito de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã preservado na Coleção

Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi. Observar o colar cefálico, o anel

nervoso, os deirídios laterais, o poro excretor e o longo esôfago. Barra = 100µm.

Figura 10 B Detalhe da vulva do nematódeo e útero repleto de ovos. Barra = 100µm.

Figura 10 C: Extremidade caudal do nematódeo. Observar o formato cônico da cauda

e curvatura ventral. Barra = 100µm.

54

55

Além destas observações através da microscopia de luz, foi possível analisar nas

imagens obtidas através do estudo de MEV, os caracteres morfológicos de interesse

taxonômico e seus aspectos ultraestruturais dos representantes das formas adultas (machos e

fêmeas) dos nematódeos da Subfamília Physalopterinae, propiciando descrições taxonômicas

mais completas. Assim, se observa nas Figuras 11 e 12 que estes nematódeos apresentam a

cor esbranquiçada, a topografia da cutícula com estriações transversais ao longo do corpo

desde a extremidade cefálica até a extremidade caudal.

Como se observa nas Figuras 11 A e 11 B, os machos apresentam os dentes externos

com formato cônico, localizados individualmente no ápice de cada lábio. Pseudolábios

arredondados sobre os quais lateralmente se distribuem dois pares de papilas cefálicas grandes

e arredondadas e aberturas anfidiais com abertura em formato de poro, localizadas entre cada

um dos pares de papilas cefálicas. Os lábios apresentam internamente três dentes com formato

achatado (um par lateral e um único dente central) dispostos em linha, localizados abaixo do

dente externo de cada lábio. Ausência da cápsula bucal e, internamente, na cavidade da boca,

dois dentes pequenos paralelos os quais apresentam ápice bifido localizados cada um em uma

inserção longitudinal.

A diferença da localização dos deirídios e do poro em relação à extremidade cefálica é

discreta (Fig. 11 C). Os deirídios apresentam formato cônico, se localizam no centro de uma

pequena área de formato oval que se destaca na topografia da cutícula (Fig. 11 D).

A cauda apresenta especializações da cutícula em três diferentes padrões: formações

que apresentam formato de paralelepípedos, cristas cuticulares longitudinais e estruturas

lineares. Ao redor do orifício anal-genital são observadas papilas com formato arredondado e

que apresentam no ápice o formato de um núcleo arredondado (Figs. 11 E e 11 F).

Fêmeas apresentam caracteres morfológicos da extremidade cefálica muito

semelhantes aos encontrados nos machos, como pode se observar nas Figuras 12 A e 12 B. A

vulva apresenta abertura simples, sem lábios e esférica (Fig. 12 C). A topografia da cutícula

apresentou algumas especializações que se assemelham a papilas localizadas no terço

posterior do corpo do nematódeo próximo a abertura do ânus (Fig. 12 D).

O ânus apresenta abertura simples em formato de meia lua, a extremidade da cauda é

cônica apresentando um fasmídio observado na microscopia eletrônica de varredura (Fig. 12

E). Os ovos observados apresentam além do formato elíptico e achatado, a casca espessa (Fig.

12 F).

56

Figura 11: Microscopia eletrônica de varredura de nematódeo macho do gênero

Physaloptera parasito de estômago de Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã

preservado na Coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi.

Figura 11 A: Extremidade anterior do nematódeo, com destaque para: colar cefálico

(c), papilas cefálicas (p), dente (d) anfídio (a). Barra = 20µm.

Figura 11 B: Detalhe da abertura oral, evidenciando no insert: dois dentes pequenos

bifurcados (d). Barra = 5µm. Insert: Barra = 2 µm.

Figura 11 C: Visão lateral do corpo do nematódeo, evidenciando: deirídio (seta).

Barra = 50µm.

Figura 11 D: Detalhe do deirídio. Observar as estriações e especializações da cutícula.

Barra = 5µm.

Figura 11 E: Extremidade posterior do nematódeo, com destaque para: asas caudais

ornadas com papilas sésseis e pedunculadas (setas). Observar a especialização da

cutícula.Barra = 200µm. Insert: Barra = 100µm.

Figura 11 F: Extremidade posterior do nematódeo, com destaque para: asas caudais

ornadas com papilas sésseis e pedunculadas (setas). Observar a especialização da

cutícula. Barra = 20µm.

57

58

Figura 12: Microscopia eletrônica de varredura de nematódeo fêmea do gênero

Physaloptera parasito de estômago de Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã


Figura 12 A: Extremidade anterior do nematódeo, com destaque para: colar cefálico

(seta), deirídio (seta). Barra = 100µm.

Figura 12 B: Detalhe da extremidade anterior do nematódeo, evidenciando: papilas

cefálicas (cabeças de setas), dentes (d) e anfídio (a). Barra = 10µm.

Figura 12 C: Visão geral do posicionamento da abertura vulvar e papila (setas). Barra

= 200µm. Detalhe da abertura vulvar. Barra = 50µm.

Figura 12 D: Papila (seta). Barra = 200µm. Detalhe da papila do corpo do nematódeo.

Barra = 20µm.

Figura 12 E: Detalhe da cauda da fêmea onde se destaca o ânus e fasmídio (seta).

Barra = 100µm. Detalhe do fasmídio. Barra = 10µm.

Figura 12 F: Detalhe dos ovos. Barra = 10µm.

59

60

As observações através da associação de técnicas de microscopia de luz e de MEV dos

nematódeos adultos da Subfamília Physalopterinae do estômago de hospedeiros da espécie K.

calcarata permitiram identificar o seguinte sumário taxonômico:


Filo: Nematoda Rudolphi, 1808

Classe: Secernentea Von Linstow, 1905

Ordem: Spirurida Chitwood, 1933

Família: Physalopteridae Railliet, 1893 [Leiper 1908]

Subfamília: Physalopterinae Railliet, 1893

Gênero: Physaloptera Rud, 1819

Espécie: Physaloptera sp.

Localidade: FLONA Caxiuanã

Hospedeiros: Kentropyx calcarata

Sítio: estômago.

n = 55 (25 ♂ e 30 ♀)

Prevalência: 40 %

Intensidade média de infecção: 13,75 helmintos/hospedeiro.

Abundância média de infecção: 5,5 helmintos/hospedeiro

Amplitude das intensidades de infecção: 2 - 38 helmintos/hospedeiro

4.1.1.2 Nematódeo da Família Physalopteridae Railliet, 1893, Subfamília Thubunaeinae

Sobolev, 1949

Um macho adulto encontrado no estômago de um único hospedeiro foi observado

através de microscopia de luz. Este macho apresentou as seguintes características

morfológicas, que podem ser mais bem observadas na Figura 13 A: corpo cilíndrico alongado

de formato fusiforme, seu comprimento total e largura do corpo medem respectivamente 7,33

mm × 0,23 mm. Este nematódeo apresenta boca formada por dois lábios laterais delgados

cada um armado com três dentes pequenos alinhados no seu ápice e dois pares de pequenas

papilas cefálicas arredondadas laterais. Cavidade vestibular mais delgada que o esôfago

muscular ao qual se interliga. Esôfago longo segmentado em duas partes: uma parte mais

curta e delgada de aspecto muscular (esôfago muscular) medindo 0,20 mm × 0,06 e, uma

parte de aspecto glandular (esôfago glandular), medindo no macho 1,56 mm × 0,09 mm.

61

O anel nervoso se localiza próximo à junção do esôfago muscular e do esôfago

glandular a 0,24 mm da extremidade cefálica. Os deirídios são delgados e cônicos e estão

localizados lateralmente a 0,22 mm da extremidade cefálica e o poro excretor localizado a

0,37 mm da extremidade cefálica.

A cauda apresenta formato cônico que termina em um pequeno processo caudal de

formato cônico e asas caudais bem desenvolvidas ornadas com 10 papilas sésseis e 10 papilas

pedunculadas circulares distribuídas na topografia da cutícula. Estes pouco se diferenciam do

aspecto das especializações da cutícula ao seu redor, que apresentam aspecto de escamas

arredondadas (Fig. 13 C). Um par de fasmídios pedunculados e arredondados próximos à

parte terminal da cauda. A cloaca se localiza a 0,17 mm em relação à extremidade da cauda e,

apresentam ainda dois espículos pequenos, com curvatura pouco acentuada, com extremidade

anterior arredondada e extremidade posterior em formato foliar. Estes são desiguais em

tamanho e medem: 0,11 mm (esquerdo) e 0,08 mm (direito), como se pode observar na Figura

13 B.

62

Figura 13: Desenho taxonômico do nematódeo macho do gênero Thubunaea parasito de

Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã preservado na Coleção Herpetológica do

Museu Paraense Emílio Goeldi.

Figura 13 A: Extremidade anterior do nematódeo macho do gênero Thubunaea

parasito de K. calcarata da Coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi

coletado em Caxiuanã-PA. Observar os 3 dentes externos, papilas cefálicas, o anel

nervoso e o longo esôfago. Barra = 100µm.

Figura 13 B: Extremidade posterior do nematódeo. Observar as asas caudais da

cauda, apêndice e a presença de papilas pedunculadas e sésseis e fasmídios. Barra =

100µm.

Figura 13 C: Espículos do macho. Observar o formato. Barra = 100µm.

63

64

As observações em microscopia de luz de um nematódeo adulto da Subfamília

Thubunaeinae encontrado no estômago de hospedeiro da espécie K. calcarata permitiram

identificar o seguinte sumário taxonômico:






Subfamília: Thubunaeinae Sobolev, 1949

Gênero: Thubunaea Seurat, 1914

Localidade: FLONA de Caxiuanã


Sítio: estômago.

n = 1 (♂)

Prevalência: 10 %

Intensidade de infecção: 1 helminto/hospedeiro

Abundância de infecção: 0,1 helminto/hospedeiro

Amplitude da intensidade de infecção: 0 - 1 helmintos/hospedeiro

4.1.1.3 Nematódeo fêmea da Família Physalopteridae Railliet, 1893 Subfamília não

determinada

Uma fêmea adulta encontrada no estômago de um único hospedeiro foi observada

através de microscopia de luz. Esta fêmea apresentou as seguintes características

morfológicas, que podem ser mais bem observadas na Figura 14 A: corpo cilíndrico,

fusiforme e alongado de comprimento e largura totais medindo 12,40 mm × 0,29 mm e

extremidades mais delgadas. Este espécime, como se pode observar na Fig. 14 A, apresenta a

boca limitada por dois lábios laterais arredondados com um anel cuticular na base. Sobre os

lábios se apresentam duas papilas laterais. Um único dente inserido no vestíbulo. Vestíbulo de

formato digitiforme com comprimento de 0,40 mm e, que se diferencia do esôfago muscular

através de uma base delgada com formato de anel. O esôfago é longo e segmentado em duas

partes: uma mais curta e delgada e de aspecto muscular (esôfago muscular) 0,31 × 0,07 mm

(comprimento e largura) e posterior mais longo de aspecto glandular (esôfago glandular)

65

medindo 1,90 mm × 0,15 mm (comprimento e largura). O anel nervoso está localizado a 0,30

mm em relação à extremidade cefálica.

A vulva é ligeiramente pós-equatorial, localizada a 6,66 mm da extremidade cefálica,

ovoejetor longo e delgado. O ânus da fêmea se localiza a 0,03 mm da extremidade da cauda,

que é curta e termina em um pequeno processo cônico (Fig. 14 B). A cauda apresenta ainda

próximo a região terminal a presença de três fasmídios pequenos com abertura em formato de

poro. São ovíparas e seus ovos são de formato elíptico e medem em média 0,02 ± 0,01 (0,02 -

0,02) × 0,01 ± 0,01 (0,02 - 0,02).

66

Figura 14: Desenho taxonômico do nematódeo fêmea da Família Physalopteridae

Railliet, 1893 Subfamília não determinada parasito de Kentropyx calcarata da FLONA

de Caxiuanã preservado na Coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi.

Figura 14 A: Extremidade anterior do nematódeo fêmea do gênero Thubunaea


coletado em Caxiuanã-PA. Observar o dente externo, o vestíbulo, o colar cefálico, 2

pares de papilas cefálicas, o anel nervoso, os deirídios laterais e o longo esôfago. Barra

= 100µm.

Figura 14 B: Extremidade posterior do nematódeo. Observar o formato cônico da

cauda, o apêndice e os fasmídios. Barra = 100µm.

67

68

As observações em microscopia de luz de um nematódeo adulto da Família

Physalopteridae encontrado no estômago de hospedeiro da espécie K. calcarata permitiram

identificar o seguinte sumário taxonômico:






Localidade: FLONA de Caxiuanã


Sítio: estômago.

n = 1 (♀)

Prevalência: 10 %




4.1.1.4 Larvas de terceiro estágio de nematódeos da Família Physalopteridae Railliet,

1893

As larvas de nematódeos pertencentes à Família Physalopteridae agrupadas nos

diferentes morfotipos I e II, apresentam as seguintes características gerais: corpo cilíndrico,

alongado, não segmentado, simetria bilateral e extremidades mais delgadas. A cauda

apresenta curvatura ventral.

Os caracteres taxonômicos das larvas morfotipo I e suas respectivas medidas

morfométricas são: comprimento e largura do corpo medindo respectivamente 1,86 ± 0,11

mm (1,64 - 1,97) × 0,10 ± 0,01 mm (0,08 - 0,16). Esôfago longo e dividido em duas partes:

uma mais curta e de aspecto muscular (esôfago muscular), medindo (comprimento e largura)

0,17 ± 0,01 mm (0,15 - 0,19) × 0,03 ± 0,01 mm (0,02 - 0,04) e um segmento mais longo de

aspecto glandular (esôfago glandular), medindo (comprimento e largura) 0,92 ± 0,06 mm (0,

83- 1,05) × 0,06 ± 0,01 mm (0,05 - 0,07). Anel nervoso localizado a 0,11 ± 0,02 mm (0,12 -

0,15) em relação à extremidade cefálica. Deirídios laterais e poro excretor, em relação à

69

extremidade cefálica, estão localizados a 0,15 ± 0,02 mm (0,11 - 0,18) e o ânus a 0,10 ± 0,01

mm (0,10 - 0,13) em relação à extremidade caudal.

Os caracteres taxonômicos das larvas morfotipo II e suas respectivas medidas

morfométricas são: comprimento e largura do corpo medindo respectivamente 4,47 ± 0,47

mm (3,20 - 5,00) × 0,18 ± 0,02 mm (0,13 - 0,19). Esôfago longo e dividido em duas partes:

uma mais curta e de aspecto muscular (esôfago muscular), medindo (comprimento e largura)

0,19 ± 0,01 mm (0,18 - 0,20) × 0,05 ± 0,01 mm (0,03 - 0,08) e, um segmento mais longo de

aspecto glandular (esôfago glandular), medindo (comprimento e largura) 1,16 ± 0,12 mm

(0,96 -1,18) × 0,10 ± 0,01 mm (0,08 -0,13). Anel nervoso localizado a 0,15 ± 0,01 mm (0,13-

0,17) em relação à extremidade cefálica. Deirídios localizados a 0,20 ± 0,03 mm (0,17 - 0,28),

em posição anterior à localização do poro excretor que, está localizado a 0,28 ± 0,03 mm

(0,23 - 0,37) em relação à extremidade cefálica e ânus localizado a 0,14 ± 0,01 mm (0,10 -

0,17) em relação à extremidade caudal (Tabela 2).

Tabela 2: Dados morfométricos de larvas de terceiro estágio de nematódeos da Família

Phisalopteridae parasitos de lagartos da espécie Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã

preservados na Coleção Herpetológica do MPEG.

Parâmetros Medidos em

milímetros (mm)

Média ± Desvio padrão

(Menor – Maior)

MORFOTIPO I

(n = 10)


(Menor – Maior)

MORFOTIPO II

(n = 10)

Comprimento total

1,86 ± 0,11

(1,64 - 1,97)

4,47 ± 0,47

(3,2 - 5,0)

Largura do parasito

0,10 ± 0,01

(0,08 - 0,16)

0,18 ± 0,02

(0,13 - 0,19)

Esôfago muscular

(comprimento)

0,17 ± 0,01

(0,15 - 0,19)

0,19 ± 0,01

(0,18 - 0,20)

Esôfago muscular (largura)

0,03 ± 0,01

(0,02 - 0,04)

0,05 ± 0,01

(0,03 - 0,08)

Anel nervoso (posição)

0,11 ± 0,02

(0,12 - 0,15)

0,15 ± 0,01

(0,13- 0,17)

Deiridio (posição)

0,15 ± 0,02

(0,11 - 0,18)

0,20 ± 0,03

(0,17 - 0,28)

Poro excretor (posição)

0,15 ± 0,02

(0,11 - 0,18)

0,28 ± 0,03

(0,23 - 0,37)

70

Tabela 2: Dados morfométricos de larvas de terceiro estágio de nematódeos da Família

Phisalopteridae parasitos de lagartos da espécie Kentropyx calcarata da FLONA de

Caxiuanã preservados na Coleção Herpetológica do MPEG (CONT.).

Parâmetros Medidos em

milímetros (mm)


(Menor – Maior)

MORFOTIPO I

(n = 10)


(Menor – Maior)

MORFOTIPO II

(n = 10)

Esôfago glandular

(comprimento)

0,92 ± 0,06

(0, 83- 1,05)

1,16 ± 0,12

(0,96 -1,18)

Esôfago glandular (largura)

0,06 ± 0,01

(0,05 - 0,07)

0,10 ± 0,01

(0,08 -0,13)

Ânus

0,10 ± 0,01

(0,10 - 0,13)

0,14 ± 0,01

(0,10 - 0,17)

Através das imagens obtidas em MEV, como exemplificado nas Figuras 15, 16 e 17,

se observou que, estes helmintos apresentam, no geral, a topografia da cutícula com estriações

transversais desde a extremidade cefálica até a extremidade caudal e diferentes padrões de

dentição.

As larvas morfotipo I apresentam colar cefálico cuticular, maior em alguns espécimes,

(Fig. 15 A e 16 A). Estes nematódeos apresentam o seguinte padrão de dentição: 1 dente

externo largo e triangular em cada pseudolábio e, internamente, um dos pseudolábios

apresenta 4 dentes internos laterais grandes e bipartidos e dentes laterais tripartidos (Figs. 15

A, 15 B, 16 A e 16 B). Deirídios laterais localizados na linha da posição do poro excretor

(Figs. 15 C, 15 D, 15 E, 16 C e 16 D). Ânus ventral (Figs. 15 G e 16 E) e cauda com

curvatura ventral (Figs. 15 F e 16 E).

As larvas morfotipo II apresentam o seguinte padrão de dentição: 1 dente externo

largo e triangular em cada pseudolábio, internamente três dentes submedianos com formato

achatado (1 par lateral e 1 único dente central) dispostos em linha, localizados abaixo do

dente externo de cada lábio e, ausência de dentículos (Fig. 17 A Fig. 17 B). Deirídios laterais

localizados em posição anterior ao poro excretor (Fig. 17 C, Fig. 17 E e Fig. 17 F). Ânus

ventral (Fig. 17 D).

71




Figura 15 A: Extremidade anterior de larva, com destaque para: colar cefálico (c),

papilas cefálicas (p) e lábio (L). Barra = 5µm.

Figura 15 B: Detalhe da boca da larva, evidenciando: dentes externos, dentes internos

e dentículos (d). Barra = 2µm.

Figura 15 C: Visão lateral do corpo da larva, evidenciando: o poro excretor ao centro

e o deirído (seta). Barra = 10µm.

Figura 15 D: Detalhe do poro excretor e extriações da cutícula. Barra = 5µm.

Figura 15 E: Detalhe do deirídio. Barra = 2µm.

Figura 15 F: Detalhe da cauda da larva destacando o formato cônico. Barra = 10µm.

Figura 15 F: Detalhe da cauda da larva onde se destaca o ânus (seta). Barra = 10µm.

72

73




Figura 16 A: Extremidade anterior de larva, com destaque para: papilas cefálicas (p),

dentes internos (d), dentículos (dt). Barra = 5µm.

Figura 16 B: Detalhe da boca da larva, evidenciando: lábio (L), dentes internos largos

bifurcados (d), e dentículos (dt). Barra = 2µm.

Figura 16 C: Visão lateral do corpo da larva, evidenciando: o deirído (seta). Barra =

5µm.

Figura 16 D: Visão lateral do corpo da larva, evidenciando: o poro excretor (seta).

Barra = 5µm.

Figura 16 E: Detalhe da cauda da larva destacando o seu formato cônico e a posição

do ânus (seta). Barra = 20µm.

74

75

Figura 17: Microscopia eletrônica de varredura de forma imatura (morfotipo II) de



Figura 17 A: Extremidade anterior de larva, com destaque para: papilas cefálicas (p) e

dentes externos (d). Barra = 10µm.

Figura 17 B: Detalhe da extremidade anterior da larva, evidenciando: papilas

cefálicas (p) e dentes externos (d). Barra = 5µm.

Figura 17 C: Visão lateral do corpo da larva, evidenciando: o poro excretor (seta) e o

deirído (seta). Barra = 20µm.

Figura 17 D: Detalhe da cauda da larva destacando o seu formato cônico e a posição

do ânus (seta). Barra = 20µm.

Figura 17 E: Detalhe do deirídio. Barra = 5µm.

Figura 17 F: Detalhe do poro excretor. Barra = 5µm.

76

77

As análises morfológicas e morfométricas através de microscopia de luz não foram

determinantes para diferenciar se as formas imaturas pertencem a diferentes estádios de um

mesmo parasito ou se pertencem a diferentes espécies. Porém, através da MEV foi possível

identificar possíveis diferenças entre estes nematódeos indicativas que, estes, provavelmente,

pertencem a diferentes classificações taxonômicas dentro da Família Physalopteridae.

Assim, as larvas de terceiro estágio da Família Physalopteridae Morfotipo I

apresentam os seguintes sumários taxonômicos:








Sítio: estômago e esôfago

n = 52

Prevalência: 50 %

Intensidade média de infecção: 10,4 helmintos/hospedeiro



E, as larvas de terceiro estágio da Família Physalopteridae Morfotipo II apresentam o

seguinte sumário taxonômico:








Sítio: estômago

78

n = 89

Prevalência: 30 %




4.1.2 Nematódeos da Ordem Spirurida Chitwood, 1933, Família Onchocercidae Leiper,

1911

As duas fêmeas encontradas livres na cavidade abdominal de um único hospedeiro

apresentam, na microscopia de luz, as seguintes características morfológicas que podem ser

mais bem observadas na Figura 18 A: corpo cilíndrico, alongado e delgado medindo em

média (comprimento e largura) 15,28 mm × 0,05 mm, com extremidades em formato

digitiforme. A boca apresenta abertura simples sem lábios e cápsula bucal rudimentar.

Apresenta 6 pares de papilas cefálicas localizadas mais lateralmente e 2 pares de papilas

cefálicas localizadas mais próximas da abertura da boca. O anel nervoso se localiza a 0,04 ±

0,0 (0,04 - 0,05) mm em relação à extremidade cefálica é formado por várias células

agromeradas ao redor do esôfago muscular. O esôfago se apresenta dividido em região

anterior curta e muscular medindo (comprimento e largura) 0,05 ± 0,0 mm (0,05 - 0,06) ×

0,01 mm e segmento posterior mais longo e glandular medindo (comprimento e largura) 0,15

± 0,01 mm (0,14 - 0,15) × 0,02 ± 0,01 mm (0,02 - 0,03). As fêmeas são anfidelfas e

apresentam a vulva localizada ao meio do corpo, a 7,8 mm em relação à extremidade cefálica

(Fig. 18 B). Ovoejetor longo e muscular. O ânus se localiza na extremidade caudal a 0,064

mm (Fig. 18 C). Esta medida foi tomada de uma das fêmeas, pois o outro espécime

apresentava a cauda seccionada. A cauda apresenta formato digitiforme e termina em um

discreto apêndice caudal cônico. A cauda apresenta ainda uma papila localizada próxima ao

término da cauda. São vivíparas. Os ovos são elípticos e pequenos. Seus ovos mediram em

média (comprimento e largura) 0,02 ± 0,02 mm (0,01 - 0,09) × 0,02 ± 0,03 mm (0,01 - 0,09).

79

Figura 18: Desenho taxonômico do nematódeo fêmea da Família Onchocercidae parasito

de estômago de Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã preservado na Coleção


Figura 18 A: Extremidade anterior do nematódeo fêmea da família Onchocercidae


coletado em Caxiuanã-PA. Barra = 100µm.

Figura 18 B: Detalhe da vulva do nematódeo e útero repleto de ovos. Barra = 100µm.

Figura 18 C: Extremidade posterior do nematódeo. Observar o formato digitiforme da

cauda, papila e apêndice. Barra = 100µm.

80

81

Estes nematódeos encontrados na cavidade abdominal de um único hospedeiro K.

calcarata da FLONA de Caxiuanã foram classificados e apresentam o seguinte sumário

taxonômico:





Família: Onchocercidae Leiper, 1911

Localizacao: FLONA Caxiuanã


Sítio: cavidade abdominal

n = 2 (♀)

Prevalência: 10 %

Intensidade de infecção: 2 helmintos/hospedeiro

Abundância de infecção: 0,2 helmintos/hospedeiro


4.1.3 Nematódeos da Ordem Strongylida Molin, 1861, Família Molineidae (Skrjabin &

Schulz, 1937) Durette-Desset & Chabaud, 1977

Um único exemplar fêmea parasito de intestino delgado de K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã apresenta as seguintes características morfológicas: corpo de cor esbranquiçada,

cilíndrico, pequeno, alongado e de extremidades atenuadas (Fig. 19 A), mede em

comprimento e largura 11,2 mm × 0,32 mm. Boca limitada por três lábios (Fig. 19 B).

Ausência de vestíbulo; presença de inflação cefálica; esôfago longo de formato claviforme,

medindo 1,28 mm de comprimento; anel nervoso localizado a 0,45 mm em relação à

extremidade cefálica; deirídios não observados; poro excretor delgado localizado a 0,60 mm

em relação à extremidade cefálica e, ligado a uma glândula volumosa de formato irregular;

parede interna do intestino apresentando microvilosidades. Vulva pós-equatorial, localizada a

7,72 mm da extremidade cefálica, com parede muscular e abertura simples sem lábios,

presença de apêndice vulvar com formato de cerdas e ovoejetor muscular longo e divergente

(Fig. 19 C). O ânus é ventral e está localizado a 0,27 mm da extremidade da cauda. A cauda é

cônica, apresenta curvatura ventral, uma papila e um par de fasmídeos localizados próximo à

82

extremidade caudal e apêndice caudal com formato filiforme (Fig. 19 D). Ovos de formato

elíptico que, medem em comprimento e largura 0,05 ± 0,01 mm (0,04 - 0,06) 0,01 - 0,02 ×

0,04 ± 0,01 mm (0,04 - 0,05).

83

Figura 19: Desenho taxonômico do nematódeo fêmea da Família Molineidae parasito de



Figura 19 A: Visão geral do nematódeo fêmea da Família Molineidae através de

microscopia de luz. Barra = 500µm.

Figura 19 B: Extremidade anterior do nematódeo fêmea parasito de K. calcarata da

Coleção Herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi coletado em Caxiuanã-PA.

Observar os 3 lábios, o anel nervoso, o esôfago claviforme, o poro excretor e a

glândula excretora. Barra = 100µm.

Figura 19 C: Detalhe da vulva do nematódeo e útero repleto de ovos. Barra = 200µm.

Figura 19 D: Extremidade posterior do nematódeo. Observar papila, fasmídios e

apêndice. Barra = 100µm.

84

85

Os resultados das análises dos aspectos morfológicos e morfométricos do nematódeo

encontrado no intestino delgado de um único hospedeiro K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã, através de microscopia de luz, permitiram identificar o seguinte sumário

taxonômico:



Classe: Nematoda Rudolphi, 1808

Ordem: Strongylida Molin, 1861

Família: Molineidae Skrjabin & Schulz, 1937



Sítio: intestino delgado

n = 1 (♀)

Prevalência: 10 %



Amplitude da intensidade de infecção: 1 - 1 helminto/hospedeiro

4.2 FILO ACANTHOCEPHALA: ANÁLISES MORFOLÓGICAS EM MICROSCOPIA DE

LUZ

Parasitos foram encontrados no intestino delgado e livres na cavidade abdominal dos

hospedeiros da espécie K. calcarata que apresentam características morfológicas gerais: corpo

pequeno, elipsoide, não segmentado, coloração externa esbranquiçada, probóscide eversível

globosa (invertida) em desenvolvimento, provida de ganchos que não puderam ser contados, o

que dificultou a análise taxonômica. Foram observados primordios genitais em

desenvolvimento (Fig. 20).

86

Figura 20: Fotomicrografia de luz (microscópio Olympus BX53 equipado com sistema

de captura de imagem) de uma forma imatura de helmintos do Filo Acanthocephala

parasitos de Kentropyx calcarata da FLONA de Caxiuanã preservados na coleção

herpetológica do Museu Paraense Emílio Goeldi. Barra = 1 mm

87

88

Assim, foram classificados como formas imaturas de helmintos de K. calcarata da

FLONA de Caxiuanã pertencentes ao Filo Acanthocephala Kohlreuther, 1771



Sítio: cavidade abdominal e na luz do intestino delgado (mucosa)

n = 8

Prevalência: 30%


Abundância média de infecção: 0,8 helminto/hospedeiro


89

5. DISCUSSÃO

O estudo da helmintofauna de um grupo amostral de dez hospedeiros da espécie K.

calcarata coletados na FLONA de Caxiuanã no Estado do Pará, conservados e tombados na

Coleção Herpetológica do MPEG, demonstrou que, do total de animais necropsiados apenas

um hospedeiro (10%) não estava parasitado por helmintos.

Lagartos não parasitados por helmintos também foram encontrados em outros estudos

desenvolvidos com estes répteis na Amazônia. Segundo Goldberg et al. (2007) de um grupo

amostral de trinta e cinco lagartos das espécies K. calcarata, Leposoma osvaldoi e Potamites

ecpleopus, coletados no Estado do Pará, dezoito espécimes (51 %) de animais não estavam

parasitados por helmintos. De acordo com Ávila & Silva (2009) o percentual de 42,9% (três

espécimes) de sete hospedeiros da espécie K. calcarata, coletados no Estado de Mato Grosso,

não estavam parasitados por helmintos.

Os demais espécimes oriundos da FLONA de Caxiuanã: nove hospedeiros (90%),

estavam parasitados por helmintos, entre nematódeos e acantocéfalos. Este valor percentual é

superior aos obtidos por Goldberg et al. (2007), que registrou o total de 49% (17/ 35

espécimes) de lagartos parasitados e, por Ávila & Silva (2009) que, obtiveram 57,1% (4/ 7

espécimes) de animais positivos para helmintos.

Neste estudo, não foram encontrados espécimes pertencentes às Classes Monogenea,

Trematoda e Cestoda. Ao contrário, em estudos anteriores Ávila (2009) e Ávila & Silva

(2010), façam referência, respectivamente, ao parasitismo causado por trematódeos não

identificados taxonômicamente em hospedeiros da espécie K. viridistriga e por cestodas da

espécie Ophiotaenia flava Rudin, 1917 em exemplares da espécie K. pelviceps coletados na

reserva Cuzco no Peru.

No presente estudo, foram determinados para todos os Filos, Famílias e gêneros dos

helmintos coletados: o padrão de infecção e coinfecção, a prevalência, a abundância média e a

intensidade média de infestação, os quais representam informações epidemiológicas

relevantes para os estudos parasitológicos, de acordo com o ressaltado por Bush et al. (1997).

Assim, no presente estudo, a amplitude da intensidade parasitária observada em lagartos da

espécie K. calcarata da FLONA de Caxiuanã variou entre 2-58 helmintos por hospedeiro,

resultado significativamente maior aos valores obtidos em lagartos da mesma espécie

coletados no município de Juara no Estado do Mato Grosso, na região Amazônica, os quais,

segundo Ávila & Silva (2009) variaram entre 2-6 helmintos por hospedeiro.

Embora tenha se observado a ocorrência de infecção helmíntica numerosa em alguns

espécimes dos hospedeiros K. calcarata da FLONA de Caxiuanã durante a realização do

90

exame macroscópico sistemático na necropsia, não foram observadas alterações anatômico-

patológicas causadas por helmintos, como por exemplo, expoliação, lesões nodulares,

formação de granulomas gástricos parasitários, espessamento, congestão, focos de hemorragia

na mucosa ou mesmo exsudato mucoso no lúmen do intestino delgado.

Além destas observações relacionadas ao parasitismo em lagartos da espécie K.

calcarata da FLONA de Caxiuanã, foi ainda obervada a composição da ingesta destes

hospedeiros. Esta ingesta indicou uma dieta variada e composta principalmente por artrópodes

das Ordens Araneae, Isoptera, Hymenoptera e Orthoptera, incluídos na preferência alimentar

destes animais e, confirmada através da presença de fragmentos do exoesqueleto destes

invertebrados. Foram registradas ainda a presença de pequenas sementes de espécies

botânicas não confirmadas e pequenos fragmentos de vegetação que podem ter sido ingeridos

acidentalmente com as presas no momento da captura.

No estômago de um dos lagartos K. calcarata foram observadas formas adultas de

nematódeos da Família Physalopteridae no interior do abdômen de um artrópode da Ordem

Aranea, o que poderia indicar que, possivelmente, estes helmintos além de desenvolverem o

parasitismo nos tecidos de seus hospedeiros ainda se alimentariam da ingesta presente no

estômago de seus albergadores. Segundo Anderson (2000), em estudos de helmintos da

família Physalopteridae, frequentemente encontrados aderidos à mucosa gástrica, foi

demonstrado que, no parasitismo por nematódeos da espécie Physaloptera maxillaris, estes se

soltariam da mucosa para se alimentar da ingesta presente no estômago de seus hospedeiros.

Este mesmo autor destacou ainda nestes estudos, que o desenvolvimento evolutivo de larvas

de terceiro estágio destes nematódeos em seus hospedeiros vertebrados dependeria da maior

oferta de alimento no estômago destes animais, o que diretamente limitaria a evolução destas

larvas para estágio L4 em hospedeiros não alimentados.

5.1 FILO NEMATODA

A prevalência de 80% dos exemplares da espécie K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã parasitados por numerosos helmintos do Filo Nematoda foi expressiva no presente

estudo. Este dado está de acordo com a alta prevalência de infecção natural causada por

nematódeos (100%), descrita por Ávila & Silva (2009) na sua coletânea de estudos de lagartos

necropsiados pertencentes ao gênero Kentropyx coletados na Amazônia.

Outros autores identificaram a infecção por helmintos do Filo Nematoda como a mais

frequente entre as infecções helmínticas em répteis mantidos em cativeiro. Segundo Cubas et

91

al. (2006) através do exame coproparasitológico de amostras fecais de lagartos da espécie I.

iguana, foi demonstrada a prevalência de 100% de infecção causada por nematódeos. A

observação da frequencia de ovos de nematódeos através do diagnóstico laboratorial se tornou

uma ferramenta fundamental, segundo Mader (2007) e Ristow (2012), para diagnosticar em

répteis as enfermidades parasitárias e zoonóticas de importância veterinária, as quais se

tornaram mais estudadas devido à popularização dos répteis como animais de estimação.

No inventário de helmintos de lagartos K. calcata da FLONA de Caxiuanã, se

destacou a quantidade de formas imaturas presentes em seus hospedeiros, as quais foram

predominantes, em relação à quantidade dos espécimes adultos encontrados. Isso pode sugerir

o acúmulo das larvas em estágio infectante no ambiente ou em seus hospedeiros

intermediários capturados por estes lagartos como alimento.

Em relação aos sítios de ocorrência dos nematódeos em K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã, larvas e espécimes adultos foram predominantes no estômago de seus hospedeiros,

seguido da ocorrência em: cavidade abdominal, esôfago e intestino delgado. Segundo

Goldberg & Bursey (1989) e Ávila & Silva (2009), respectivamente em lagartos Sceloporus

graciosus e em lagartos K. calcarata, o estômago foi, no geral, o órgão mais afetado em

infecção natural por helmintos do Filo Nematoda. Ávila & Silva (2009), destacaram ainda em

exemplares de K. calcarata, a presença de cistos de nematódeos encontrados nos pulmões

destes hospedeiros.

Em K. calcarata da FLONA de Caxiuanã, foi identificada ainda, a coinfecção causada

por nematódeos adultos de diferentes Famílias e gêneros e por formas imaturas de

nematódeos. Assim, do total de oito hospedeiros parasitados por nematódeos, um apresentou

monoparasitismo, sete estavam coinfectados por, pelo menos, duas espécies deste Filo e, dois

hospedeiros parasitados por nematódeos e coinfectados por helmintos do Filo

Acanthocephala. Este último nunca foi registrado em pesquisas de lagartos do gênero

Kentropyx.

A coinfecção causada por diferentes espécies de nematódeos em hospedeiros do

gênero Kentropyx, foi relatada anteriormente também por Ávila & Silva (2009), que

identificaram na espécie K. calcarata, dois exemplares com co-infecção por duas espécies de

nematódeos, um espécime com co-infecção por três diferentes espécies de Nematoda e um

hospedeiro parasitado por apenas uma espécie de nematódeo, representantes das Famílias

Physalopteridae, Onchocercidae e Molineidae. Estas Famílias de nematódeos apresentaram

maior relevância para o presente estudo da helmintofauna de lagartos K. calcarata da FLONA

de Caxiuanã.

92

5.1.1 Nematódeos da Ordem Spirurida Chitwood, 1933, Família Physalopteridae Railliet

1893

Espécimes adultos e formas imaturas de nematódeos da Classe Secernentea e da

Ordem Spirurida apresentam, no geral os seguintes caracteres taxonômicos: boca com lábios

triangulares armados com um ou mais dentes, extremidade anterior sem ornamentações,

cutícula com dobra em forma de colar. Macho com asas caudais desenvolvidas e sustentadas

por papilas pedunculadas desenvolvidas, papilas sésseis presentes. Essas características foram

suficientes para classificar estes nematódeos como pertencentes à Subordem Spirurina e

Família Physalopteridae.

A maioria dos nematódeos parasitos de répteis pertence à Subordem Spirurina. Em

serpentes, a Família Physalopteridae é a mais encontrada e apresenta maior importância

veterinária (Mello, 2013). No presente estudo, os physalopterídeos representaram o grupo

com maior prevalência de infecção nos hospedeiros. Segundo Bush & Holmes (1986) a alta

prevalência de uma espécie (maior que 2/3 da população de hospedeiros), pode indicar que

esta é a espécie central na comunidade de parasitos, indicando sua adaptação aos seus

albergadores (Fig. 21).

Figura 21: Representação infográfica de uma cadeia trófica na qual Kentropyx calcarata (A)

atua como hospedeiro definitivo de helmintos da Família Physalopteridae, na qual artrópodes

(B) podem atuar como hospedeiros intermediários e outros vertebrados (C), como seus

hospedeiros paratênicos (Infografia de David Gabriel, 2012).

93

A Família Physalopteridae é composta pelas seguintes Subfamílias: Physalopterinae

Railliet, 1893; Proleptinae Schulz, 1927; Thubunaeinae Sobolev, 1949; Mirzalopterinae

Wason & Johnson, 1977 e por nematódeos do gênero Metaleptus Machida, Ogawa &

Okiyama, 1982 que, ocorrem no Japão não atribuídos a nenhuma Subfamília (Yamaguti,

1961; Anderson et al. 2009; Gibbons, 2010).

As Subfamílias da Família Physalopteridae são representadas por helmintos com

características morfológicas próprias e que, também auxiliam na determinação de gênero.

Entre estas características se destacam, de acordo com Anderson et al. (2009) e Gibbons

(2010): colar cefálico presente e vestíbulo ausente, que caracterizam a Subfamília

Physalopterinae; ausência de colar cefálico e vestíbulo presente, característicos da Subfamília

Thubunaeinae; ausência de asas caudais localizadas lateralmente nos machos pertencentes às

Subfamílias Proleptinae e Mirzalopterinae e ausência de colar cefálico, esôfago não dividido

em segmentos e asas caudais pouco desenvolvidas, características encontradas em exemplares

do gênero Metaleptus. Assim, considerando os caracteres dos exemplares pertencentes a estas

Subfamílias da Família Physalopteridae, os nematódeos (entre adultos e formas imaturas) de

K. calcarata da FLONA de Caxiuanã analisados no presente estudo foram identificados como

representantes de duas diferentes Subfamílias: Physalopterinae e Thubunaeinae.

Segundo Vicente et al. (1993) e Pereira et al. (2012), as Subfamílias Physalopterinae e

Thubunaeinae podem ser diferenciadas pelos seguintes parâmetros: posição dos deirídios e do

poro excretor em relação à extremidade cefálica, o padrão das papilas caudais (tipo, número e

posição), a presença de papilas pedunculadas e o padrão dos espículos (quantidade, tamanho e

formato) nos parasitos machos. Além disso, a classificação de acordo com o número de ramos

uterinos nas fêmeas é uma importante característica evolutiva para a determinação de gênero.

5.1.1.1 Nematódeos da Subfamília Physalopterinae Railliet, 1893

Nematódeos do estômago de hospedeiros K. calcarata da FLONA de Caxiuanã foram

classificados taxonômicamente, seguindo as descrições das chaves de nematódeos de Vicente

et al. (1993), Yamaguti (1961), Anderson et al. (2009) e Gibbons (2010), como exemplares

pertencentes à Família Physalopteridae, Subfamília Physalopterinae e gênero Physaloptera,

por apresentarem os seguintes caracteres morfológicos: presença de colar cefálico, boca

limitada por dois lábios triangulares cada um armado com um dente externo, dois

pseudolábios arredondados, papilas cefálicas e anfídeos laterais e machos com asas caudais

desenvolvidas apresentando papilas pedunculadas e papilas sésseis.

94

Anderson et al. (2009) e Gibbons (2010) atribuem à Subfamília Physalopterinae os

seguintes gêneros: Physaloptera Rudolphi, 1819, Abbreviata Travassos, 1920 (Leptosoma

Travassos, 1920), Skrjabinoptera Schulz, 1927, Turgida Schulz, 1927, Pseudophysaloptera

Baylis, 1934, Pentadentoptera Schachnasarova, 1949, Pseudabbreviata Lichtenfels &

Quigley, 1968, Paraphysaloptera Gupta e Kazim, 1979 e Kreisiella Jones 1985.

Entre os gêneros da Subfamília Physalopterinae, apenas os gêneros Physaloptera e

Abbreviata (species inquirenda) foram relacionados no estudo de Ávila & Silva (2010) sobre

helmintos parasitos de lagartos e anfisbênios na América do Sul.

Ávila & Silva (2009) destacaram o gênero Physaloptera nos resultados de estudos

sobre lagartos da espécie K. calcarata na Amazônia e, indicaram a espécie Physaloptera

retusa Rudolphi, 1819 como aquela que apresentou maior intensidade de infecção e maior

abundância nestes hospedeiros em quatro de cinco estudos. Estes ocorrem em exemplares das

espécies: K. calcarata oriundos do município de Novo Progresso localizado no Estado do

Pará, de acordo com Goldberg et al. (2007) e do município de Juara no Estado do Mato

Grosso, de acordo com Ávila & Silva (2009); K. altamazonica e K. pelviceps coletados na

reserva Cuzco no Peru (Bursey et al., 2005 ).

Segundo Pereira et al. (2012), o diagnóstico diferencial entre o gênero Physaloptera e

outros da Subfamília Physalopterinae se dá pela observação dos caracteres morfológicos das

fêmeas (vulva) e sua localização no corpo do nematódeo (pré-equatorial, equatorial e pós-

equatorial), formato dos espículos e número das papilas sésseis caudais nos machos. Além

dos caracteres morfológicos cefálicos que determinariam também a Subfamília Proleptinae,

segundo Chabaud (1975) e Moravec et al. (2006). Ainda segundo Pereira et al. (2012), entre

os caracteres cefálicos se destaca o padrão de dentição baseado no número e disposição dos

dentes (externos, internos e submedianos) e, presença ou ausência de dentículos (Fig. 22).

Figura 22: Nomenclatura de dentes do padrão de dentição dos exemplares da Subfamília

Physalopterinae. (Fonte: Adaptado de Anderson et al., 2009).

95

Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã apresenta o seguinte padrão

de dentição: um dente externo largo e triangular no ápice de cada lábio que também apresenta

três dentes internos alinhados e dois dentes pequenos e bipartidos localizados paralelamente

em duas inserções na cavidade da boca e, ausência de dentículos.

Este padrão de dentição foi comparado aos diferentes padrões de dentição, dos

nematódeos dos seguintes gêneros atribuídos à Subfamília Physalopterinae por Yamaguti

(1961), Anderson et al. (2009) e Gibbons (2010): Physaloptera, Abbreviata, Skrjabinoptera,

Turgida, Pseudophysaloptera, Pentadentoptera, Pseudabbreviata, Paraphysaloptera,

Kreisiella, Proleptus, Thubunaea e Physalopteroides (Quadro 8).

Quadro 8: Padrões de dentição de nematódeos dos gêneros atribuídos à Subfamília

Physalopterinae.

GÊNERO

PADRÃO DE DENTIÇÃO

(para cada pseudolábio)

REFERÊNCIA Dentes

Dentículos E S I

Physaloptera Rudolphi, 1819 1 - 2 - Anderson et al. (2009)


Abbreviata Travassos, 1920

1 4 1 Presentes Morgan (1945)

Anderson et al. (2009)

Skrjabinoptera Schulz, 1927

- - 1 - Anderson et al. (2009)

Turgida Schulz, 1927 1 - 2 Presentes Matey et al. (2001)

Humberg et al. (2011)

Pseudophysaloptera Baylis, 1934

- 4 3 - Anderson et al. (2009)

Gibbons (2010)

Pentadentoptera Schachnasarova,

1949

- 4 - - Anderson et al. (2009)

Pseudabbreviata Lichtenfels &

Quigley, 1968

1 2 1 Presentes Bursey et al. (2009)

Paraphysaloptera Gupta e

Kazim, 1979

8 - Gibbons (2010)

Kreisiella Jones 1985

- - - Presentes Gibbons (2010)

E = dente externo; S = dente submediano; I = dente interno.

A ausência de dentículos na composição do padrão de dentição de Physaloptera de K.

calcarata da FLONA de Caxiuanã poderia ser considerada determinante para o diagnóstico

diferencial dos representantes dos gênero da Subfamília Physalopterinae. Nematódeos dos

gêneros Abbreviata, Turgida, Pseudabbreviata e Kreisiella apresentam dentículos em

número, formato e tamanho variados margeando os pseudolábios, segundo Yamaguti (1961),

96

Chabaud (1975), Matey et al. (2001), Anderson et al. (2009), Gibbons (2010) e Pereira et al.

(2012).

A ausência de dentes submedianos também determina o diagnóstico em nematódeos

Physaloptera de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã que, segundo Anderson et al. (2009),

Bursey et al. (2009) e Gibbons (2010), estão presentes em número variado, no padrão de

dentição dos representantes dos gêneros Abbreviata, Pseudophysaloptera, Pseudabbreviata e

Pentadentoptera Morgan (1945).

Segundo Morgan (1945), o gênero Abbreviata possui vinte e três espécies que, de

acordo com Anderson et al. (2009), parasitam répteis, especialmente lagartos e, mais

raramente anfíbios e outros vertebrados. Ávila & Silva (2010) em seu estudo sobre lagartos e

anfisbênios na América do Sul, propõem o gênero Abbreviata como genera inquirenda.

Segundo Pereira et al. (2012), estes nematódeos seriam facilmente diferenciados para

diagnose dos representantes do gênero Physaloptera pelas diferenças do padrão de dentição

que indicam, principalmente, a presença de dentículos margeando os pseudolábios.

Gibbons (2010) relaciona o gênero Leptosoma Travassos, 1920 como representante da

Subfamília Physalopterinae e, que estaria incluído no gênero Abbreviata desde o estudo de

Skrjabin & Sobolov (1964) apud Gibbons (2010). O gênero Abbreviata poderia incluir,

segundo Pereira et al. (2012), as seguintes espécies com revisão da nomenclatura:

Physaloptera calotisi Arya, 1979 para Abbreviata calotisi (Arya, 1979) n. comb.,

Physaloptera funambuli Parihar, 1978 para Abbreviata funambuli (Parihar, 1978) n. comb.,

Physaloptera guptae Arya, 1979 para Abbreviata guptae (Arya, 1979) n. comb., Physaloptera

indica Arya, 1979 para Abbreviata indica (Arya, 1979) n. comb., Physaloptera johnsoni

Arya, 1979 para Abbreviata johnsoni (Arya, 1979) n. comb., Physaloptera kherai Katoch &

Kalia, 1990 para Abbreviata kherai (Katoch & Kalia, 1990) n. comb., Physaloptera thaparus

Arya, 1979 para Abbreviata thaparus (Arya, 1979) n. comb..

Segundo Anderson et al. (2009), nematódeos do gênero Turgida, são tipicamente

nematódeos de mamíferos neotropicais, apresentam usualmente a cutícula inflada e, seus

espécimes fêmeas apresentam mais do que quatro úteros presentes. No que também diferem

de espécimes fêmeas de Physaloptera de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã que, são

didelfas.

O gênero Pseudabbreviata é representado por cinco espécies, segundo Bursey et al.

(2009) registradas como ocorrentes na África e na Ásia. Estes nematódeos são parasitas de

répteis, segundo Gibbons (2010) e, morfologicamente, apresentam a cavidade da boca bem

desenvolvida e anfídeos localizados lateralmente nos pseudolábios.

97

Segundo Gibbons (2010), machos do gênero Kreisiella apresentam asas caudais

estreitas que, não se unem antero-ventralmente e que, terminam antes da extremidade da

cauda, não sustentadas por papilas pedunculadas. Os nematódeos deste gênero foram

registrados apenas em répteis na Australia. Assim também, os nematódeos do gênero

Pentadentoptera não foram registrados como ocorrentes na região neotropical, segundo

Gibbons (2010), sendo conhecidos como parasitas de roedores da região paleártica.

Nematódeos do gênero Physaloptera sp. de lagartos K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã podem ser diferenciados ainda pelo padrão de dentição de nematódeos dos gêneros

Skrjabinoptera e Paraphysaloptera. Segundo Anderson et al. (2009) e Gibbons (2010), os

nematódeos do gênero Skrjabinoptera apresentam apenas um dente interno lateral; e, os

nematódeos do gênero Paraphysaloptera apresentam 4 pares de dentes não especificados.

Physaloptera de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã se diferencia ainda em relação

aos nematódeos do gênero Pseudophysaloptera por estes não apresentarem papilas caudais

pedunculadas, presentes apenas nas espécies do gênero Physaloptera, de acordo com

Morozov (1960) e Anderson et al. (2009).

O padrão de dentição dos nematódeos Physaloptera de K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã foi similar ao padrão de dentição atribuído ao gênero Physaloptera por Anderson et

al. (2009), que é composto por: um dente externo lateral e dois dentes internos também

laterais em cada pseudolábio. No entanto, Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã apresenta como diferencial a presença de três dentes localizados internamente em

cada lábio, os quais foram possíveis de identificar apenas através das imagens de MEV e dois

dentes internos bipartidos, paralelos e localizados em inserções no interior da cavidade da

boca, características que não estão presentes nas descrições de Anderson et al. (2009) e de

Gibbons (2010).

Dentes internos bipartidos é uma característica do padrão de dentição de nematódeos

do gênero Physaloptera encontrada apenas por Pereira et al. (2012) na espécie P. tupinambae.

As descrições de Molin (1860) e de Ortlepp (1922) reportam a característica dos dentes

internos de nematódeos das espécies P. monodens, P. obtusíssima, P. bonnei e P. retusa como

dentes tripartidos, como melhor se observa nas comparações do padrão de dentição (Quadro

9), das seguintes espécies do gênero Physaloptera que, segundo Pereira et al. (2012), ocorrem

em répteis no Brasil: P. retusa Rudolphi, 1819, P. monodens Molin, 1860, P. obtusissima

Molin, 1860, P. bonnei Ortlepp (1922), P. liophis Vicente & Santos, 1974, P. lutzi Cristofaro,

Guimarães & Rodrigues, 1976, e P. tupinambae (Pereira et al., 2012).

98

Quadro 9: Morfologia comparada entre padrões de dentição de nematódeos do gênero

Physaloptera ocorrentes no Brasil.

ESPÉCIE

PADRÃO DE DENTIÇÃO

(para cada pseudolábio)

REFERÊNCIA

E I I

Physaloptera sp.

de K. calcarata

Largo

triangular

3 dentes

largos

Pequeno

bipartido

Este estudo

P. monodens Pequeno - Pequeno

tripartido

Molin (1860), Ortlepp

(1922)

P. obtusissima Largo - Largo tripartido Molin (1860), Ortlepp

(1922)

P.bonnei Cônico

obtuso

- Pequeno

tripartido

Molin (1860), Ortlepp

(1922)

P. retusa Largo

triangular

- Largo tripartido Ortlepp (1922)

P. liophis Largo

triangular

- Não descrito Vicente & Santos (1974)

P. lutzi

Não descrito - Não descrito Cristofaro, Guimarães e

Rodrigues (1976)

P. tupinambae Médio

arredondado

- Médio

bipartido


E = dente externo; I = dente interno.

A presença de três dentes na face interna dos lábios destes nematódeos, observada na

MEV, é uma característica que, foi encontrada apenas nos espécimes de Physaloptera sp. de

K. calcarata da FLONA de Caxiuanã. Porém, diferenças entre os padrões de dentição entre

espécies do gênero Physaloptera são inconclusivas, uma vez que existe dúvida sobre as

características não descritas das espécies P. liophis e P. lutzi. Porém, poderiam fundamentar

estudos ultraestruturais através da MEV específicos do padrão de dentição e das

características morfológicas dos dentes dos nematódeos das diferentes espécies do gênero

para definição da existência de diferenças entre as mesmas.

Pereira et al. (2012) em seu estudo sobre P. tupinambae considera válidas para fins de

comparação dos parâmetros morfológicos e morfométricos as sete espécies do gênero

Physaloptera ocorrentes no Brasil, embora, de acordo com o trabalho de Bursey & Brooks

(2011), as espécies P. monodens e P. obtusissima sejam consideradas sinônimas. Assim,

também no presente estudo, as sete espécies são consideradas para comparação com os

parâmetros dos nematódeos Physaloptera sp. de lagartos K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã, como se observa nas Tabelas 3 e 4.

99

100

101

As médias obtidas do comprimento total e da largura do corpo dos exemplares de

Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã foram proporcionalmente menores

em comparação às médias encontradas para a maioria das espécies. Estas médias se

aproximaram mais das obtidas de P. liophis e P. lutzi. Porém, este referencial de tamanho não

parece ser um fator que interfira diretamente nos demais resultados morfométricos de outros

caracteres morfológicos como comprimento e largura do esôfago muscular e do esôfago

glandular, pois, estes parecem variar muito mais em função da proporção de tamanho dos

nematódeos. O tamanho do corpo dos helmintos poderia influenciar, segundo Poulin &

Morand (2000), a variabilidade dos níveis de agregação destes parasitos no organismo de seus

hospedeiros, sua biologia e o tamanho da sua população, no entanto são necessárias outras

pesquisas que contribuam com a elucidação deste processo, notadamente da relação parasita-

hospedeiro.

Em relação aos caracteres morfológicos de espécimes de Physaloptera sp. de K.

calcarata da FLONA de Caxiuanã, se destaca que, estes apresentam deirídios localizados na

mesma altura na porção cefálica do corpo dos nematódeos e em posição anterior em relação

ao poro excretor. Este padrão difere apenas em relação aos exemplares da espécie P.

tupinambae, os quais, segundo Pereira et al. (2012), apresentam o poro excretor anterior ao

deirídio.

Os exemplares de Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã

apresentaram ainda, dimorfismo sexual evidente. Os machos de Physaloptera sp. de

Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã apresentam asas caudais com

ornamentação ventral composta de três diferentes padrões cuticulares: formações que

apresentam formato de paralelepípedos, cristas cuticulares longitudinais e estruturas lineares.

E, assim como os exemplares das 7 espécies descritas no estudo de Pereira et al. (2012),

possuem 8 papilas pedunculadas, as quais, em Physaloptera sp., se apresentam no seguinte

padrão: 1 par pré-cloacal, 1 par ad-cloacal e 2 pares pós-cloacais. E, papilas sésseis, as quais

em Physaloptera sp., totalizam 13 papilas distribuídas no seguinte padrão: 1 par pré-cloacal, 2

pares ad-cloacais e 3 pares pós-cloacais.

Além das papilas, apresentam 1 par de fasmídeos, localizados na região próxima à

extremidade da cauda dos machos entre dois pares de papilas sésseis. A presença de fasmídios

na região posterior do corpo é característica da Classe Secernentea (Phasmidea), segundo

Schmidt & Roberts (1989). E, foram também observados nas imagens da MEV na região

próxima à terminação da cauda de fêmeas de Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã. Embora a presença de fasmídeos não seja citada nas descrições da maioria dos

102

estudos das espécies do gênero Physaloptera, à exceção do recente trabalho de Naem & Asadi

(2013), sobre a ocorrência de P. rara em felino doméstico no Irã, no qual foram descritos um

par de grandes fasmídeos na região terminal da cauda de machos e de fêmeas. Em uma análise

imprecisa, estes caracteres poderiam ser confundidos com papilas, o que talvez pudesse

explicar a variação entre 13 e 15 papilas sésseis da cauda de machos das espécies do gênero

Physaloptera ocorrentes em répteis no Brasil, segundo Pereira et al. (2012).

Em imagens obtidas através da MEV, foi observada a presença de uma papila no

corpo de fêmeas de Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã. Esta estrutura

em fêmeas não foi incluída nas descrições de outras espécies do gênero Physaloptera, sendo

necessário aprofundar as análises ultraestruturais destes nematódeos para uma determinação

mais precisa da quantidade total de papilas distribuídas no corpo dos nematódeos desta

espécie e se estes caracteres podem ser usados como um padrão diferencial entre as espécies

do mesmo gênero. Isto ressalta a importância da associação das análises morfológicas em

microscopia de luz e MEV para diferenciação de espécies do mesmo gênero, considerando a

variedade morfológica e a complexidade destes organismos.

Em relação aos machos de Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã,

estes apresentam como padrão a presença de dois espículos de tamanho e formato diferentes.

O espículo esquerdo apresenta formato de agulha é mais longo e delgado em relação ao

espículo direito. Este último é menor e, apresenta, além da forma alada e bainha foliar no

terço terminal, uma curvatura côncava similar às descrições das espécies P. retusa e P.

tupinambae, nos estudos de Bursey & Brooks (2011) e Pereira et al. (2012).

Em comparação aos espículos das espécies do gênero Physaloptera ocorrentes em

répteis e citadas no estudo de Pereira et al. (2012), os exemplares de Physaloptera sp. de K.

calcarata da FLONA de Caxiuanã poderiam ser diferenciados de machos da espécie P lutzi

que, apresentam um número varável de espículos.

Os espículos dos espécimes de Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã se apresentam pouco desenvolvidos em relação ao corpo destes physalopterídeos, o

que poderia ser considerado como um diferencial em relação aos exemplares da espécie P.

retusa, única do gênero ocorrente em lagartos do gênero Kentropyx, segundo Ávila & Silva

(2009) e Ávila & Silva (2010), por estes nematódeos apresentarem espículos bem

desenvolvidos, segundo as descrições de Anderson et al. (2009). Porém, considerar

isoladamente o tamanho dos espículos em relação ao corpo do nematódeo é insuficiente para

determinar a exclusão da espécie P. retusa no diagnóstico diferencial e identificação

taxonômica dos exemplares de Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã,

103

pois o comprimento dos espículos em relação ao corpo do nematódeo é um caractere muito

variável dentro de um mesmo gênero, de acordo com Moravec et al. (2006). Este é um

caractere determinante apenas para o gênero destes physalopterídeos, segundo Chabaud

(1975), nas suas descrições da Subfamília Proleptinae incluída na chave dos gêneros da

Família Physalopteridae.

A espécie P. retusa, citada por Ávila & Silva (2009) e Ávila & Silva (2010), como

uma referência para análises comparativas em espécies do gênero Kentropyx, se ressalta a

observação de Pereira et al. (2012) sobre as divergências em relação ao número de papilas

caudais entre as descrições desta espécie no Brasil nos estudos de Vicente & Santos (1967),

Vicente (1981) e da coletânea de Vicente et al. (1993), amplamente usada como única fonte

para a identificação taxonômica de nematódeos de répteis e, destas em relação à descrição

original de Rudolphi (1819) citada por Ortlepp (1922) e Skrjabin & Sobolev (1964) apud

Pereira et al. (2012). Uma vez que suscita a possibilidade de uma descrição incompatível

interferir nas análises de pesquisadores brasileiros, corroborando para que seja sugerida uma

revisão das espécies do gênero Physaloptera descritas no Brasil.

As fêmeas de Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã são um pouco

maiores do que os machos adultos, didelfas, ovíparas e apresentam o útero repleto de ovos

elípticos com casca espessa. Apresentaram a vulva localizada em posição ligeiramente

anterior ao meio do corpo dos nematódeos, o que não é similar a localização da vulva em

nenhuma das espécies ocorrentes em répteis no Brasil. Segundo Pereira et al. (2012), P.

retusa, P. monodens, P. obtusissima, P. bonnei e P. tupinambae apresentam a vulva

localizada na região anterior do corpo. A espécie P. liophis apresenta a vulva localizada na

região posterior do corpo do parasito e P. lutzi que, apresentam a vulva localizada próximo ao

ânus.

A determinação taxonômica da espécie dos exemplares de Physaloptera sp. de K.

calcarata da FLONA de Caxiuanã não foi possível, pois estes nematódeos não parecem

pertencer às espécies já assinaladas no Brasil, pela diferença de caracteres taxonômicos

importantes para a diagnose, entre estes a morfologia dos dentes. Assim, se opta por manter a

classificação dos exemplares adultos de Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã até o táxon de gênero.

Este resultado corrobora com os obtidos em pesquisas recentes sobre a helmintofauna

de répteis da Região Amazônica, desenvolvidas no LBCH no âmbito do Edital Ação

Transversal/FAPs Nº 47/2010 do MCT/CNPq/MEC/CAPES/FNDCT - Sistema Nacional de

Pesquisa em Biodiversidade - SISBIOTA BRASIL. Entre estas pesquisas, os estudos de

104

Macedo (2012) e Silva (2012) sobre dois grupos amostrais de lagartos preservados na coleção

zoológica do MPEG, pertencentes às espécies Ameiva ameiva, oriundos de coletas da FLONA

de Caxiuanã e Tropidurus oreadicus, coletados no município de Belém no Estado do Pará.

Nos lagartos destas duas espécies estudadas também foi registrada a ocorrência de

nematódeos adultos de espécie não determinada do gênero Physaloptera, embora com

menores índices de intensidade de infecção e de abundância em comparação a infecção

causada por Physaloptera sp. de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã. Estes nematódeos

deverão ser comparados em estudos futuros mais aprofundados a serem desenvolvidos no

LBCH que, determinarão se os espécimes encontrados nas três espécies de lagartos pertencem

a uma ou mais espécies do gênero Physaloptera.

5.1.1.2 Nematódeo da Subfamília Thubunaeinae Sobolev, 1949

Um único exemplar adulto macho foi coletado no estômago de seu hospedeiro K.

calcarata. Este nematódeo, possivelmente, pertence a Subfamília Thubunaeinae,

caracterizando assim, uma coinfecção causada por physalopterídeos pertencentes a diferentes

Subfamílias parasitando o mesmo sítio de infecção em seus hospedeiros. Ávila & Silva (2009)

em seu estudo de lagartos do gênero Kentropyx, relatou a ocorrência no estômago de seus

hospedeiros de coinfecção causada por exemplares das Subfamílias Physalopterinae e

Thubunaeinae, respectivamente, pertencentes aos gêneros Physaloptera e Physalopteroides.

Segundo Yamaguti (1961) os physalopterídeos de répteis pertencem exclusivamente à

Subfamília Physalopterinae, na qual os gêneros Thubunaea Seurat, 1914 e Physalopteroides

Wu & Liu, 1940, estavam anteriormente incluídos. Estes gêneros passaram a representar a

Subfamília Thubunaeinae e, de acordo com Yamaguti (1961), Vicente et al. (1993) e Chabaud

(2009) e, segundo Anderson et al. (2009), são parasitos de répteis e, raramente de anfíbios.

Morfologicamente, o nematódeo da Subfamília Thubunaeinae de K. calcarata da

FLONA de Caxiuanã apresentou os seguintes caracteres: ausência de asas laterais e colarete

cefálico que, são característicos da Subfamília, segundo Anderson et al. (2009) e Gibbons

(2010). Além desses: boca com dois lábios laterais simples e arredondados e simétricos, cujas

superfícies internas apresentam três dentes proeminentes e um par de papilas submedianas e

lábios laterais, cavidade bucal curta e cilíndrica, deirídios localizados imediatamente após o

anel nervoso e esôfago curto com uma porção muscular anterior e um segmento glandular. A

extremidade posterior é cônica e termina em um pequeno processo cônico. Possui dois

espículos curtos e subiguais, um par de fasmídios pedunculados na parte terminal da cauda,

105

não descrito em estudos anteriores e asas caudais bem desenvolvidas de aparência verrucosa,

ornadas por cinco pares de papilas pendunculadas (três pré-cloacais e dois pós-cloacais) e

quatro pares de papilas sésseis (um pré-cloacal, um ad-cloacal e dois pós-cloacais).

O nematódeo da Subfamília Thubunaeinae de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã

não se assemelha aos nematódeos do gênero Physalopteroides que, segundo Yamaguti

(1961), apresentam numerosos dentículos marginais e, de acordo com Anderson et al. (2009),

abertura oral assimétrica, dentes mais pronunciados em um pseudolábio ou mais

numerosos do que os do outro. Nematódeos do gênero Physalopteroides apresentam ainda,

segundo Yamaguti (1961), a cauda cônica e curvada ventralmente. Asas caudais não

encontradas anteriormente e a presença de três pares de papilas pedunculadas pré-cloacais,

três pares de papilas sésseis pré-cloacais, quatro a cinco pares de papilas sésseis pós-cloacais,

dos quais o primeiro par encontra-se imediatamente atrás da abertura da cloaca. Na borda

anterior da cloaca há uma papila mediana ímpar, um par adicional de papilas pós-cloacais

sésseis podem estar presentes e dois espículos semelhantes no tamanho e, desiguais no

formato.

Segundo Yamaguti (1961) e Vicente et al. (1993), os nematódeos do gênero

Thubunaea, apresentam três dentes proeminentes e, os machos, a extremidade posterior

arredondada terminando em um pequeno apêndice caudal cônico e asas caudais bem

desenvolvidas e aparência verrucosa. A definição do gênero Thubunaea, de acordo com

Anderson et al. (2009), se baseia apenas na perfeita simetria da abertura bucal, porém em suas

considerações, estes autores ressaltam a importância de analisar as características do colarete

cefálico e da cauda dos machos dos exemplares deste gênero. Segundo Travassos (1920), os

machos representantes do gênero Thubunaea apresentam oito pares de papilas pedunculadas.

As papilas, de acordo com Yamaguti (1961) e Vicente et al. (1993), apresentariam o seguinte

padrão: quatro pares de pré-cloacais e quatro a cinco pares de papilas pós-cloacais, além de

doze papilas sésseis ao redor da cloaca. Segundo Anderson et al. (2009), seriam numerosas e

não muito diferentes da ornamentação cuticular de seu entorno, o que poderia dificultar a

identificação e quantificação das mesmas.

Papilas caudais, de acordo com Moravec et al. (1987), podem apresentar uma

distribuição intraespecífica variável. Embora estes caracteres do nematódeo da Subfamília

Thubunaeinae de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã não pareçam em número e na

distribuição das papilas caudais, com as espécies deste gênero descritas como ocorrentes na

América do Sul, se convencionou, para fins de comparação que, este nematódeo poderia

pertencer ao gênero Thubunaea.

106

As espécies do gênero Thubunaea ocorrentes na América do Sul são: Thubunaea

pudica Seurat, 1914, assinalada em répteis no Brasil, segundo Vicente et al. (1993);

Thubunaea parkeri Baylis 1926, identificada em lagartos Dicrodon heterolepis Tschudi, 1845

e Microlophus occipitalis Peters, 1871, oriundos do Peru e conservados na Coleção do Museu

Britânico de História Natural, segundo Baylis (1926) e Goldberg & Bursey (2009);

Thubunaea dactyluris Karve, 1938, encontrada em lagartos A. ameiva coletados no Rio de

Janeiro, segundo Fabio & Rolas (1974) e Vicente et al. (1993) e Thubunaea iguanae Telford,

1965, identificada em lagartos Microlophus peruvianus Lesson, 1826 e Microlophus

thoracicus thoracicus Tschudi, 1845 da Reserva Nacional de Paracas no Perú. Estas espécies

poderiam ser diferenciadas pelos caracteres exclusivos de seus espécimes machos, como

desmosntrado no Quadro 10, onde se observa a padronização de papilas caudais.

Quadro 10: Caracteres de machos do gênero Thubunaea Seurat, 1914 da América do Sul

(Fonte: Adaptado de: Baylis, 1926; Fabio & Rolas, 1974; Moravec et al., 1987; Vicente, et al.

1993; Pérez et al., 2007).

Espécie Espículos Papilas pedunculadas Papilas sésseis

Thubunaea sp.

de K. calcarata

de Caxiuanã

2 desiguais

10

10

T. iguanae

2 desiguais

18

(5 pares pré-cloacais, 1 par

adanal, 3 pares pós-

cloacais)

12

(1 par pré-cloacal, 2 pares

adanais, 3 pares pós-cloacais)

T. parkeri sem

espículos

16 - 20

(5 pares pré-cloacais, poucas papilas pós-cloacais)

T. dactyluris 2 pequenos

desiguais

8 pré-cloacais 8 pós-cloacais

T. pudica - 32 -35

A espécie T. pudica é considerada ocorrente em répteis das espécies Cerastes vipera

Linnaeus, 1758 e Scincus scincus Linnaeus, 1758, oriundos do norte da África, segundo

Yamaguti (1961) e Moravec et al. (1987). A espécie T. dactyluris é considerada sinonímia da

espécie Physalopteroides venancioi, segundo Vrcibradic et al. (2000), apesar destes gêneros

apresentem caracteres morfológicos bem distintos, segundo Yamaguti (1961). Estas duas

espécies não foram incluídas no estudo de Ávila & Silva (2010) sobre helmintos de lagartos

da América do Sul, porém são mantidas no presente estudo sobre K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã, para fins de comparação com os dados morfométricos do exemplar da Subfamília

Thubunaeinae aqui estudado, como se observa na Tabela 5.

107

Tabela 5: Morfometria de machos do gênero Thubunaea Seurat, 1914 da América do Sul

(Fonte: Adaptado de: Baylis, 1926; Baker, 1982; Moravec et al., 1987; Vicente, et al. 1993;

Pérez et al., 2007).

Parâmetros

(mm)

Thubunaea sp.

de K. calcarata

de Caxiuanã

T. iguanae

T. parkeri

T. pudica

T. dactyluris

Comprimento 7,33 9,20 10,5 8,43 - 9,09 7,6 - 13,36

Largura 0,23 0,26 0,3 - 0,3 0,23 - 0,30 0,23 - 0,52

Vestíbulo 0,03 0,03 0,05 - 0,08 0,03 - 0,04 0,02

Anel 0,24 0,15 0,19 - 0,24 0,15 - 0,16 0,21

Deiridio 0,23 - - 0,18 - 0,20 -

Poro excretor 0,37 - - 0,23 - 0,24 0,23

Esôfago total 1,76 - 1,1 - 1,75 1,15 - 1,30

Esôfago musc. 0,20 - 0,22 - 0,38 0,20 - 0,21 0,23

Esôfago glan. 1,56 1,14 - - 1,79

Espículo > 0,11 0,15 - 0,07 0,08

Espículo < 0,08 0,13 - 0,06 0,06

Cauda 0,17 - 0,25 0,17 - 0,23 0,13

mm = milímetros. > = maior. < = menor

As análises limitadas a um único exemplar encontrado em hospedeiros K. calcarata

permitiram determinar a classificação taxonômica até o gênero Thubunaea genus et

species inquirenda, por ser necessária a observação do parasito fêmea para fins de

comparação. Embora o parasito encontrado em K. calcarata de Caxiuanã tenha similaridades

com a espécie T. dactyluris, se faz necessário expandir os estudos, para possibilitar o encontro

de um maior número de espécimes, machos e fêmeas, para o seu completo estudo e

determinação taxonômica, uma vez que há possibilidade deste exemplar representar uma nova

espécie do gênero.

A confirmação deste registro, sugestivo da ocorrência de nematódeos do gênero

Thubunaea em hospedeiros da espécie K. calcarata, é o primeiro relato do gênero Thubunaea

na Amazônia brasileira e em espécies do gênero Kentropyx. Anteriormente, a ocorrência do

gênero foi confirmada apenas em lagartos oriundos da Amazônia peruana, segundo Yamaguti

(1961). Tal constatação nos permite inferir que, a disseminação de parasitos deste gênero na

região Amazônica envolveria, possivelmente, o transporte dos nematódeos em seus

hospedeiros, o que, segundo Goldberg & Bursey (2000) é um fator epidemiológico importante

a ser investigado em populações in situ. Esta possibilidade deverá ser mais bem analisada em

estudos futuros sobre a helmintofauna de lagartos na Região Amazônica.

108

5.1.1.3 Espécime fêmea adulta de nematódeo da Família Physalopteridae Railliet, 1893,

Subfamília e gênero não determinados

Uma única fêmea adulta apresentou caracteres morfológicos similares às demais

fêmeas pertencentes à Família Physalopteridae encontradas parasitando hospederios da

espécie K. calcarata. Este nematódeo foi analisado morfologicamente, porém seus caracteres

morfológicos não foram suficientes para determinar sua classificação taxonômica relativa à

Subfamília e o gênero.

A extremidade anterior deste nematódeo apresenta evidente colar cefálico que, é

característico dos representantes das Subfamílias Physalopterinae, Proleptinae e

Mirzalopterinae, de acordo com Anderson et al. (2009) e Gibbons (2010). Porém, a fêmea

pertencente à Família Physalopteridae parasito de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã

apresenta a presença do vestíbulo que, é um caractere ausente nas famílias Physalopterinae,

Proleptinae e Mirzalopterinae, segundo Gibbons (2010).

A fêmea pertencente à Família Physalopteridae de K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã apresenta ainda vulva localizada no quinto anterior do corpo, ovejetor longo, ovos

com casca espessa, a presença de três fasmídeos e um par de papilas localizados em posição

central na calda e, extremidade posterior curta terminando numa pequena estrutura cônica. A

presença deste apêndice caudal em physalopterídeos é observada em fêmeas de nematódeos

do gênero Thubunaea. No entanto, a possibilidade deste nematódeo pertencer a Subfamília

Thubunaeinae é limitada, pois seus representantes apresentam, segundo Yamaguti (1961),

Vicente et al. (1993), Anderson et al. (2009) e Gibbons (2010), a presença de vestíbulo e

ausência de colar cefálico.

Assim, considerando a literatura disponível, para a determinação taxonômica do

physalopterídeo fêmea parasito de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã que apresenta

colarete cefálico e apêndice caudal, não foi possível avançar além da classificação de Família.

Isso não exclui a possibilidade de este namatódeo ser representante de uma espécie nova

ainda não classificada.

5.1.1.4 Formas imaturas da Família Physalopteridae Railliet, 1893, Subfamília e gênero

não determinados

Numerosas larvas encontradas no estômago e no esôfago de hospedeiros K. calcarata

da FLONA de Caxiuanã foram analisadas e comparadas morfologicamente e

morfometricamente para determinação taxonômica dos dois morfotipos encontrados. Porém,

larvas não apresentam diversas características morfológicas fundamentais para a identificação

109

genérica, uma vez que os caracteres determinantes para diagnose são mais evidentes em

exemplares adultos, sobretudo baseados nos parâmetros morfológicos apresentados pelo

macho como: asas caudais e padrão de papilas caudais, determinantes para a classificação de

gênero e espécie.

O estudo de formas imaturas de nematódeos da Família Physalopteridae é ainda muito

limitado, uma vez que não há literatura disponível para determinação taxonômica de larvas de

physalopterídeos, o que dificulta as análises. Além disso é necessário considerar para este

estudo a mudança oriunda do desenvolvimento ontogenético do parasito, onde uma larva pode

apresentar caracteres muito diferentes daqueles presentes nos adultos da mesma espécie.

Em microscopia de luz e nas análises morfométricas não foram encontradas diferenças

significativas entre os representantes dos dois morfotipos, além das porporções de

comprimento e largura das estruturas que, seriam pouco indicativas para diagnose. Apenas foi

observado que, as larvas morfotipo I da Família Physalopteridae de K. calcarata da FLONA

de Caxiuanã apresentaram os deirídios localizados na mesma altura do poro excretor,

enquanto as larvas morfotipo II da Família Physalopteridae de K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã apresentaram os deirídios localizados em posição anterior ao poro excretor em

relação à extremidade cefálica destes nematódeos. Diferenças morfológicas mais

significativas entre os dois morfotipos foram perceptíveis nas imagens obtidas em MEV,

relativas a diferenças do padrão de dentição, considerando quantidade e formato de dentes e a

presença ou ausência de dentículos.

Larvas morfotipo I da Família Physalopteridae de K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã apresentaram como padrão de dentição: um dente externo largo e triangular em cada

pseudolábio e, internamente, um dos pseudolábios apresenta 4 dentes internos laterais e

bipartidos e dentes tripartidos laterais margeando lateralmente o pseudolábio oposto.

Larvas morfotipo II da Família Physalopteridae de K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã apresentaram como padrão de dentição: um dente externo largo e triangular em cada

pseudolábio, três dentes com formato achatado (um par lateral e um único dente central)

dispostos em linha, localizados abaixo do dente externo de cada lábio e ausência de

dentículos.

Segundo Basir (1949) em seu estudo sobre larvas de physalopterídeos, o padrão dos

dentes e o formato da cavidade bucal facilmente pode determinar a classificação de formas

imaturas da Família Physalopteridae. Assim, considerados os padrões de dentição dos

diferentes gêneros pertencentes à Família Physalopteridae, se observa que o padrão de

dentição de larvas morfotipo I da Família Physalopteridae de K. calcarata da FLONA de

110

Caxiuanã, se assemelha ao padrão de dentição de nematódeos do gênero Abbreviata,

sobretudo devido aos pequenos dentes tripartidos localizados lateralmente na abertura bucal.

O gênero Abbreviata, segundo Baker (1987) e Jones (1995), apresenta baixa

especificidade de hospedeiros e, ocorre em diferentes espécies de lagartos. No entanto, no

Brasil, de acordo com Ávila & Silva (2010), ainda são necessários estudos mais aprofundados

para a confirmação da ocorrência do gênero nestes répteis.

O padrão de dentição de larvas morfotipo II da Família Physalopteridae de K.

calcarata da FLONA de Caxiuanã apresenta similaridade em relação ao padrão de dentição

dos nematódeos do gênero Physaloptera. No entanto, para definição do gênero ao qual

pertençam se faz necessário aprofundar os estudos sobre estes nematódeos, assim como sobre

as larvas morfotipo I.

Além da classificação taxonômica destes nematódeos para o estudo da helmintofauna

de K. calcarata é importante se analisar estudos sobre o ciclo de vida destes parasitos e a

evolução destas formas imaturas que, segundo Goldberg & Bursey (1989) e Naem & Asadi

(2013), envolve artrópodes como hospedeiros intermediários, compondo a dieta natural de

lagartos e, indicando uma possível via de infecção de larvas em estágio L3, potencialmente

infecciosas para hospedeiros paratênicos e hospedeiros definitivos.

5.1.2 Nematódeos da Ordem Spirurida Chitwood, 1933, Família Onchocercidae Leiper,

1911

Duas fêmeas adultas de nematódeos espirurídeos de K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã encontradas livres na cavidade abdominal de um único hospedeiro foram

classificadas como pertencentes à Superfamília Filarioidea após análise dos seguintes

caracteres morfológicos gerais: corpo filiforme, cilíndrico, alongado, não segmentado,

simetria bilateral, cutícula estriada longitudinalmente, extremidade cefálica arredondada, boca

de abertura simples, cápsula bucal rudimentar, boca rodeada de papilas, esôfago dividido em

duas partes: uma anterior muscular e outra posterior glandular. Além destes: vulva localizada

próximo ao meio do corpo em posição posterior ao anel nervoso, ovejetor longo e cauda em

formato digitiforme terminando em um delicado apêndice.

A Superfamília Filarioidea é composta por espécies que produzem microfilarias e que,

segundo Anderson et al. (2009), se distribuem em duas Famílias: Filariidae e Onchocercidae.

Ainda segundo estes autores, as fêmeas pertencentes à Família Filariidae apresentam a vulva

marcadamente anterior, geralmente localizada em posição anterior ao anel nervoso e, seus

111

representantes são parasitos de tecidos subcutâneos de mamíferos. Enquanto, os nematódeos

pertencentes à Família Onchocercidae são parasitas de todos os tecidos de anfíbios, répteis,

aves e mamíferos e, são transmitidos por vetores artrópodes hematófagos. Porém, estudos

mais aprofundados sobre os hospedeiros intermediários transmissores in situ deverão ser

realizados para elucidar sua participação no ciclo destes nematódeos e, que envolvem

lagartos. Em pesquisa laboratorial, Mackerras (1953), inoculou através de dípteros do gênero

Culex Linnaeus, 1758, larvas infectantes de nematódeos pertencentes à Família

Onchocercidae e à espécie Oswaldofilaria chlamydosauri Breinl, 1913 em lagartos.

Estudos que visem elucidar a taxonomia destes nematódeos também deverão ser

realizados, sobretudo pela falta de exemplares machos pertencentes à Superfamília

Filarioidea, entre os nematódeos parasitos de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã

encontrados no presente estudo. Esta inexistência de machos filarídeos dificulta a

identificação taxonômica destas duas fêmeas, possibilitando, de forma limitada que, sejam

classificadas através de seus caracteres morfológicos, apenas como representantes da Família

Onchocercidae que, possivelmente, pertencem à Subfamília Oswaldofilariinae Leiper, 1911.

Segundo Chabaud & Choquet (1953), as fêmeas representantes da Subfamília

Oswaldofilariinae apresentam a vulva localizada em posição subequatorial ou posterior e,

distante da extremidade cefálica destes nematódeos, característica que as distinguem das

fêmeas pertencentes às demais Subfamílias que, compõem a Família Onchocercidae. Estas

Subfamílias, segundo Anderson et al. (2009), são as seguintes: Onchocercinae Leiper, 1911;

Dirofilariinae Sandground, 1921; Setariinae Rajevskaya, 1928; Splendidofilariinae Chabaud

& Choquet, 1953; Lemdaninae López-Neyra, 1956; Icosiellinae Anderson, 1958 e

Waltonellinae Bain & Prod’hon; 1974.

De acordo com Klei & Rajan (2002), a Subfamília Oswaldofilariinae é a mais

numerosa entre as Subfamílias pertencentes à Família Onchocercidae, sendo representada por

aproximadamente 171 espécies válidas. Seus representantes são parasitos de vertebrados

pecilotérmicos, assim como, os nematódeos pertencentes às Subfamílias: Icosiellinae e

Waltonellinae. No Brasil, segundo Vicente et al. (1993), os nematódeos pertencentes à

Família Onchocercidae que ocorrem em répteis são representantes dos seguintes gêneros:

Oswaldofilaria Travassos, 1933 e Piratuba Freitas & Lent, 1947.

Nematódeos pertencentes aos gêneros Oswaldofilaria e Piratuba, podem ser

diferenciados, segundo Vicente et al. (1993), à partir de diferenças morfológicas do macho.

Estas diferenças são referentes ao formato e ao tamanho dos espículos: desiguais em tamanho

e formato nos helmintos do gênero Oswaldofilaria e similares em tamanho e formato nos

112

helmintos do gênero Piratuba. Ainda segundo Vicente et al. (1993), as fêmeas pertencentes

ao gênero Oswaldofilaria são opistodelfas e as fêmeas pertencentes ao gênero Piratuba

apresentam útero em disposição anfidelfa ou divergente. Esta característica da posição do

útero poderia indicar que, possivelmente, estes nematódeos parasitos de K. calcarata da

FLONA de Caxiuanã possam pertencer ao gênero Piratuba, pois os espécimes encontrados no

presente estudo são também fêmeas anfidelfas e ovíparas. Porém a importância da análise

morfológica de machos destes nematódeos não pode ser descartada, sendo necessários estudos

posteriores mais aprofundados para ampliar o conhecimento dos helmintos de lagartos K.

calcarata e outros teiídeos da FLONA de Caxiuanã.

A maior diversidade de nematódeos pertencentes ao gênero Oswaldofilaria parasitos

de répteis é encontrada na região Neotropical, segundo Vicente et al. (1993) e Silva &

Kohlsdorf (2003). De acordo com Ávila & Silva (2010), estes nematódeos pertencentes ao

gênero Oswaldofilaria são das espécies: O. brevicaudata Rodhain & Vuylsteke, 1937; O.

azevedoi Bain, 1974; O. belemensis Bain & Dulahian, 1974; O. petersi Bain & Sulahian, 1974

e O. spinosa Bain & Sulahian, 1974, parasitas da cavidade do corpo, a aorta e a veia cava de

lagartos das espécies: Polychrus marmoratus Linnaeus, 1758; Stenocercus roseiventris

d'Orbigny, 1837; Dracaena guianensis Daudin, 1802; I. iguana; Anolis punctatus Daudin

1802; T. teguixin; T. hispidus; M. bistriata na Amazônia. Embora não existam registros da

ocorrência de nematódeos do gênero Oswaldofilaria em lagartos do gênero Kentropyx, não se

pode excluir a possibilidade dos parasitos de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã

pertencerem ao gênero Oswaldofilaria, uma vez que este é o primeiro inventário de helmintos

desta espécie de lagarto oriundos desta área da Amazònia.

As espécies pertencentes à Família Onchocercidae encontradas até o presente

momento, parasitando lagartos do gênero Kentropyx na América do Sul, pertencem ao gênero

Piratuba, segundo Ávila & Silva (2009) e Ávila & Silva (2010), e, são as seguintes: P.

digiticauda parasita da cavidade do corpo e do intestino de lagartos K. calcarata oriundos do

município de Belém no Estado do Pará. Esta espécie se destacou pela prevalência de 42,9%

apresentada na pesquisa de Ávila & Silva (2009) sobre helmintos de lagartos K. calcarata

oriundos do município de Juara no Estado do Mato Grosso. E, ainda segundo estes autores o

parasitismo causado pela espécie P. shawi na cavidade do corpo de lagartos K. calcarata

oriundos do município de Belém.

Segundo Bursey et al. (2007) e Ávila & Silva (2010), diferentes espécies pertencentes

ao gênero Piratuba ocorrem em répteis na América do Sul. Ainda segundo estes autores, no

Brasil, além dos nematódeos das espécies P. digiticauda e P. shawi parasitando lagartos K.

113

calcarata do município de Belém no Estado do Pará, foram encontrados nematódeos das

seguintes espécies parasitando sítios de ocorrência diversos em seus respectivos hospedeiros:

P. digiticauda parasito da cavidade do corpo e do intestino de lagartos T. spinulosus, T.

torquatus, T. guarani e P. umbra oriundos do município de Salvador no Estado da Bahia, do

município de Piratuba no Estado do Pará e do município de Salobra do Estado do Mato

Grosso; P. lainsoni Bain, 1974 parasito da cavidade geral e do intestino grosso de hospedeiros

das espécies P. marmoratus e A. punctatus oriundos do município de Belém no Estado do

Pará e P. scaffi Bain, 1974, encontrados livres na cavidade geral de hospedeiros da espécie

A.ameiva também oriundos do município de Belém.

No entanto, anteriormente, também foram citadas como ocorrentes em répteis no

Brasil no estudo de Vicente et al. (1993), as seguintes espécies: P. carillii Vaz & Pereira,

1935, Caballero, 1954 (Sinonímia: Macdonaldius carillii Vaz & Pereira, 1935) parasito do

coração de serpentes da espécie Elapomorphus tricolor Duméril, Bibron & Duméril, 1854

oriundas do município de São Paulo no Estado de São Paulo e P. zeae Bain, 1974 parasito do

mesentério abdominal de lagartos M. mabouya Bonnaterre, 1789 oriundos do município de

Belém no Estado do Pará.

Segundo Anderson et al. (2009), além dos nematódeos pertencentes aos gêneros

Oswaldofilaria e Piratuba, são ocorrentres em répteis os nematódeos pertencente aos gêneros:

Gonofilaria, Befiiaria, Solaftlaria e Piratuboides, este último representado pela espécie

Piratuboides zeae (Bain, 1974) Bain and Sulahian, 1974 que, de acordo com Ávila & Silva

(2010), foi encontrado parasitando a cavidade geral e o intestino de lagartos M. bistriata

oriundos do município de Belém no Estado do Pará que, está localizada a 400 km de distância

da FLONA de Caxiuanã e, de lagartos desta mesma espécie oriundos da Amazônia peruana.

Apesar dos nematódeos da Família Onchocercidae de K. calcarata da FLONA de

Caxiuanã apresentarem características que os aproximam de nematódeos do gênero Piratuba,

não é possível determinar o taxón ao qual pertencem as fêmeas, se optando por manter a

classificação taxonômica destes exemplares até Subfamília.

5.1.3 Nematódeos da Ordem Strongylida Molin, 1861, Família Molineidae (Skrjabin &

Schulz, 1937) Durette-Desset & Chabaud, 1977

Uma única fêmea pertencente à Ordem Strongylida foi encontrada parasitando o

intestino delgado de um hospedeiro K. calcarata da FLONA de Caxiuanã do presente estudo.

Este parasito foi identificado como pertencente à Superfamília Trichostrongyloidea pelas

114

seguintes características morfológicas gerais: pequena e delgada, como os demais

tricostrongilídeos, lábios e cápsula bucal ausentes, boca em forma de funil curto, inflação

cefálica, asa cervical ausente, poro excretor delgado, deirídios cervicais pequenos,

digitiformes localizados próximo ao poro excretor, esôfago de formato claviforme, presença

de apêndice vulvar e apêndice caudal filiforme, observadas em microscopia de luz.

A Superfamília Trichostrongyloidea é um dos grupos de nematódeos mais ricos em

número de espécies, com cerca de 1.000 espécies descritas que, inclui muitos nematódeos de

importância veterinária. Estas espécies são distribuídas em 175 gêneros que, apresentam

ampla distribuição mundial e que, segundo Gibbons (2010) estão incluídos nas seguintes

Famílias: Trichostrongylidae Leiper, 1912; Amidostomatidae Baylis & Daubney, 1926;

Heligmosomidae Cram, 1927; Dictyocaulidae Skrjabin, 1941; Ichthyostrongylidae Yamaguti,

1961 e Cylichostrongylidae Yamaguti, 1961; Dromaeostrongylidae Durette-Desset &

Chabaud, 1981; Amphibiophilidae Durette-Desset & Chabaud, 1981; Molineidae;

Mackerrastrongylidae Durette-Desset & Chabaud, 1981; Nicollinidae Durette-Desset &

Chabaud, 1981; Herpetostrongylidae Durette-Desset & Chabaud, 1981; Viannaiidae Durette-

Desset & Chabaud, 1981; Ornithostrongylidae Durette-Desset & Chabaud, 1981;

Heligmonellidae Durette-Desset & Chabaud, 1981.

Segundo Durette-Desset (1992), o grande número de espécies da Superfamília

Trichostrongyloidea e, as características morfológicas similares que estes representantes

apresentam, contribui para dificultar a caracterização taxonômica destes helmintos, que ainda

é muito discutida e considerada complexa. Embora já existam estudos sobre filogenia destes

nematódeos, a classificação é ainda baseada, principalmente, em classificações tradicionais,

tais como: tipos uterinos de fêmeas (monodelfo, anfidelfo e didelfo), presença ou ausência de

apêndice caudal nas fêmeas, bolsa copuladora e disposição de raios na cauda dos machos e

presença da sínlofe em machos e fêmeas. No entanto, observações sobre a sínlofe e seu

ângulo de inclinação através de cortes transversais deste nematódeo de K. calcarata da

FLONA de Caxiuanã assim como, a análise através da MEV não foram realizadas, a fim de se

preservar o único exemplar encontrado para futuros estudos comparativos.

Os nematódeos da Superfamília Trichostrongyloidea são parasitos monoxenos que,

não necessitam de hospedeiros intermediários durante o seu desenvolvimento e, que podem

desenvolver recursos para assegurar sua sobrevivência em condições climáticas adversas

durante a mudança de estações, do período das chuvas e da temperatura, os quais podem

influenciar a infectividade, a carga parasitária, frequência e os índices de concentração dos

http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed?term=Durette-Desset%20MC%5BAuthor%5D&cauthor=true&cauthor_uid=1339962

115

parasitas em populações in situ, de acordo com Urquhart et al. (1998) e Chandra & Gupta

(2007).

Na América do Sul, segundo Vicente et al. (1993) e Ávila & Silva (2010), os

nematódeos da Superfamília Trichostrongyloidea que, ocorrem em répteis, pertencem à

Família Molineidae. Vicente et al. (1993), citam apenas o gênero Oswaldocruzia Travassos,

1917 como ocorrente nestes hospedeiros. No entanto, a esta informação, Baker (1982) já

havia acrescentado o gênero Kentropixya Baker, 1982 através do estudo da espécie nova

Kentropixya sauria Baker, 1982, determinada a partir de exemplares de lagartos K. calcarata

coletados no município de Belém no Estado do Pará e, conservados na Coleção do Museu

Nacional de História Natural em Paris.

Segundo Ávila & Silva (2010) as espécies ocorrentes na América do Sul e os sítios de

ocorrência em seus respectivos hospedeiros são: Kentropyxia sauria Baker, 1982 parasito do

intestino delgado de lagartos K. calcarata oriundos dos municípios de Belém e Novo

Progresso no Estado do Pará; Oswaldocruzia bainae Ben-Slimane & Durette-Desset, 1996

parasito do intestino delgado de lagartos Anolis chrysolepis Duméril & Bibron, 1837; A.

fuscoauratus oriundos de San Pablo no Ecuador; Oswaldocruzia benslimanei Durette-Desset,

Anjos & Vrcibradic, 2006 parasito do intestino delgado de lagartos Enyalius bilineatus

Duméril & Bibron, 1837 oriundos do município de Marechal Floriano no Estado do Espírito

Santo; Oswaldocruzia brasiliensis Lent & Freitas, 1935 parasito do intestino delgado de

lagartos Hemidactylus mabouia oriundos do município do Rio de Janeiro no Estado do Rio de

Janeiro; Oswaldocruzia burseyi Durette-Desset, Anjos & Vrcibradic, 2006 parasito do

estômago de lagartos Enyalius perditus oriundos do município de São Sebastião no Estado de

São Paulo; Oswaldocruzia fredi Durette-Desset, Anjos & Vrcibradic, 2006 parasito do

estômago de lagartos Enyalius iheringii oriundos do município de São Sebastião no Estado de

São Paulo; Oswaldocruzia peruensis Ben-Slimane, Verhaag & Durette-Desset, 1995 parasito

do estômago de lagartos Stenocercus roseiventris, Cercosaura argulus, Anolis punctatus

oriundos da Amazônia peruana; Oswaldocruzia vitti Bursey & Goldberg, 2004 parasito do

intestino de lagartos Alopoglossus angulatus, A. atriventris, Anolis fuscoauratus, A.

punctatus, Cercosaura eigenmanni, C. oshaugnessyi oriundos dos Estados do Acre,

Amazonas, Amapá, Pará e Roraima, da Amazônia equatoriana e peruana; Oswaldocruzia sp.

parasito do intestino de lagartos Tropidurus torquatus, Enyalius catenatus (Wied, 1821), E.

perditus, K. calcarata oriundos do município de Bodoquena no Estado do Mato Grosso do

Sul.

116

Nematódeos dos gêneros Oswaldocruzia e Kentropixya podem ser diferenciados pela

presença de corona radiata na extremidade cefálica e de oito raios da bursa terminando em

seis raios em machos pertencentes ao gênero Oswaldocruzia. Porém, não foram encontrados

entre os nematódeos de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã estudados exemplares machos

pertencentes à Família Molineidae, o que limita a análise taxonômica referida nas chaves de

identificação.

O nematódeo encontrado em K. calcarata da FLONA de Caxiuanã apresenta a vulva

localizada na metade posterior do corpo em posição próxima ao meio do corpo, a mesma é

saliente em relação a cutícula e apresenta apêndice vulvar com formato de cerdas, seu

aparelho genital é didelfo que, poderia ser considerado como similar ao descrito sobre os

nematódeos K. sauria de hospedeiros K. calcarata, segundo Baker (1982). Além disso, estas

características se diferenciam das apresentadas pelos nematódeos do gênero Oswaldocruzia,

descritos por Vicente et al. (1993) que, apresentam o aparelho genital anfidelfo e vulva não

saliente localizada em qualquer lugar, de acordo com a espécie, a partir da área preequatorial

próxima ao ânus. Ainda segundo Vicente et al. (1993), nematódeos do gênero Oswaldocruzia

apresentam a extremidade posterior terminando em um espinho cuticular no ápice da cauda

que, segundo Baker (1982), é ausente na descrição morfológica de nematódeos da espécie K.

sauria que, apresentam a cauda terminando em um delicado apêndice caudal.

Assim, considerando estas diferenças apontadas pelas chaves e artigos em relação ao

padrão uterino (anfidelfo e didelfo) e terminação da cauda, o espécime fêmea parasito do

intestino delgado de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã, poderia ser classificado como

pertencente ao gênero Kentropixya, porém basear a classificação taxonômica em um único

exemplar fêmea, sem a observação do macho, dificulta uma determinação mais precisa, se

optando por manter a classificação deste nematódeo de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã

até Família.

5.2 FILO ACANTHOCEPHALA

Formas imaturas de helmintos do Filo Acanthocephala foram encontradas durante a

necropsia de três hospedeiros K. calcarata da FLONA de Caxiuanã, coletados em períodos

diferentes: dois animais encontrados durante as coletas realizadas no período de 1997-1998 e

um coletado no período entre 2001-2002.

Morfologicamente, estes acantocéfalos apresentaram primórdios genitais (macho e

fêmea) ainda em desenvolvimento, porém, as análises morfológicas de seus caracteres

117

anatômicos, entre estes ganchos (número e formato) e probóscide, não foram suficientes para

a determinação taxonômica destes espécimes, uma vez que, suas probóscides estavam

invertidas, o que impossibilitou a análise destas estruturas.

Este registro da ocorrência de helmintos do Filo Acanthocephala em lagartos K.

calcarata da FLONA de Caxiuanã é inédito na literatura. Estudos para a pesquisa de

helmintos em hospedeiros da espécie K. calcarata e de de outras espécies pertencentes ao

gênero Kentropyx, entre estes os trabalhos de Baker (1982), Baker (1987), Goldberg et al.

(2007), Ávila & Silva (2009) e Ávila & Silva (2010), não citam a ocorrência de parasitismo

causado por helmintos do Filo Acanthocephala em lagartos do gênero Kentropyx.

De acordo com Roberts & Janovy (2009), lagartos são hospedeiros que apresentam

uma menor frequência de infecção por acantocéfalos do que outros vertebrados, sendo

considerado raro o parasitismo por acantocéfalos em répteis. Estes atuam como hospedeiros

paratênicos (Fig. 23) em uma posição de flexibilidade dentro do ciclo de acantocéfalos,

facilitando sua transmissão para hospedeiros definitivos, segundo Kennedy (2006).

Figura 23: Representação infográfica de uma cadeia trófica, na qual os mamíferos carnívoros

(A) podem albergar helmintos do Filo Acanthocephala como seus hospedeiros definitivos. Os

lagartos da espécie Kentropyx calcarata (B) atuam no ciclo destes parasitos como hospedeiros

118

paratênicos e os artrópodes (C) como seus hospedeiros intermediários (Infografia de David

Gabriel, 2012).

Ainda segundo Kennedy (2006), estas espécies especializadas em parasitar anfíbios e

répteis não são numerosas. Em lagartos da América do Sul, segundo Ávila & Silva (2010),

foram encontrados os seguintes helmintos do Filo Acanthocephala parasitando diferentes

sítios de ocorrência em seus hospedeiros: acantocéfalos da Família Oligacanthorhynchidae,

gênero Oligacanthorhynchus Travassos, 1915 e da espécie Oligacanthorhynchus sp., sítio não

informado de lagartos do gênero Ameiva e da espécie Centrorhynchus sp., sítio não informado

de lagartos do gênero Tupinambis.

Mais precisamente no Brasil, ainda segundo Ávila & Silva (2010), foram encontrados

os seguintes acantocéfalos: da Família Echinorhynchidae no estômago de lagartos do gênero

Mabuya, da espécie Acanthocephalus sp. no estômago de hospedeiros do gênero Enyalius; do

gênero Echinorhynchus Zoega in Müller, 1776, espécie Echinorhynchus sp. no intestino

delgado de hospedeiros do gênero T. torquatus; da Família Centrorhynchidae (cistacantos

sem caracteres sexuais desenvolvidos) no peritonio, fígado e mesenterio de hospedeiros dos

gêneros Mabuya, Hemidactylus e Enyalius; do gênero Centrorhynchus Lühe, 1911, espécie

Centrorhynchus tumidulus Rudolphi, 1919 na cavidade do corpo de lagartos dos gêneros

Ameiva, Tropidurus e Tupinambis.

Na Amazônia, foram encontrados acantocéfalos pertencentes ao gênero

Acanthocephalus Koelreuther, 1771 e à espécie Acanthocephalus saurius Bursey & Goldberg,

2003 parasitando o intestino delgado de lagartos do gênero Cercosaura. Porém, de acordo

com Smales (2007), ainda pouco se conhece em relação às espécies do Filo Acanthocephala

encontradas em répteis.

Recentemente, na pesquisa de Macedo (2102) sobre teiídeos da espécie A. ameiva

coletados na FLONA de Caxiuanã, também preservados na Coleção Herpetológica do MPEG,

foram encontrados acantocéfalos pertencentes à Família Olygacantorhinchidae. No entanto,

novas pesquisas deverão ser realizadas para determinar a espécie destes acantocéfalos, seu

ciclo evolutivo e, se estes helmintos pertencem à um único gênero e espécie compartilhada

com hospedeiros da espécie K. calcarata da FLONA de Caxiuanã.

119

6. CONCLUSÕES

Não foram encontrados registros de outros estudos semelhantes realizados com

pesquisa de helmintos em lagartos do gênero Kentropyx e da espécie K. calcarata

conservados em coleções zoológicas no Brasil.

Os helmintos pasitos de K. calcarata da FLONA de Caxiuanã pertencem aos Filos

Nematoda e Achantocephala.

Não foram encontrados na pesquisa de helmintos em K. calcarata espécimes das

Classes trematoda, cestoda e monogenea.

Os nematódeos encontrados em lagartos da espécie K. calcarata coletados em

Caxiuanã e preservados na coleção herpetológica do MPEG pertencem às Famílias

Physalopteridae, Monileidae e Onchocercidae.

São necessários estudos mais detalhados para diagnosticar taxonomicamente gênero e

espécie dos helmintos analisados, sobretudo das espécies cujos representantes foram apenas

fêmeas e larvas. Estes estudos deverão incluir além das análises morfológicas, o

sequenciamento molecular, para fins de registro uma vez que para comparação genética estes

também são escassos.

Os nematódeos apresentaram maior índice de prevalência em relação aos helmintos do

Filo Acanthocephala no grupo amostral de hospedeiros.

Fêmeas adultas maduras e com ovos (Famílias Monileidae e Onchocercidae), também

foram encontradas parasitando intestino e peritônio visceral de hospedeiros de K. calcarata

coletados no período 2001-2002, estabelecendo esta espécie como hospedeiro definitivo

destes parasitos.

Os acantocéfalos encontrados em lagartos da espécie K. calcarata coletados em

Caxiuanã e preservados na coleção herpetológica do MPEG não puderam ser identificados

taxonomicamente.

A ocorrência de formas larvares do Filo Acathocephala encistadas na cavidade

abdominal e intestino delgado de hospedeiros da espécie K. calcarata, sugere que esta espécie

de lagarto seja hospedeiro paratênico para acantocéfalos. Estes representam o primeiro relato

de helmintos do Filo Acanthocephala encontrados parasitando espécimes de K. calcarata.

Não houve correlação entre a prevalência parasitária e o sexo do hospedeiro assim

como em relação ao CRC do hospedeiro.

A ingesta e a excreta dos hospedeiros se apresentaram compostas por fragmentos de

exoesqueleto de artrópodes das Ordens Araneae, Isoptera, Hymenoptera e Orthoptera,

120

indicativos da preferência alimentar destes lagartos e que podem estar relacionados com o

ciclo de vida dos parasitos encontrados. Os insetos em contato com material fecal infectado

podem ingerir os ovos que eclodem e migram pelos tecidos destes organismos e se

desenvolvem até o terceiro estágio de larvas infectantes para hospedeiros definitivos e

paratenicos.

Os táxons parasitos foram encontrados distribuídos ao longo dos dois períodos (1997-

1998 e 2001-2002), nos quais os animais foram coletados e, apesar da sazonalidade das

estações chuvosa e seca na região da FLONA de Caxiuanã, não foi possível inferir

características sazonais nestas análises por falta de maior referência de dados relativos aos

hospedeiros nas variações climáticas local durante os períodos (em meses) das coletas.

O padrão de distribuição dos parasitos na população de hospedeiros K. calcarata

representa um forte atributo para fundamentar análises da ecologia das interações parasito-

hospedeiro, estas poderiam influenciar no sucesso para consolidação de cada espécie de

parasito, na vida e na manutenção da disponibilidade dos seus hospedeiros seja por

competição intra ou interspecífica, dentre outros processos biológicos, que devem estar

correlacionados com a disponibilidade sazonal de invertebrados como hospedeiros

intermediários adequados.

O levantamento da helmintouna de K. calcarata associado ao conhecimento adquirido

sobre a biologia e o comportamento desta espécie foi de grande relevância para a melhor

compreensão da complexa e dinâmica teia de interações ecológicas entre os parasitos e seus

hospedeiros, evidenciadas parcialmente nesse estudo, sendo ainda necessárias outras análises

e novos estudos para elucidação destes ciclos in situ considerando as especificidades da região

Amazônica.

São necessários também novos estudos sobre a relação destes parasitos em áreas

preservadas parasitando diferentes espécies das comunidades da herpetofauna (fauna in situ).

121

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ANEXOS

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ANEXO 1: FICHA PARA REGISTRO DE COLETA DE AMOSTRAS E NECROPSIA

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