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Versión en castellano de éste artículo:
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Título: La evolución del hábito hematofágico en los triatominos (Heteroptera: Reduviidae)
Título corto: EVOLUCIÓN HEMATOFÁGICA EN TRIATOMINOS
[Evolution of hematophagous habit in Triatominae (Heteroptera: Reduviidae)]
FERNANDO OTÁLORA-LUNA1*, ANTONIO J. PÉREZ-SÁNCHEZ1, CLAUDIA
SANDOVAL1 & ELIS ALDANA2
1Laboratorio de Ecología Sensorial, Centro Multidisciplinario de Ciencias, Instituto
Venezolano de Investigaciones Científicas, (IVIC), Loma de Los Guamos, Parroquia Jají,
Edo. Mérida, República Bolivariana de Venezuela. Telf. +58 274-8086830
2Laboratorio de Entomología “Herman Lent”, Departamento de Biología, Facultad de
Ciencias, Universidad de Los Andes, La Hechicera, Mérida 5101, República Bolivariana de
Venezuela.
*Autor correspondiente: [email protected]
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RESUMEN
Todos los miembros de la subfamilia Triatominae (Heteroptera: Reduviidae), vectores
potenciales del parásito Trypanosoma cruzi, agente etiológico de la enfermedad de Chagas,
se alimentan de sangre. A través de la evolución estos insectos han adquirido aptaciones
(adaptaciones y exaptaciones) morfológicas, fisiológicas y de comportamiento adecuadas
para alimentarse de sangre. La filogenia del grupo sugiere que los triatominos
evolucionaron a partir de reduvideos depredadores que a su vez descendieron de hemípteros
fitófagos. Ciertas características plesiomorficas, desarrolladas por los reduvideos
ancestrales de los triatominos, facilitaron y modelaron la hematofagia en estos insectos.
Entre ellas resaltan el aparato bucal, la composición de la saliva, enzimas y simbiontes
digestivos. Sin embargo, el evento decisivo que permitió el salto de la depredación a la
hematofagia fue un cambio de comportamiento. La asociación de un reduvideo depredador
con un vertebrado nidícola (≈110-32 millones de años) permitió el cambio de una presa
artrópoda por un hospedador vertebrado. En este trabajo revisamos la filogenia y dispersión
de los triatominos, y el actual debate sobre la monofilia o polifilia del grupo. También,
discutimos cómo estos insectos podrían haber superado, e incluso haber tomado ventaja de,
diversas barreras ancestrales y físicas para aptarse a la hematofagia sobre un hospedador
nidícola.
Palabras clave: América Latina, enfermedad de Chagas, filogenia, hematofagia,
Triatominae.
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INTRODUCCIÓN
Los triatominos son una subfamilia de insectos perteneciente a la familia Reduviidae del
orden Hemiptera, conocidos a través de diversos nombres en diferentes regiones de
América, entre los más comunes están: vinchuca (desde Ecuador hasta la Patagonia), chipo
(Venezuela), pito (Colombia), barbeiro (Brasil), chinche (Centro América y México) y
kissing bug (EEUU) (Lent y Wygodzinsky 1979; Schofield y Galvão 2009). Los miembros
de esta subfamilia corresponden casi en su totalidad a insectos hematófagos, aunque existen
casos donde algunas especies se alimentan de otros invertebrados (Sandoval et al. 2004,
2010). Es sabido que los triatominos conviven con vertebrados nidícolas de los cuales
extraen sangre para alimentarse, y ciertas especies se asocian a domicilios y edificaciones
de origen antrópico (Noireau y Dujardin 2010). Todos los triatominos se suponen
potenciales vectores del parásito Trypanosoma cruzi (Chagas), agente etiológico de la
enfermedad de Chagas; sin embargo sólo una veintena de especies se consideran de
importancia epidemiológica por su compromiso directo en los ciclos de transmisión
domésticos y peri-domésticos. Las especies Triatoma infestans (Klug), Rhodnius prolixus
(Stål), Triatoma dimidiata (Latreille) y Triatoma brasiliensis (Neiva) son reconocidas
como los principales vectores en América Latina (Lent y Wygodzinsky 1979; Bargues et al.
2010; Rabinovich et al. 2011; Stevens et al. 2011).
El hábito hematofágico marcó la historia natural de los triatominos. Además, este
hábito les ha conferido trascendencia antrópica por estar vinculado a la transmisión de T.
cruzi, puesto que incluyó a este grupo en el ciclo de vida del parásito y eventualmente al
humano como su hospedador. Cómo los triatominos pasaron a la hematofagia dependió del
repertorio genético que estos organismos heredaron de sus ancestros no hematófagos a
través de los diferentes mecanismos evolutivos propuestos, y de las restricciones impuestas
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por su entorno físico (sensu Dusenbery 2001; Figura 1). Además de considerar el valor
adaptativo de ciertos rasgos morfológicos, fisiológicos y de comportamiento asociados a
este hábito, es menester considerar cómo las leyes físicas y químicas que han regido el
funcionamiento del universo hicieron posible su aparición. En otras palabras, dado que la
expresión fenotípica no está limitada exclusivamente por restricciones funcionales, sino
también por los mecanismos de fabricación (restricciones físicas) y por su pasado
(limitaciones históricas o filogenéticas), es preciso suponer que la fuerza o motor de
cambio podría ser tanto histórico-genético como ambiental (sensu De Renzi 2009;
Dusenbery 2001; Figura 1). La teoría de la morfología funcional o biomorfodinámica ha
avanzado notablemente en la dirección de este pensamiento neo-evolutivo (De Renzi 2009),
y nos ha permitido comprender mejor la evolución de los triatominos (e.g., González et al.
2009). En esta revisión presentamos una reseña de la filogenia y radiación del grupo, y
mostramos cómo estos insectos podrían haber superado, e incluso haber tomado ventaja de,
diversas barreras físicas y ancestrales para adaptarse a la hematofagia de un hospedador
nidícola. Discutimos como el paso de la depredación a la hematofagia fue mediado, entre
otras cosas, por un cambio de comportamiento en los reduvideos ancestrales de los
triatominos.
FILOGENIA DE LOS TRIATOMINOS
Hemiptera
El origen del orden Hemiptera se remonta al Carbonífero tardío, hace 300 millones de años
(m.a.), con fósiles que datan del Pérmico Temprano (Wootton 1981; Burmester 2001;
Grimaldi y Engel 2005) (Tabla 1). Cerca de 82.000 especies han sido descritas dentro de
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este orden monofilético, y es por mucho el grupo más grande de insectos hemimetábolos,
cuya diversidad probablemente está relacionada con la radiación de las angiospermas
(Gillot 2005; Grimaldi y Engel 2005; Forero 2008). De acuerdo con Dolling (1991) el éxito
de hemíptera podría estar fundamentado en las siguientes características: i) cuerpos
compactamente planos, un rasgo que les permite encontrar refugio y en algunos casos
alimento; ii) capacidad de vuelo durante el estadio adulto (propio de la mayoría de las
especies), una característica importante para explotar nuevos y mejores recursos; iii) un
sistema nervioso enormemente concentrado que les permite rapidez y diversidad de
movimientos y iv) la presencia de un aparato bucal perforador-succionador con el cual
pueden acceder a diversos fluidos vegetales y tejidos animales. En este sentido, se piensa
que el primer hemíptero fue fitófago y que tanto la entomofagia como la hematofagia
evolucionaron de estos insectos succionadores de savia y fluidos vegetales (Grimaldi y
Engel 2005).
Heteroptera
Tradicionalmente el orden Hemiptera ha sido dividido en dos grupos o subórdenes,
Homoptera (Sternorrhyncha y Auchenorrhyncha) y Heteroptera, donde se incluye a los
triatominos (Dolling 1991; Gillot 2005). Con cerca de 40.000 especies conocidas,
Heteroptera es a veces aceptado como un orden pleno y como un taxón monofilético
(Dolling 1991; Forero 2008; Weirauch y Schuh 2011). Este grupo es reconocido
principalmente por su primer par de alas en forma de hemiélitros, las cuales presentan una
zona quitinosa desde la parte anterior hasta la parte media (corium) y una zona membranosa
desde la parte media a la distal (Grimaldi y Engel 2005; Weirauch y Schuh 2011). No
obstante, la presencia de gula, glándulas de olor en el metatórax y abdomen, y una fuerte
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reducción del tentorium son las principales características sinapomórficas del grupo (Forero
2008; Weirauch y Schuh 2011). Aunque las glándulas de olor son bastantes conspicuas en
el grupo, están ausentes en algunas formas acuáticas (Staddon 1979; Weirauch y Schuh
2011). La aparición de una boca succionadora de gran versatilidad funcional y efectiva
pudo haber marcado la evolución del grupo (Vázquez y López 1999) a través de procesos
de aptación, es decir, procesos de adaptación y exaptacióna (sensu Gould y Vrba 1982; De
Renzi 2009). Nótese que asociamos el término funcional al concepto de adaptaciones y el
término efectiva a las exaptaciones, de manera que las adaptaciones poseen funciones,
mientras que las exaptaciones tienen efectos (Gould y Vrba 1982; De Renzi 2009). Sólo
Heteroptera posee gula dura y conspicua, un área de la cutícula cercana a la región ventral
de la cápsula cefálica que separa las partes bucales del prototórax, la cual representa una
aptacióna morfológica especializada que permite la succión de líquidos (Lent y
Wygodzinsky 1979; Grimaldi y Engel 2005). El resultado ha sido la capacidad de mover el
rostro hacia adelante, y permitirles mayor libertad de movimientos en relación con los
miembros de Sternorrhyncha y Auchenorrhyncha. De manera que esta versátil probóscide
permite a los heterópteros explotar una mayor variedad de recursos alimentarios,
incluyendo el tejido animal (Grimaldi y Engel 2005). El hecho de que en Homoptera no
existan grupos depredadores y en Heteroptera sí, sugiere que la aparición de hábitos
depredadores precedió la aparición de la hematofagia, lo cual pudo marcar la divergencia
de los Reduviidae y eventualmente de los Triatominae dentro de los Heteroptera (Vázquez
y López 1999).
La depredación es común en los heterópteros, y muchas de sus familias consisten en
su totalidad de depredadores de insectos (entomófagos) que ocupan una amplitud de
hábitats mayor que los otros miembros fitófagos. Al parecer la hematofagia ha surgido más
de una vez a partir de heterópteros depredadores. Algunas familias, tales como Cimicidae,
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Polyctenidae y Reduviidae han desarrollado la capacidad de alimentarse de sangre de
vertebrado (Lehane 2005). Cimicidae (chinches de cama) se alimentan sólo de sangre de
vertebrados, usualmente de aves, murciélagos y seres humanos; mientras que todos los
miembros de la pequeña familia Polyctenidae (e.g., Eoctenes spasmae Waterhouse) se
alimentan de murciélagos tanto del viejo como del nuevo mundo (Kim 1985; Lehane 2005).
Dentro de la familia Reduviidae, los miembros de la subfamilia Triatominae se alimentan
de sangre de diversos vertebrados nidícolas. De esta forma, es probable que los
heterópteros hematófagos de las familias Cimicidae, Polyctenidae y Reduviidae sean todos
descendientes de formas depredadoras tempranas o primitivas, las cuales no necesariamente
hayan estado íntimamente relacionadas desde el punto de vista filogenético; de modo que la
hematofagia pudo haber aparecido más de una vez en la historia evolutiva de estos grupos.
Los registros de hematofagia en otras familias heterópteras han sido anecdóticos o
sólo han mostrado hematofagia facultativa. La mayoría de los representantes de la familia
Lygaeidae (tribu Cleradini), descendientes de formas fitófagas-granívoras tempranas, son
consumidores de semillas. Pero algunos miembros se alimentan de otros insectos, y
también pueden, tal como es el caso de ninfas más desarrolladas y formas adultas de
Clerada apicicornis (Signoret), robar sangre de triatominos recién alimentados o
alimentarse directamente de vertebrados en estado de reposo bajo condiciones de
laboratorio (Torres et al. 2000). Aparentemente, algunos miembros de la familia
Anthocoridae o chinches de las flores, específicamente Anthocoris pilosus (Jakovlev) y
Lyctocoris campestris (Fabricius), son consumidores de sangre facultativos. Algunas
especies de la familia Miridae o chinches de las hojas se alimentan de sangre de vertebrado
sí se les permitiera hacerlo, y al menos un miembro de la subfamilia Physoderinae
(Reduviidae), Cryptophysoderes fairchildi (Wygodzinsky & Maldonado), puede también
alimentarse de sangre (Carcavallo et al. 2000). No obstante, la mayoría de las picaduras de
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estos grupos son aparentemente exploratorias y no conllevan a una alimentación
prolongada.
Reduviidae
Los reduvideos comprenden 25 subfamilias y cerca de 6.800 especies descritas (Maldonado
Capriles 1990; Hwang y Weirauch 2012). Representan una familia plesiomórfica dentro de
los heterópteros, cuyos registros fósiles sugieren la aparición de las primeras formas
depredadoras a partir de hemípteros fitófagos durante el Pérmico-Triásico hace 230 m.a.
(Maldonado Capriles 1990; Grimaldi y Engel 2005; Tabla 1). Aunque ciertos estudios
moleculares apuntan a una fecha más reciente, colocando su origen a mitad del Jurásico,
hace 178 m.a. (Hwang y Weirauch 2012). Estos mismos estudios sugieren que la
diversificación de linajes ocurrió a finales del Cretáceo hace 97 m.a., y continuó a lo largo
del Mioceno. Comparativamente, la subfamilia más primitiva sería Peiratinae (originada
hace 97 m.a.) mientras que la más derivada sería Triatomine (Hwang y Weirauch 2012),
cuyo origen será retomado y discutido en secciones posteriores. La familia Reduviidae es
vista en su mayor parte como tropical, sin embargo los reduvideos se distribuyen a lo largo
de todos los continentes. Según Aldrich (1988), en los reduvideos (y fimátidos) el modo
sedentario para capturar presas y el uso de la probóscide para el ataque y defensa parece
haber contribuido con la reducción de las glándulas de olores metatorácicas y dorso
abdominales, junto con la evolución de nuevas glándulas exocrinas. Así, dos pares de sacos
o bolsas semejantes a glándulas han emergido: las glándulas de Brindley localizadas en el
extremo lateral del metatoráx (Staddon 1979). La secreción de ácido isobutírico está
siempre presente en las glándulas de Brindley de los triatominos, excepto en Dipetalogaster
maximus (Uhler) que carece de dichas glándulas (Guerenstein y Guerin 2004). La presencia
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de un rostro (labium) en su mayor parte bastante corto y robusto, conspicuamente arqueado
y separado del cuerpo, que no se extiende más allá del prosterno, es una característica única
de los reduvideos. Estos rasgos del aparato bucal se han perdido de manera secundaria en
los triatominos y en algunos miembros de la subfamilia Harpactorinae, quienes presentan
un labio más alargado y flexible. Al igual que otras familias, todos los reduvideos son
capaces de estridular frotando el ápice del rostro en un surco transversamente estriado
ubicado en el prosterno (i.e., surco estridulatorio) y la inserción de las antenas es lateral.
En relación a su comportamiento, los reduvideos componen un grupo importante de
depredadores agresivos, siendo la mayoría de las especies cazadoras, pues acechan y
sujetan a sus víctimas con sus patas delanteras que en muchos casos están modificadas para
ello. Estas características morfológicas y de comportamiento desarrolladas durante la
depredación en Reduviidae sin duda pudieron haber facilitado de manera funcional y
efectiva el camino para la radiación de la subfamilia Triatominae.
Triatominae
La subfamilia Triatominae se compone de 144 especies descritas, agrupadas en 15 géneros
y cinco tribus (Lent y Wygodzinsky 1979; Galvão et al. 2003; Schofield y Galvão 2009;
Bargues et al. 2010; Da Rosa et al. 2012; Gonçalves et al. 2013; Tabla 2). La mayoría de las
especies están concentradas en América, aunque seis especies del género Linshcosteus
habitan la India continental y ocho especies del género Triatoma (complejo rubrofasciata)
se distribuyen desde el sureste de Asia hasta Nueva Guinea y el norte de Australia (Bargues
et al. 2010). No se han encontrado especies autóctonas o endémicas en el continente
africano. A excepción de algunas especies pertenecientes al género Belminus, todos los
miembros de Triatominae son hematófagos que viven en asociación con sus hospedadores
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vertebrados, bien sea en hábitats silvestres como palmas, nidos de aves, madrigueras de
roedores, cuevas, o en el hábitat doméstico y peridoméstico (Lent y Wygodzinsky 1979;
Sandoval et al. 2013). Algunas especies ocupan diversos ecotopos y se alimentan de
diferentes hospedadores (Carcavallo et al. 1998), no obstante otras son más especializadas,
tal como lo ocurre en el género Psammolestes cuyos miembros están asociados a aves de la
familia Furnariidae o Triatoma delpontei (Romaña & Abalos) que está asociada a la especie
de loros psitácidos Myiopsitta monachus (Boddaert) (Salvatella et al. 1993). Otros ejemplos
son Triatoma rubrofasciata (De Geer) y Cavernicola pilosa (Barber), especies que se
alimentan preferentemente de roedores y murciélagos respectivamente (Lent y
Wygodzinsky 1979; Noireau y Dujardin 2010).
Monofilia, polifilia o parafilia
La primera hipótesis filogenética para la subfamilia Triatominae señala un origen
monofilético (Usinger 1944). Esta hipótesis fue acogida y desarrollada por Lent y
Wygodzinsky (1979) sobre la base de tres autoapomorfias: i) el hábito trófico hematófago;
ii) la presencia de un labio con conexiones membranosas flexibles entre el segundo y tercer
segmento del aparato bucal, lo cual permite proyectar el segmento puntiagudo y distal del
rostro de manera ascendente cuando está en posición de alimentación; y iii) la perdida de
las glándulas dorsales productoras de olores en ninfas. No obstante, existe una controversia
con marcadas diferencias de opinión acerca de sí dicho hábito apareció una o más veces
dentro de la historia filogenética del grupo. Schofield (1988) es el principal exponente de la
hipótesis de la polifília para la subfamilia, y plantea que no sólo los miembros de la tribu
Rhodniini, sino que otros géneros dentro de la tribu Triatomini (Dipetalogaster,
Panstrongylus y Eratyrus) pueden representar grupos originados de reduvideos diferentes
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no relacionados filogenéticamente. Esta idea fue inicialmente basada en la disparidad
morfológica exhibida por los miembros de estas tribus, junto con las diferencias existentes
a nivel de la fisiología de sus glándulas salivares y los parámetros poblacionales (Schofield
1996; Catalá 1997; Ribeiro et al. 1998). El estudio de la diversidad nucleótidica entre los
miembros de las tribus Rhodniini y Triatomini aportado por Marcilla et al. (2001) se
propone como argumento a favor de esta hipótesis. De Paula et al. (2005) presenta la
primera evidencia molecular del origen polifilético de la subfamilia, al señalar una
separación entre las tribus Rhodniini y Triatomini por grupos depredadores. En ese trabajo
se sugiere a la subfamilia Reduviinae como grupo hermano de Triatomini y las subfamilias
Salyavatinae y Harpactorinae como grupos hermanos de Rhodniini. Según Schofield y
Galvão (2009), existe evidencia sustancial que apoya el origen polifilético de los
triatominos, sustentada principalmente en comparaciones genéticas utilizando el marcador
mitocondrial 16S, y en comparaciones morfométricas basadas en la forma de la cabeza y
alas. Estos autores señalan que las reconstrucciones filogenéticas previas, resultaron de
artefactos en los análisis, producto de la exclusión de taxones depredadores bien
caracterizados de Reduviinae. El escenario evolutivo que vislumbra este enfoque, es que el
hábito hematófago se originó varias veces dentro de Triatominae, entonces la subfamilia
actual representaría un ensamble polifilético de especies definido sobre la base de los
caracteres apomórficos convergentes relacionados a la hematofagia (Schofield 1988;
Schofield y Galvão 2009).
En la última década se han publicado varias reconstrucciones filogenéticas que
recuperan la monofilia o la parafilia de Triatominae. Sin embargo, es pertinente señalar que
aún se está lejos de llegar a algún consenso sobre el origen de los Triatominae. Hypša et al.
(2002) emprendieron el primer trabajo de filogenia molecular de la subfamilia, que incluyó
57 taxones de Triatominae con representantes del Nuevo y del Viejo Mundo. Como grupos
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externos se introdujeron diferentes taxones pertenecientes a Reduviidae y no Reduviidae.
Estos autores concluyen, que la monofília de Triatominae se soporta por las observaciones
derivadas de su estudio. Se comprueba la parafilia de Rhodnius respecto a Psammolestes
como lo había expuesto Lyman et al. (1999). Este hallazgo ilustró cómo los cambios
morfológicos y ecológicos resultan en la perdida de los caracteres diagnósticos que se
espera fuesen compartidos por los miembros de un mismo grupo monofilético. Los géneros
Panstrongylus, Dipetalogaster, Eratyrus y las especies del clado asiático se agruparon con
el género Triatoma, lo cual se constituyó como la primera evidencia del origen neotropical
de la subfamilia. En consecuencia, los autores sugieren que al menos la hipótesis de
orígenes separados de los géneros que conforman la tribu Triatomini no parece ser cierta.
Subsecuentemente, Weirauch (2008) brindó apoyo a la hipótesis de monofilia con su
amplio trabajo cladístico, en el cual incluyó el análisis de 162 caracteres morfológicos en
75 especies de varias subfamilias de Reduviidae y algunos taxones de los Triatominae.
Weirauch y Munro (2009) presentaron un análisis cladístico de Reduviidae que incluyó 94
taxones (89 de Reduviidae y cinco grupos externos), basado en los datos moleculares de un
marcador mitocondrial 16S y tres marcadores nucleares 18S, 28SD2, 28SD3-5. Este estudio
ofreció argumentos a favor de la hipótesis que expone que el hábito hematófago evolucionó
una sola vez dentro de Triatominae y arrojó luz sobre los probables grupos hermanos de
Triatominae. Así mismo, Patterson y Gaunt (2010) a través del análisis del marcador
nuclear (28SD2) y los marcadores mitocondriales, citocromo oxidasa (cox1, cox1 3’ y
cox2), y el citocromo b (cob) dieron apoyo a la hipótesis de monofilia. Este trabajo incluyó
por primera vez un representante de la tribu Bolboderini (Microtriatoma trinidadensis
Lent) en los análisis de la subfamilia.
Más recientemente, Hwang y Weirauch (2012) a través de la reconstrucción de la
filogenia de los Reduviidae inferida con cinco marcadores moleculares y 178 taxones
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representantes de 18 de las 25 subfamilias reconocidas de los Reduviidae, no lograron
recuperar la monofilia de la subfamilia, pero tampoco encontraron soporte para la hipótesis
de polifilia. Por el contrario, sus resultados muestran que Triatominae es parafilético
respecto a los Reduviinae del género Opisthacidius con alto soporte estadístico o que es
parte de una politomía que también incluye a Opisthacidius. Estos autores llaman la
atención sobre la idea de que datos adicionales son requeridos para probar las relaciones
entre los clados implicados y que la discrepancia de sus resultados con estudios anteriores
es explicada por el hecho de incluir en el estudio un número mayor de taxones y el carácter
del muestreo de los mismos. Es pertinente mencionar aquí que previamente autores como
Hypša et al. (2002), Schaefer (2003) y Patterson y Gaunt (2010) habrían asomado la
posibilidad de que el origen de esta subfamilia podría incluir la hipótesis de parafilia.
La controversia aparentemente disputa tres propuestas, pues actualmente no está
claro si la subfamilia Triatominae descendió de uno (monofilética), más (polifilética)
ancestros, o si el grupo incluye al ancestro común pero no a todos los descendientes
(parafilética). Sin embargo, esta última posibilidad no descarta la monofilia, pues
simplemente sugiere que los descendientes disponibles para su estudio están incompletos
(Schaefer 2003, 2005). Trabajos realizados por Lent y Wygodzinsky (1979), Hypša et al.
(2002), Schaefer (2003, 2005), Schofield y Galvão (2009), Bargues et al. (2010), Stevens et
al. (2011) y Hwang y Weirauch (2012) proporcionan discusiones críticas al respecto.
ORIGEN Y RADIACIÓN DE LOS TRIATOMINOS
Atados a las hipótesis sobre el origen de cualquier taxón subyacen varios interrogantes, el
más común cuestiona el período en que surgió un determinado grupo y los eventos
geológicos o biogeográficos a los cuales estaría relacionado. Está por demás mencionar que
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los interesados en el estudio de Triatominae no han sido ajenos a estas indagaciones. Como
se mencionó anteriormente, el origen y radiación de Triatominae es un tópico en plena
discusión y está relacionado con el mono, poli o parafiletismo del grupo. Ciertamente, la
idea de una evolución polifilética reciente en Triatominae implica la potencialidad de que
existiesen varios centros de radiación (Schofield y Galvão 2009), y por lo tanto, es de
esperar que los grupos monofiléticos dentro de la subfamilia no necesariamente se hayan
desarrollado al mismo tiempo ni en el mismo lugar. No obstante, la radiación de
Triatominae sólo puede ser inferida a partir de las evidencias existentes y de la distribución
del grupo en la actualidad. Dada la completa ausencia de triatominos en Europa, la ausencia
de formas endémicas en África, la existencia de muy pocas especies en Asia, estando la
mayoría en América, se podría suponer su origen en el Nuevo Mundo. Sin embargo, la
presencia de especies de los géneros Triatoma y Linshcosteus en el Viejo Mundo llevó a
algunos a sugerir un origen fuera de América, para uno o ambos géneros (Gorla et al. 1997;
Schofield y Galvão 2009). Esta última consideración implicaría niveles considerables de
extinción poblacional en triatominos anteriormente distribuidos en Asia y el norte de
América, y a su vez un evento de evolución de la hematofagia previo a un número
considerable de eventos vicariantes (Patterson et al. 2001; Schaefer y Coscarón 2001;
Schofield y Galvão 2009). Las opiniones más recientes fundamentadas en diversos análisis
de reconstrucción filogenética con base en marcadores moleculares y análisis morfológicos
plantean que todos los triatominos tienen origen en el Nuevo Mundo, y que por lo tanto las
especies de los géneros Triatoma y Linshcosteus del Viejo Mundo son derivadas de una
población de T. rubrofasciata (Patterson et al. 2001; Hypša et al. 2002; Patterson y Gaunt
2010; Hwang y Weirauch 2012).
En las últimas décadas se han generado varias hipótesis acerca de la escala de
tiempo en la cual se originaron los triatominos mediante la implementación de relojes
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moleculares (ver Bargues et al. 2000; Gaunt y Miles 2002; Patterson y Gaunt 2010; Hwang
y Weirauch 2012). La primera hipótesis bajo un enfoque polifilético fue propuesta por
Bargues et al. (2000), quienes postulan la aparición de Reduviinae junto con el origen de
América del Sur, e indican tiempos de divergencia entre las tribus Triatomini y Rhodniini
de 48.9-64.4 m.a. durante el comienzo de la separación entre América del Sur, la Antártida
y Australia (Tabla 1). Posteriormente, Gaunt y Miles (2002) predicen que el origen de
Triatominae yace entre 99,8-93,5 m.a., lo cual coincide con la formación de lo que hoy es
América del Sur durante el rompimiento de Gondwana (>95 m.a.). Este estudio también
hace hincapié en la correspondencia con los megafósiles de palmas que datan de 83,3-71,3
m.a., abriendo la posibilidad de la existencia de coevolución entre las palmas y el género
Rhodnius o la divergencia entre Rhodniini y Triatomini como resultado de la adaptación de
un género a un hábitat específico. Recientemente Patterson y Gaunt (2010) hacen un
análisis más completo para obtener una escala de tiempo entre los reduvideos depredadores
y los triatominos, con la diferencia de que fueron incluidos cinco marcadores diferentes y
un número mayor de taxones de tres de las cinco tribus reconocidas en Triatominae. Los
resultados mostraron una alta coincidencia entre los cinco loci utilizados. El tiempo de
divergencia entre Reduviinae (Zelurus spp. y Opisthacidius spp.) y Triatominae se calculó
entre 109-107 m.a. Estos reduvineos depredadores están restringidos al sur del continente
americano y por lo tanto, la evolución habría ocurrido antes de la ruptura de Gondwana,
mientras la evolución de los Triatominae se calcula que haya ocurrido durante el origen de
América del Sur (95 m.a.).
Una tercera hipótesis propone que los triatominos son aún más recientes y que
evolucionaron en el Oligoceno, es decir, cuando América del Sur se encontraba aislada de
la Antártida y de la conexión con Norte América. Por lo tanto, los eventos a gran escala que
estarían relacionados serían un período bien documentado de radiaciones de los mamíferos
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neotropicales y de las aves, y una etapa de alta diversificación de ecotopos (Hwang y
Weirauch 2012). Según Hwang y Weirauch (2012) esta última hipótesis tiene una ventaja
metodológica sobre las demás debido a que el análisis incluye un reloj molecular relajado y
no uno fijo, lo cual se traduce en un significativo progreso de las estimaciones, porque no
asume una tasa constante de variación. Estos autores proponen la aparición relativamente
reciente de Triatominae, la cual en comparación con Cimicidae (aproximadamente 100
m.a) podría ayudar a explicar el menor grado de selectividad de hospedador con respecto a
este grupo más antiguo.
La información que provee el registro fósil sobre las subfamilias de Reduviidae y
que se considera confiable, proviene del Eoceno y Mioceno, lo cual proporciona pocas
luces sobre el período de mayor diversificación de los linajes en este grupo (Hwang y
Weirauch 2012). Poinar (2005) reportó un triatomino (Triatoma dominicana Poinar)
infectado con tripanosomas (Trypanosoma antiquus Poinar) y pelos de murciélagos
fosilizados en ámbar dominicano, lo cual indica la existencia de una asociación entre
triatominos, tripanosomatidos y vertebrados nidícolas en el Terciario Medio,
específicamente en el Eoceno Tardío y el Mioceno Temprano (Tabla 1). En este sentido, el
grado de especiación particularmente alto alcanzado en aves y mamíferos nidícolas de la
zona tropical de América, como consecuencia de varios factores operantes en la región
amazónica durante el Cenozoico (Nores 1999), pudo haber suministrado una alta diversidad
de hábitats nidícolas “vacantes” para los triatominos haciendo posible su diversificación en
la región y posteriormente su radiación (Linshcosteus) hacia el continente asiático. Por su
parte, la radiación de especies de Triatoma del Viejo Mundo probablemente ocurrió en un
período no mayor a 350 años, tal como sucedió con T. rubrofasciata, especie asociada a
ratas domesticas diseminadas por barcos y navíos durante la explotación humana de las
rutas comerciales marítimas (Patterson et al. 2001). Hay quien sugiere que Reduviidae no
18
desarrolló la hematofagia obligada en África, posiblemente debido a la competencia con
Cimicidae, familia que parece ser evolutivamente más primitiva y cuyo origen se encuentra
en África centroriental (Schofield 2000a; Schofield y Galvão 2009).
REQUERIMIENTOS PARA LA HEMATOFAGIA
Como se mencionó anteriormente, las aptaciones (adaptaciones y exaptaciones)
morfológicas, fisiológicas y de comportamiento heredadas y moldeadas por los primeros
hemípteros depredadores, es decir, por los ancestros reduvideos de los triatominos,
facilitaron y afectaron la hematofagia en esta subfamilia. Los depredadores reduvideos ya
habían desarrollado piezas bucales perforadoras, enzimas digestivas para proteínas,
comportamientos agresivos y de acecho ante sus presas, así como asociaciones con
vertebrados nidícolas (Schofield 2000b; Lehane 2005). Pareciera que el camino hacia la
hematofagia fue trazado (en un sentido ortogenético) y la recompensa trófica, la sangre
nutritiva, sirvió como fuerza directriz. No obstante, otras características inherentes tal como
la saliva venenosa predecesora, el pobre contenido vitamínico de esta nueva fuente de
alimento y el manejo de los nuevos metabolitos producto de la digestión sanguínea
(sustancias cito-tóxicas) representaron algunos obstáculos que tuvieron que ser superados
por el o los ancestros de Triatominae.
Rostro
Una de las características morfológicas más importantes que facilitó la evolución de la
hematofagia en Heteroptera fue la aptación previa para la perforación (sensu Lehane 2005),
la cual abrió una ruta para la evolución del hábito hematófago en al menos las tres familias
19
que mencionamos anteriormente: Cimicidae, Polyctenidae y Reduviidae. Sin embargo,
algunos cambios en el aparato bucal de los depredadores reduvideos ancestrales
permitieron una extracción eficiente de sangre dentro de la subfamilia Triatominae. Cuando
se comparan a los depredadores reduvideos actuales con los triatominos hematófagos, se
observan algunas diferencias de estructura y función en el rostro. Las partes bucales de los
depredadores, generalmente cortas, robustas, fuertemente quitinosas y en algunos casos
curvadas, permiten una perforación eficiente de presas con exoesqueleto duro. En lugar de
eso, los triatominos desarrollaron, en forma de módulo, una probóscide más alargada,
delgada, recta, esbelta y con conexiones membranosas entre los segmentos del rostro, capaz
de perforar el integumento relativamente suave de un vertebrado en búsqueda de vasos
sanguíneos luego de la penetración (Carcavallo et al. 2000; Lehane 2005).
Saliva
Otro obstáculo que los triatominos tuvieron que sortear fue la saliva venenosa de sus
ancestros reduvideos con la finalidad de facilitar la ingesta regular de sangre a partir del
hospedador (Carcavallo et al. 2000). Es ampliamente aceptado que para evitar las
reacciones defensivas de los vertebrados hospedadores, estos insectos desarrollaron una
saliva más benigna con proteasas en bajas concentraciones (Schofield 2000b). La mayoría
de las picadas de los depredadores reduvideos son muy dolorosas para los vertebrados
debido a su saliva marcadamente proteolítica, la cual es fundamental para paralizar y
digerir sus presas invertebradas (Carcavallo et al. 1998). La presencia de transcritos de
tripsinas en el sialoma de T. infestans y Panstrongylus geniculatus (Latreille) sugieren un
papel muy diferente al digestivo para estas moléculas (Ribeiro et al. 2014). Así mismo,
desde el punto vista de la evolución del hábito predador a hematófago, es interesante la
20
detección de una proteína con actividad paralizante en la saliva de T. infestans, función que
sólo había sido detectada en insectos depredadores (Alves et al. 2011).
La saliva de los triatominos contiene además, anti-hemostáticos, proteínas analgésicas y
otras pequeñas moléculas que inhiben el proceso de coagulación de la sangre, facilitan la
penetración de la piel y neutralizan la respuesta inflamatoria (Andersen et al. 2005;
Assumpção et al. 2012). Así, esta aptación permitió incrementar las oportunidades de
sobrevivencia de los triatominos en los episodios más riesgosos de sus vidas, como el
momento de picar y el de alimentarse sobre el hospedador.
Enzimas digestivas
Teniendo localizada y transferida la sangre del hospedador al intestino medio o mesenteron,
estos insectos necesitaron lidiar con el contenido rico en proteínas de su alimento. La
subfamilia Triatominae preserva algunas características digestivas de sus ancestros
entomófagos, habiendo heredado de los reduvideos depredadores un conjunto particular de
proteínas digestivas para la lisis de las células sanguíneas. Los ancestros fitófagos de los
reduvideos tempranos perdieron su capacidad para usar tripsina, la proteasa digestiva
común, debido a que la savia de las plantas carece virtualmente de proteína y las semillas
tienen potentes antitripsinas (Savelkoul et al. 1992; Lehane 2005). Así, los depredadores
reduvideos y los triatominos hematófagos desarrollaron la capacidad de secretar catepsinas
en el intestino para la digestión de las proteínas de las cuales es rico su alimento (Lehane
2005; Ribeiro et al. 2014). Las catepsinas son una familia de proteasas normalmente
presentes en los lisosomas intracelulares, las cuales generalmente se activan a pH bajo
(óptimo 5, 5-6), de manera que los triatominos desarrollaron un sistema de acidificación de
la sangre ligeramente alcalina (pH ≈7.4) (Terra et al. 1996). La detección de proteasas
21
(tripsinas) en la ampolla rectal de R. prolixus es congruente con la pérdida de su función
digestiva en los triatominos (Ribeiro et al. 2014).
Microorganismos mutualistas
La sangre como alimento, aunque rica en proteínas, no tiene todos los nutrientes que los
triatominos requieren para sobrevivir, así que estos insectos como hematófagos necesitaron
evolucionar un mutualismo con microorganismos que produjeran vitamina B (tiamina,
ácido pantoténico, piridoxina, ácido fólico y biotina), la cual es deficiente en la sangre de
vertebrado (Douglas y Beard 1996; Sassera et al. 2013). Estos simbiontes son tan
importantes que la mayoría de los hematófagos los conservan dentro de bacteriocitos o
micetocitos (Douglas 1989), células que recubren el ventrículo del mesenteron en la mosca
tsé-tsé, o en órganos especializados conocidos como micetomas, presentes, por ejemplo, en
los piojos (Anoplura) (Burkhart y Burkhart 2006). Es bien sabido que los hemípteros
fitófagos frecuentemente albergan simbiontes cuya función primaria es la síntesis de
nutrientes esenciales, en cavidades o ciegos especializados del mesenteron o en los
micetocitos (McCutcheon et al. 2009; Chapman 2013). No obstante, los simbiontes
intestinales fueron perdidos en las familias depredadoras de Heteroptera (Dolling 1991),
por lo cual es de esperar que los triatominos no hayan heredado de su ancestro depredador
hipotético células u órganos especializados para contener simbiontes. De hecho, se ha
observado que los simbiontes de los triatominos viven libres en el lumen del mesenteron y
son adquiridos a través de la ingesta de heces de conespecíficos y por canibalismo (Douglas
y Beard 1996; Schaub y Eichler 1998; Eichler y Schaub 2002). Entre los simbiontes
intestinales de los triatominos se ha dado mucho énfasis a Rhodococcus rhodnii
(Goodfellow & Alderson) por su uso potencial como estrategia para reducir la competencia
22
vectorial en estos insectos (Hurwitz et al. 2012); sin embargo, existen otros
microorganismos que han sido aislados del intestino medio de R. prolixus, tales como
bacterias de los géneros Streptococcus, Staphylococcus, Corynebacterum, Mycobacterium,
Pseudomonas y Escherichia (Douglas y Beard 1996). El recambio acelerado del enorme
volumen de sangre ingerida, a través de la excreción de grandes cantidades de agua y sales,
así como el comportamiento gregario de los triatominos facilitan la transmisión de los
simbiontes entre conespecíficos (Figueiras y Lazzari 2000; Kollien et al. 2001).
Patas delanteras
Las patas delanteras de los reduvideos experimentaron adaptaciones morfológicas
interesantes relacionadas con sus diferentes formas de vida, desde formas depredadoras
hacia formas hematófagas. En el primer caso, las extremidades delanteras son usualmente
largas y adaptadas con órganos adhesivos en la tibia (fossulae spongiosae) para atrapar y
manipular la presa invertebrada (Gorb y Beutel 2001). La presencia de esta fossula
spongiosa o foseta esponjosa es un carácter plesiomórfico en Reduviidae (Weirauch 2005,
2007). Aunque las patas delanteras están más simplificadas en triatominos, algunas
especies exhiben órganos adhesivos extensibles similares, que aquí también llamaremos
fosetas esponjosas, en las tibias delanteras y medias de los adultos que permiten escalar
superficies lisas (Gillett y Wigglesworth 1932; Weirauch 2005, 2007), una adaptación útil
para hemípteros que vuelan y viven en árboles tales como especies del género Rhodnius
(Beutel y Gorb 2001). No obstante, desde este punto de vista adaptativo no se explica la
ausencia de las fosetas esponjosas en Eratyrus mucronatus (Stål) y D. maximus, o su
aparición en ninfas y adultos de Microtriatoma y Parabelminus, y sólo en adultos en el
resto de los triatominos (Lent y Wygodzinsky 1979; Weirauch 2007). A la luz de estas
23
observaciones queda en entredicho el compromiso que tengan las fosetas esponjosas en la
adaptación a depredar y trepar. Es más conveniente utilizar el término “aptaciones” para
describir estas formas, pues su “función” y su “adaptación” no son obvias. Aunque este
tópico no será desarrollado en este trabajo, se abre una ventana para el debate y revisión de
la importancia de las fosetas esponjosas en estudios filogenéticos del grupo. Revisiones
preliminares, hechas por nosotros, de la presencia de estos órganos en E. mucronatus
apoyan lo anteriormente expuesto.
DEL COMPORTAMIENTO ENTOMOFÁGICO AL HEMATOFÁGICO
Aparte de las aptaciones estructurales mencionadas anteriormente también existen cambios
de comportamiento que hicieron posible la hematofagia. Los triatominos, a diferencia de
otros insectos hematófagos, tales como los mosquitos o moscas tsé-tsé, son insectos que
ocupan la morada del hospedador y se alimentan de él durante la noche mientras éste
duerme. En otras palabras, son insectos hematófagos nidícolas. Vertebrados arborícolas
tales como aves, reptiles, perezosos y didelfos, así como vertebrados de cuevas o
madrigueras tales como armadillos, cávidos, conejos, roedores y murciélagos son los
hospedadores habituales de los triatominos. De manera que, recintos subterráneos, nidos en
árboles huecos, nidos de aves, troncos caídos, frondes de palmas, bromelias, rendijas entre
las cortezas de árboles y espacios similares albergan a estos insectos.
Probablemente, el paso decisivo que permitió el cambio de la depredación a la
hematofagia fue un cambio de comportamiento (Figura 1). Otros ejemplos han demostrado
que el comportamiento puede iniciar aptaciones evolutivas para un nicho ecológico
(Futuyma 1998). Tal como menciona Mayr (1963): “…un cambio a un nuevo nicho o zona
adaptativa es, casi sin excepción, iniciado por un cambio de comportamiento”. Las otras
24
aptaciones a cierto nicho, particularmente las estructurales, de acuerdo a esta teoría, son
fijadas de manera secundaria y accesoria, ya sea como adaptaciones o exaptaciones, es
decir, de manera funcional o efectiva. Con la selección trófica y del hábitat jugando el
papel más preponderante dentro de una zona aptativa -un fenómeno etológico-, es evidente
la importancia del comportamiento en el comienzo de nuevos eventos evolutivos.
La mayoría de los investigadores están de acuerdo que el cambio de “presa” que
tomó lugar en Triatominae fue desarrollado de una asociación entre un depredador
reduvideo y un vertebrado (Schofield 2000b; Lehane 2005), lo cual derivó en una
hematofagia nidícola. Esta conclusión se fundamenta en el conocimiento de la filogenia y
las aptaciones de comportamiento de los reduvideos depredadores y triatominos actuales.
La mayoría de los reduvideos depredadores actuales son normalmente cazadores activos de
vida libre que buscan y atacan presas, mientras que otros adoptan una estrategia de
emboscada esperando que la presa pase cerca para atacarla por sorpresa, y muchos se han
encontrado viviendo en nidos y madrigueras de vertebrados, incluso alimentándose de
triatominos (Carpintero 1981). Algunos de éstos pudieron haber sido formas
“transicionales” entre un depredador y un reduvideo hematófago (i.e. grupos hermanos de
Triatominae). Varios autores han sugerido que los miembros de las subfamilias
Physoderinae, Reduviinae, Harpactocorinae, Emesinae y Peiratinae son potenciales grupos
hermanos de Triatominae dentro de Reduvidae (Lent y Wygodzinsky 1979; Carcavallo et
al. 2000; Schofield 2000a, b). Algunas especies de estas subfamilias depredadoras muestran
similitudes morfológicas con los triatominos y también de comportamiento pues muchos
pueden aparentemente alimentarse de sangre si se les permite, no obstante, el conocimiento
de su biología es considerablemente pobre. Actualmente, la hipótesis de parentesco que
presenta la evidencia más robusta, considerando el muestreo alcanzado a través de la
familia Reduviidae y publicada hasta el momento, sugiere a los géneros de la subfamilia
25
Reduviinae Zelurus y Opisthacidius como los grupos filogenéticamente más cercanos a los
triatominos (Hwang y Weirauch 2012).
De manera que cabe preguntarse, ¿comparte alguna de estas especies características
morfológicas, fisiológicas y de comportamiento con los triatominos? Sería interesante
conocer si estos reduvideos depredadores se agregan en un refugio, son activos durante la
noche, prefieren buscar presas cerca de madrigueras de vertebrados, son atraídos por olores
de los mismos o comparten alguna otra característica de comportamiento con los
triatominos. Al respecto, Hwang y Weirauch (2012) señalan la presencia de Opisthacidius
rubropictus (Herrich- Schaeffer) en nidos de aves presumiblemente depredando artrópodos,
y es taxón de Reduviinae que irrumpe la monofilia de la subfamilia.
Los hábitos de algunas especies dentro de Triatominae vinculan a este grupo con la
entomofagia. Algunos triatominos actualmente se alimentan de invertebrados durante sus
etapas tempranas y adultas, tanto en condiciones naturales como de laboratorio. Por
ejemplo, algunos instares juveniles de E. mucronatus pueden alimentarse de hemolinfa de
arácnidos grandes (Amblypygi) habitantes de troncos y árboles huecos (Gaunt y Miles
2000), se ha reportado a P. geniculatus alimentándose de una polilla durante capturas
nocturnas (Garrouste 2009), mientras que Belminus herreri (Lent & Wygodzinsky) y
Belminus ferroae (Sandoval, Pabón, Jurberg & Galvão) han sido detectados alimentándose
de miembros de la familia Blattidae en domicilios de Colombia (Sandoval et al. 2004,
2010). Por otro lado, en condiciones de laboratorio, las ninfas de R.prolixus ejercen el
canibalismo y la cleptohematofagia (Piñero et al. 1988). Especies como B. herreri y
Belminus peruvianus (Herrer, Lent & Wygodzinsky) son incapaces de alimentarse
directamente de sangre de aves y mamíferos durante estadios tempranos, pero pueden
hacerlo de otros insectos repletos a través de cleptohematofagia o canibalismo (Sandoval et
al. 2000). Además, Lorosa et al. (2000) tuvieron éxito en alimentar todos los estadios
26
ninfales de Triatoma circummaculata (Stål) y Triatoma rubrovaria (Blanchard)
exclusivamente con hemolinfa de Blattidae bajo condiciones similares; no obstante, estos
autores aparentemente fallaron en completar el ciclo de vida de estas especies debido a que
necesitaron sangre de vertebrado para poder alcanzar una segunda generación. Pontes et al.
(2011) registraron que Triatoma pseudomaculata (Corrêa & Espínola) puede alimentarse de
artrópodos, específicamente de Periplaneta americana (Linnaeus), y más recientemente
Sandoval et al. (2013) culminaron por primera vez y de manera exitosa en Triatominae, el
ciclo de vida de B. ferroae a expensas de hemolinfa de Blaberus sp.
Ciertamente, existió una sucesión de pasos evolutivos desde el reduvideo
depredador al hematófago. El contacto temprano de los reduvideos con vertebrados definió
mucho de estos pasos evolutivos. Aves y mamíferos primitivos que aparecieron en la era
Mesozoica no fueron dominantes hasta que los dinosaurios estuvieron extintos hace 65
m.a.; no obstante, su gran radiación entre el Cretáceo Tardío y el Terciario Temprano
debieron haber provisto una amplia disponibilidad de nuevos nichos para diversos grupos
de especies artrópodas oportunistas (Kim 1985; Ericson et al. 2003; Delsuc et al. 2004;
Tabla1). Las nuevas especies de vertebrados ocuparon una mayor variedad de nichos
ecológicos y alcanzaron una mayor diversidad de estilos de vida que los reptiles tempranos,
y muchos de ellos fueron organismos pequeños con hábitos de nidificación en árboles y
madrigueras en el subsuelo (Ericson et al. 2003; Delsuc et al. 2004; Huggett 2004). Es
razonable asumir que los nidos de tales aves y mamíferos fueron invadidos y colonizados
continuamente por diversos artrópodos oportunistas, los cuales probablemente fueron
carroñeros y saprófagos alimentándose de remanentes orgánicos y beneficiándose del
refugio de los vertebrados (Lehane 2005). Los reduvideos depredadores ancestrales fueron
atraídos por un abundante suministro de presas. Presumiblemente, estos triatominos
tempranos primero se alimentaron de invertebrados suaves abundantes en los nidos o
27
madrigueras (e.g., larvas), y posteriormente intentaron perforar y penetrar la piel de los
vertebrados neonatos indefensos (Carcavallo et al. 1998; Gorla et al. 1997). Es probable
que estas “picaduras” fueran inicialmente exploratorias y ocurrieran de manera ocasional.
La asociación cercana y prolongada con mamíferos y aves nidícolas eventualmente resultó
en la especialización de alimentarse directa y eficientemente de vertebrados per se, y
minimizó el tiempo destinado a la búsqueda de alimento (Lehane 2005). A parte del
abundante suministro de alimento y la protección ante diversos enemigos, el nido también
provee condiciones microclimáticas favorables y constantes (Heger et al. 2006). La
protección contra condiciones climáticas extremas conllevó a una reproducción menos
dependiente de los cambios estacionales y a un incremento en la densidad poblacional de
los triatominos tempranos. Además, la agregación en ambientes cerrados cerca del
hospedador produjo efectos y ofreció ventajas: i) facilitó los encuentros sexuales y la
adquisición de microorganismos simbiontes a través de la ingesta de heces de
conespecíficos y canibalismo; ii) permitió el desarrollo de un sistema de alarma basado en
la intercomunicación entre conespecíficos, lo cual es de valor para lidiar con los
depredadores; y iii) determinó la producción y excreción de altas cantidades de desechos
con señales químicas útiles para que los triatominos regresen a sus refugios después de
aprovisionarse (Schofield 2000b).
CONCLUSIONES
Todos los miembros de la subfamilia Triatominae (Heteroptera, Reduviidae) están aptos a
la hematofagia. Las aptaciones, adaptaciones heredadas y las exaptaciones modeladas por
el entorno, facilitaron y afectaron la hematofagia desde los ancestros reduvideos
depredadores hasta los triatominos actuales. Las recientes hipótesis filogenéticas sugieren
28
que los triatominos evolucionaron de reduvideos depredadores. Ciertas características
primitivas, que fueron primero desarrolladas en reduvideos ancestrales, facilitaron y
modelaron la hematofagia en los triatominos, tales como piezas bucales, mecanismos
antihemostáticos, conexiones membranosas entre segmentos, saliva, simbiontes digestivos;
aptaciones propias para tomar y digerir la sangre. Sin embargo, el evento decisivo que
probablemente permitió el salto de la depredación a la hematofagia fue un cambio de
comportamiento. La asociación temprana de un reduvideo depredador con un vertebrado
nidícola permitió el cambio de una presa artrópoda por un hospedero vertebrado. Esta
asociación íntima y prolongada con aves y mamíferos nidícolas resultó eventualmente en la
especialización para alimentarse directa y eficientemente de estos animales. Si se considera
la selección trófica y del hábitat jugando el papel más preponderante dentro de una zona
aptativa, es evidente la importancia de un fenómeno etológico en el comienzo de nuevos
eventos evolutivos. El siguiente cambio de comportamiento de relevancia para el humano
por las implicaciones epidemiológicas en la transmisión de T. cruzi, es la adaptación de
estos insectos a lo que antropocéntricamente conocemos como el “hábitat humano”.
APOSTILLAS
a De acuerdo con Gould y Vrba (1982) el término adaptación ha sido definido y reconocido
bajo dos criterios: uno de génesis histórica (rasgos o caracteres fijados por la selección
natural que representan actualmente el valor por el cual fueron fijados) y otro de utilidad
actual (aquellos rasgos o caracteres que hoy en día no representan la función por la cual
pudieron haber sido seleccionados, pero que tienen importancia en la adecuación/fitness de
las especies). En este sentido, Gould y Vrba (1982) hacen alusión a que existen estructuras
que rinden un servicio al organismo que las posee, sin estar modeladas por la selección
29
natural para su destino actual, tal como lo están las adaptaciones (De Renzi 2009). Gould y
Vrba (1982) introducen el término “exaptación” para hacer alusión a dichas estructuras.
Estos autores reunirían ambos conceptos como aspectos de uno más amplio, el de
“aptación”. La consecuencia de esto sería que la morfogénesis, por sus propias leyes, de
carácter interno, haría surgir estructuras que luego hallarían o no, una utilidad (De Renzi
2009). Se puede decir que toda adaptación es precedida por una exaptación (De Renzi
2009).
b Una de los mejores ejemplos del efectos de las exaptaciones es la evolución del plumaje y
la secuencia del vuelo en aves. El plumaje es considerado una adaptación que permitió
resolver problemas de aislamiento y termorregulación (perdida de calor) en los ancestros de
las aves y, subsiguientemente, una exaptación para otros asuntos o circunstancias
(depredación, mimetismo, selección sexual, entre otros; Gould y Vrba 1982).
Posteriormente, el desarrollo y arreglo de plumas grandes en el contorno del brazo surge
como una adaptación para la captura de insectos, y eventualmente se convierte en una
exaptación para el vuelo (Gould y Vbra 1982). Así, el plumaje junto con otras
características (esqueleto liviano) puede ser considerado como una exaptación al vuelo en
las aves actuales, lo cual no resuelve un problema sino presenta un efecto en la conquista de
un nuevo nicho ecológico, el estrato aéreo.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen todo el equipo anónimo que labora en el Centro Multidisciplinario
de Ciencias del IVIC por el apoyo de todos los días, a Patrick Guerin por corregir una
versión preliminar del manuscrito, a Eliecer Lizano por compartir todos sus conocimientos
acerca de los triatominos, a Andrés Solórzano por sus comentarios referentes a la geología,
30
a George Cleary por su colaboración en la traducción del manuscrito y a la Biblioteca
Marcel Roche del IVIC por financiar la publicación en acceso abierto.
CONFLICTO DE INTERESES
Los autores del manuscrito declaran que no existe conflicto de intereses.
CONTRIBUCIÓN DE LOS AUTORES
FOL, AJPS, CS y EA colaboraron en la redacción del manuscrito. Todos los autores
revisaron y aprobaron el manuscrito final.
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TABLAS Y FIGURAS
TABLA 1. Aparición de los insectos hemipteroides y vertebrados de sangre caliente en el
tiempo geológico del planeta. Los datos geológicos corresponden a millones de años (m.a.).
* En relación a la fecha de aparición de los triatominos como grupo existe un debate
amplio, para más información ver texto.
Era Período Época Fechas
(m.a.)
Grupo originado
(m.a.)
Cenozoico
Cuaternario
Holoceno 0.012 Domiciliación de los
triatominos
Pleistoceno 2.6
Neógeno
Plioceno 5.3
Mioceno 23 (diversificación de los
vertebrados nidícolas)
Paleógeno
Oligoceno 34
Eoceno 55
Paleoceno 65 Triatominae
(≈32-110)*
Mesozoico
Cretácico 144 Aves (≈150)
Mamíferos (≈200) Jurásico 206
Triásico 250
Reduviidae (≈230)
Paleozoico
Pérmico 290 Hemiptera (≈300)
Carbonífero 354
Devónico 417
Silúrico 443
Ordovícico 490
Cámbrico 543
39
TABLA 2. Tribus, géneros y especies dentro de la subfamilia Triatominae. Modificado de
Galvão et al. (2003), Schofield y Galvão (2009) y Bargues et al. (2010).
Tribus Géneros Número de
especies
Alberproseniini Alberprosenia 2
Bolboderini Belminus 8
Bolbodera 1
Microtriatoma 2
Parabelminus 2
Cavernicolini a Cavernicola 2
Rhodniini Psammolestes 3
Rhodniusb 17
Triatomini Dipetalogaster 1
Eratyrus 2
Hermanlentia c 1
Linshcosteusd 6
Panstrongylus e 14
Paratriatoma 1
Triatoma f 81
Total 15 144
a Previamente Galvão et al. (2003) incluyen a Torrealbaia martinezi (Carcavallo, Jurberg & Lent) dentro de la
tribu Cavernicolini debido a similitudes morfológicas marcadas con el grupo. Posteriormente, Forero et al.
(2004) identificaron la sinonimia existente entre los géneros Torrealbaia (Triatominae) y Amphibolus
(Harpactorinae), y re-describe a esta especie como Amphibolus venator (Klug) dentro de Harpactorinae.
b Incluye a Rhodnius montenegrensis sp. descrita por Rosa et al. (2012) para el estado de Rondônia en Brasil.
c Antiguamente descrito como Triatoma matsunoi (Fernández-Loayza) (Galvão et al. 2003).
d Fue propuesto como una nueva tribu (Linschcosteini) debido a su distribución geográfica y sus
características morfológicas no compartidas (Schaefer y Coscarón 2001: Galvão et al. 2003). No obstante,
comparaciones de secuencias de ADN (16S y 28S) sugieren que las especies del género Linshcosteus están
genéticamente emparentadas con T. rubrofasciata y podrían ser derivaciones locales de un ancestro común
(Hypša et al. 2002: Schofield y Galvão 2009).
e Incluye a Panstrongylus martinezorum descrita por Ayala (2009) y proveniente de los alrededores de Puerto
Ayacucho - Venezuela, ausente en los listados de Schofield y Galvão (2009) y Bargues et al. (2010).
f Incluye a los géneros Meccus (complejo phyllosoma), Mepraia (complejo spinolai) y Nesotriatoma
(complejo flavida) considerados anteriormente como taxones plenos (Galvão et al. 2003), aunque en la
actualidad se encuentran incluidos dentro de los grupos rubrofasciata e infestans del género Triatoma
(Schofield y Galvão 2009: Bargues et al. 2010). Incluye a Triatoma jatai descrita por Gonçalves et al. (2013)
para el estado de Tocantins, Brazil.
40
Figura 1. De acuerdo a la interacción histórica y físico-química ocurrida entre el ambiente y
los triatominos, las respectivas adaptaciones y exaptaciones han ido apareciendo y
cambiando, y estos cambios han quedado impresos como información genética. Estas
interacciones son ilustradas por las tres flechas de la izquierda. Es difícil ilustrar cómo la
historia natural es en parte producto de estas interacciones ocurridas, en el tiempo
evolutivo, entre los triatominos y el ambiente. En cualquier caso, la flecha de la derecha
ilustra cómo al menos parte de esta historia natural, que bien pudiera incluir la historia
geológica y climática, y con ello lo físico-químico, ha quedado registrada en el genoma de
los triatominos.
