“... It is appropriate to think of algae (along with land plants)as a single type of organism: they are united by theirpossession of a plastid, even though their nuclearlineages are not monophyletic.”(Delwiche, 2007)

As algas são frequentemente muito mal conhecidas do público em geral e, algumasvezes, ainda permanecem objeto de noções bastante vagas por parte de numerososbiólogos profissionais, que conhecem melhor as Embryophyta (“vegetais superio-res”) e/ou os Metazoa (animais pluricelulares), julgados mais atrativos. A maioriade nós já observou grandes algas litorâneas, mas poucas pessoas tiveram a ocasiãode admirar o magnífico espetáculo constituído pelas algas microscópicas, sem dúvidamais numerosas, mas visíveis somente graças a um potente microscópio. As algas

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NATUREZA E POSIÇÃODAS “ALGAS” NA ÁRVOREFILOGENÉTICA DOMUNDO VIVOBRUNO DE REVIERS

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O fascinam por sua beleza ou suas propriedades, exaltadas pelas publicidades emdietética, cosmetologia ou talassoterapia, mas, na atualidade, são às vezes percebidascomo um prejuízo, devido às proliferações espetaculares que são capazes de formar,ou mesmo como uma ameaça, quando essas proliferações são constituídas de mi-croalgas tóxicas. As grandes algas bentônicas (associadas ao fundo), observadas àbeira-mar, as algas microscópicas que constituem o fitoplâncton (isto é, submetidasao movimento das massas d’água) e aquelas que colorem os velhos muros são damesma natureza? Aquelas que envolvem os sushis nos restaurantes japoneses, asque consumimos na forma de cápsulas gelatinosas ou aquelas das quais encontramosextratos em numerosos produtos industriais, são elas parentes próximas? A pesquisafez progredir muito nossos conhecimentos sobre sua sistemática e tornou aparentesrelações de parentesco inesperadas em certos ramos da árvore filogenética do mundovivo. Para compreender a natureza das algas e sua posição na diversidade dos seresvivos, é necessário, ao mesmo tempo, examinar esta diversidade e remontar àsorigens mais longínquas da vida.

Os três domínios do mundo vivoDuas categorias de células distintas são conhecidas nos seres vivos: as procarióticas(ou micróbios), cujo material genético está contido diretamente na célula, e aseucarióticas (todos os outros seres vivos), cujo material genético está contido emum núcleo. Chatton (1925) foi o primeiro a estabelecer uma classificação na qualesta distinção procariontes/eucariontes representava a primeira divisão do mundovivo. Esta divisão procariontes/eucariontes foi depois amplamente validada pelodesenvolvimento da microscopia eletrônica, e a definição dos dois grupos foi moder-nizada (Stanier; van Neal, 1962). As células dos primeiros não são compartimenta-das (ausência de organelas e de retículo endoplasmático), e os cromossomos, circu-lares, situam-se em uma zona central do citosol. Nos outros, as células são compar-timentadas, e os cromossomos, lineares e providos de telômeros, estão contidos emum núcleo envolto por uma dupla membrana; além disso, um citoesqueleto consti-tuído de microtúbulos de tubulina e de microfilamentos de actina está presente. Oflagelo bacteriano, quando presente, é rígido e composto de uma única espécieproteica (flagelina), e não flexível e composto de várias espécies proteicas (tubulina,dineína, etc.) como no flagelo eucariótico. Os procariontes não têm fuso mitótico,seus cromossomos estão ligados à membrana plasmática que exerce esse papel. Osribossomos procarióticos são menores (70S) do que os ribossomos eucarióticos (80S).Os procariontes têm apenas uma parassexualidade (transferência de plasmídeos),não ocorrendo nem gametas nem meiose. A partir de 1925, a visão do mundo vivomais geralmente admitida foi, portanto, durante muito tempo aquela de um mundo

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com três reinos: um reino bacteriano, um reino vegetal e um reino animal. Comoserá visto mais adiante, esta visão não é absolutamente mais a nossa hoje em dia.

Os conhecimentos progrediram graças à evolução das técnicas; assim, mais oumenos na metade dos anos 1970, utilizando um novo instrumento – a análise dassequências gênicas –, um biólogo americano, Carl Woese, e colaboradores de Illinoisdescobriram que o mundo vivo devia, de fato, ser percebido como constituído nãode dois, mas de três grandes tipos de organismos (Woese; Fox, 1977). Eles haviamutilizado para isto as sequências de genes, que codificavam para a pequena subu-nidade dos RNAs ribossômicos. Estes três conjuntos ou “domínios” são constituí-dos, por um lado, de duas categorias de procariontes, as bactérias (Bacteria) e asarqueas (Archaea), e, por outro, de uma categoria de eucariontes. As arqueas diferemdas bactérias especialmente pela presença de histonas (uma categoria de proteínasassociadas ao seu DNA), como nos eucariontes. Por outro lado, as bactérias têmuma parede celular com mureína (perdida nos Mollicutes), que as arqueas nãopossuem. As arqueas são conhecidas, sobretudo, por seus representantes capazesde sobreviver em meios extremamente quentes (termófilos) ou extremamentesalgados (halófilos), ou ainda por produzirem gás metano (metanogênicos). Osdois domínios de procariontes estão também tão distantes entre si como o estãodos eucariontes; é a razão pela qual Woese, que os havia inicialmente batizado“Eubacteria” e “Archebacteria”, passou a denominá-los “Bacteria” e “Archaea”(Woese; Kandler; Wieelis, 1990), para bem demonstrar que não se tratavam deduas subdivisões de uma mesma categoria de organismos.

Origem e natureza compósita(quimérica) dos eucariontesGraças à genômica, sabemos de agora em diante que uma parte dos genes doseucariontes (os genes ligados aos mecanismos de replicação, transcrição e traduçãodo DNA) é de origem arqueana, enquanto uma outra parte (genes do metabolismo),esta última em maior proporção, é de origem bacteriana (Rivera et al., 1998). Oseucariontes seriam, portanto, oriundos de uma parceria (cuja natureza exata perma-nece ainda especulativa) entre essas duas categorias de procariontes. Foi tambémpossível demonstrar que o ancestral comum de todos os eucariontes atuais se asso-ciou com uma bactéria α-púrpura, há mais de dois bilhões de anos. Esta bactériapúrpura evoluiu em uma organela celular onde se efetua a oxidação dos produtosnutritivos, finalizando na produção de gás carbônico e no aprovisionamento deenergia química: a mitocôndria, verdadeiro centro energético da célula. Este processode associação interna é denominado endossimbiose. Existe uma dezena de cenárioshipotéticos, mais ou menos complexos, explicando a origem dos eucariontes (Reviers,

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O 2002, p. 96-97; López-García et al., 2006, e as referências indicadas por esses au-tores). Estes modelos podem ser reconduzidos esquematicamente a dois tipos decenários: ou 1) uma arquea (ou um organismo mais ou menos eucariótico derivadode uma arquea) associou-se com uma bactéria púrpura (a futura mitocôndria), ou2) uma parceria (fusão, simbiose, etc.) entre uma arquea e uma bactéria precedeua associação com a bactéria α-púrpura. Pensou-se inicialmente que os primeiroseucariontes eram desprovidos de mitocôndrias, e Cavalier-Smith (1983a, 1983b)havia denominado esses organismos Archezoa. As filogenias antigas que deixavamsupor a existência de tais arquezoários sofriam de uma distorção metodológicaagora bem conhecida sob o nome de atração de ramos longos; elas foram depoisrefutadas. (A atração de ramos longos é o reagrupamento artefatual de sequênciasgênicas muito divergentes em relação ao restante dos dados, podendo esta divergên-cia resultar tanto de uma evolução recente e rápida como de uma lenta acumulaçãode eventos evolutivos ao longo do tempo, o que falsifica a análise.) Hoje está bemestabelecido que o ancestral comum de todos os eucariontes possuía uma mitocôn-dria e um aparelho de Golgi, uma vez que pôde ser demonstrado que todos oseucariontes aparentemente desprovidos de uma ou duas dessas organelas ao menosretiveram as funções destas, conservando seus genes; às vezes possuem ainda umaestrutura derivada da organela original (Reviers, 2002, p. 94-95; Dacks; Walker;Field, 2007). A mitocôndria, pela utilização do dioxigênio, graças à via metabólica darespiração, provavelmente conferiu uma vantagem ecológica crucial aos primeiroseucariontes, impedindo assim a acumulação de radicais livres no seu citoplasma, epermitiu sua sobrevivência em uma atmosfera que se tornou progressivamente oxi-dante há cerca de 2 a 2,3 bilhões de anos (Alberts et al., 1990; Knoll, 1999).

Diversificação das linhagens de eucariontesAs grandes linhagens de eucariontes teriam divergido rapidamente entre si, há cercade -1.259 a -950 Ma, segundo os mais recentes dados de relógio molecular (Douzeryet al., 2004). Este cálculo não está em contradição com os dados fósseis. Com efeito,o registro fóssil de alga vermelha incontestavelmente mais antigo (Bangiomorpha) foiencontrado em sedimentos datados entre -1.267 e -723 Ma (Butterfield; Knoll;Swett, 1990; Butterfield, 2000). Não é fácil determinar em que ordem essas grandeslinhagens divergiram. Atualmente, são reconhecidas seis linhagens que podem,talvez, ser reagrupadas para formar apenas quatro (Burki et al., 2007; Hackett etal., 2007) (Fig. 1.1). Os Opisthokonta (principalmente Eumycota + Metazoa) e osAmoebozoa formam a linhagem dos Unikonta, assim denominados porque normal-mente são providos de um único flagelo. Os Jakobidae, Metamonada, assim comoos Discicristata (principalmente Heterolobosea, Kinetoplastida e Euglenophyceae,

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um conjunto caracterizado pela presença de mitocôndrias cujas cristas são achatadas,discoides e providas de um estreitamento basal, o que lhes conferiu seu nome)constituem a linhagem dos Excavata (cujo nome vem da presença de uma cavidadeque lhes permite se nutrir). As Glaucophyta (algas glaucas), Rhodoplantae (algasvermelhas) e Viridiplantae (plantas verdes, agrupando as algas verdes e asEmbryophyta) constituem a linhagem Plantae. Os Alveolata (principalmente osDinophyta, Sporozoa, também denominados Apicomplexa, e Ciliata) constituem otáxon-irmão dos Stramenopiles ou Heterokonta (conjunto que reagrupa as algascastanho-douradas ou Ochrophyta e numerosos organismos heterótrofos como,por exemplo, os Oomycetes). Os Rhizaria reagrupam os Radiolaria, Foraminífera eCercozoa e seriam aparentados ao ramo que reagrupa os Alveolata e os Strameno-piles. As Haptophyta e as Cryptophyta constituem uma linhagem (Rice; Palmer,2006; Patron; Waller; Keeling, 2006; Patron; Inagaki; Keeling, 2007; Burki et al.,2007, Hackett et al., 2007) cuja posição permanece incerta, mas que parece próxi-ma do ramo que reagrupa os Rhizaria e o conjunto Alveolata mais Stramenopiles.

Figura 1.1As grandes linhagens de eucariontes.Realizada essencialmente a partir dos resultados de Burki e colaboradores (2007) e Hackett e colaboradores(2007). A posição das Katablepharidophyta é deduzida dos resultados de Okamoto e Inouye (2004) e a dasPicobiliphyta dos resultados de Not e colaboradores (2007). Os traços cheios simbolizam laços de parentescobem sustentados pelas análises, enquanto os traços em pontilhado indicam laços que permanecem aindahipotéticos.

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O Okamoto e Inouye (2004) mostraram que as Katablepharidophyta, organismosflagelados heterótrofos que apresentam semelhanças com as Cryptophyta, são es-treitamente aparentadas a estas. Not e colaboradores (2007) descreveram uma novalinhagem de organismos, as Picobiliphyta, que parecem, elas também, estreitamenteaparentadas às Cryptophyta. Shalchian-Tabrizi e colaboradores (2006) tambémdemonstraram que o gênero Telonemia, composto de microorganismos flageladosfagotróficos marinhos, constituía uma linhagem próxima das Cryptophyta.

Na árvore filogenética do mundo vivo, só uma categoria de “algas” é de naturezabacteriana: as cianobactérias (Cyanobacteria ou Cyanophyta), também denominadas“algas azuis” ou “algas procarióticas”. Todas as outras algas pertencem aos eucariontes.

Algas azuis (Cyanobacteria) e a fotossíntese oxigênicaAs cianobactérias, com cerca de 150 gêneros e 2.000 espécies, possuem clorofila a(e não bacterioclorofila) e realizam, pois, a fotossíntese oxigênica. A presença destepigmento é o caráter derivado (inovação evolutiva) compartilhado pelas cianobac-térias, próprio deste grupo e que o define (uma sinapomorfia). No passado, sendoos únicos seres vivos suscetíveis a produzir dioxigênio, as cianobactérias estiveramna origem da presença do dioxigênio na atmosfera e, portanto, da vida aeróbia nonosso planeta. Há cerca de 2,5 bilhões de anos, a atmosfera tornou-se assim perigo-samente oxidante, eliminando provavelmente toda a vida incapaz de se adaptar(ver anteriormente, A origem e a natureza compósita [quimérica] dos eucariontes).Mas o oxigênio não teve apenas este aspecto agressivo; a presença protetora dosraios UV do dioxigênio (O2) e do ozônio (O3) na atmosfera (associada à presençaprévia ou ao aparecimento de outros mecanismos de proteção contra essas radiações)também permitiu a colonização progressiva de meios menos profundos, depoisterrestres. A cor, geralmente azul, das cianobactérias é devida a pigmentos acessóriosazuis e às vezes vermelhos (as ficobilinas), que mascaram a cor verde da clorofila.Suas reservas glicídicas são formadas por grãos citoplasmáticos de um compostopróximo do amido. O aparelho vegetativo é unicelular, colonial ou filamentoso. Ascianobactérias não possuem nunca células flageladas. Suas paredes celulares sãoconstituídas de mureína, característica das bactérias, e são recobertas por uma mem-brana lipopolissacarídica externa (o que as faz bactérias de tipo Gram–, isto é, nãotomam a coloração de Gram). As cianobactérias possuem muitas vezes um envoltóriomucilaginoso comum a várias células. Elas estão amplamente distribuídas nos oce-anos temperados e tropicais, no picoplâncton (< 3 µm), mas também no nano-plâncton (até 20 µm), e contribuem com uma parte importante, talvez mesmo amais importante, da produção primária. O microplâncton (20-200 µm), localizadoprincipalmente nas águas costeiras, contém sobretudo diatomáceas e dinofitas. As

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cianobactérias estão presentes em todos os meios: dulciaquícola (das geleiras àsfontes quentes), marinho (mesmo nas salinas), terrestre (até nos desertos, no inte-rior de algumas rochas ou nas poeiras domésticas). Elas possuem a capacidade deformar simbioses com numerosos organismos; em particular, 8% dos liquens resul-tam de uma associação com algas azuis. As cianobactérias constituem assim sim-bioses com diversos grupos vegetais (Trichormus nas folhas de Gunnera – plantacom folhas muito grandes, frequente nos jardins públicos – ou Anabaena nas frondesde Azolla – uma pequena pteridófita aquática –; Nostoc nas raízes de Cycas – umaCycadaceae – e nos tecidos dos Anthoceros – uma pequena briófita talosa) ou ani-mais (em particular, nas esponjas e ascídias). Em Geosiphon (Zygomycetes em sim-biose com um Nostoc), os dois parceiros podem ser cultivados separadamente; estenão é o caso de numerosas simbioses. As cianobactérias são capazes de metabolizaro nitrogênio gasoso de nossa atmosfera. Elas podem assim enriquecer os meios,habitualmente oligotróficos como recifes de corais. Trichodesmium é planctônico epode produzir blooms extensos, formando rastos castanho-alaranjados na superfíciedos oceanos tropicais e subtropicais; é provavelmente o fixador de nitrogênio atmos-férico mais importante em alto-mar. O papel de fixador de nitrogênio exercidopelas algas azuis simbióticas das Azolla possui assim um impacto econômico nãonegligenciável na Ásia, nas zonas de arrozais; essas cianobactérias têm, com efeito,seu potencial fertilizante consideravelmente multiplicado quando estão em simbiosecom aquela pteridófita. Nas lojas de produtos dietéticos, as Spirulina, cianobactériastradicionalmente consumidas no Tchad (norte da África) e no México, são vendidasem forma de pó ou de cápsulas gelatinosas, em razão de sua riqueza (45-60%) emproteínas de boa qualidade nutricional. As cianobactérias são responsáveis por flora-ções às vezes espetaculares e, em certos casos, tóxicas (toxinas com ação neuromuscu-lar). Elas estão entre os primeiros seres vivos que apareceram na terra: fósseis incon-testáveis de 2,7 bilhões de anos são conhecidos, mas essas bactérias seriam talvezainda mais antigas – algumas cianobactérias avançam a cifra de 3,5 bilhões de anos.

“Proclorofitas”: uma categoria particularde algas azuis com papel ecológico muitoimportante nos oceanosTrês gêneros de cianobactérias particulares, distintos de outros pela presença declorofila b além da clorofila a, ausência de ficobilinas e disposição dos tilacoides(em grupos de dois, ao invés de estarem isolados), foram denominados “procloro-fitas”. Um quarto gênero, Acaryochloris, contém clorofila d além da clorofila a. Estacategoria de organismos é muito importante para os oceanógrafos. Com efeito, aexploração da vida nos oceanos com o auxílio de microscópio eletrônico, mais ou

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O menos no final dos anos 1970, e depois com a citometria de fluxo, conduziu àdescoberta do picoplâncton (< 3 µm) e das minúsculas algas que ele contém, assimcomo àquela do menor organismo vivo conhecido (0,6 µm): Prochlorococcus, uma“proclorofita”. Prochlorococcus foi descoberto por uma equipe do MassachussettsInstitute of Technology, no mar de Sargaço, a 120 m de profundidade. Esta ciano-bactéria poderá se revelar um dos organismos fotossintéticos mais abundantes doplaneta! Essa descoberta dá seguimento àquela de abundantes populações deSynechococcus, cianobactéria unicelular de cerca de 1 µm de diâmetro, menos distri-buída que Prochlorococcus, mas cujas concentrações são consideráveis: até 1,5 milhãode células por mililitro de água do mar. Synechococcus vive de preferência na superfícienas zonas relativamente ricas em sais nutritivos e bem iluminadas. Prochlorococcus,por sua vez, é particularmente adaptado às zonas oligotróficas e pouco iluminadas.Populações deste táxon vivem em profundidades (até 200 m) e são geneticamentedistintas das observadas em superfície. O componente procariótico do picoplânctonestá praticamente reduzido a esses dois gêneros. Em compensação, os eucariontespicoplanctônicos foram depois descobertos, sendo muito diversificados e estandodistribuídos na maioria dos Phyla; isto faz dos oceanos um dos maiores reservatóriosde espécies novas. O picoplâncton é a categoria de organismos mais abundante nosoceanos. Sua descoberta permitiu resolver um enigma: a quantidade total de clorofilamedida em alto-mar era, até então, incompatível com o fraco número de microalgasobservadas, pois a abundância do microplâncton diminui consideravelmente desdeque se deixam as águas da plataforma continental. A presença inexplicável dessaclorofila correspondia de fato a essas minúsculas algas, que as técnicas daquela épocanão permitiam observar. A comprovação dessa vida abundante e insuspeitada sub-verteu a concepção dos sistemas ecológicos de alto-mar, considerados até então co-mo vastas extensões desérticas, pobres em sais nutritivos e, portanto, incompatíveiscom a proliferação do fitoplâncton. Os oceanos (71% da superfície do globo) repre-sentam 40 a 50% da produção primária planetária, isto é, 50 bilhões de toneladas decarbono. Mais de 90% dessa produção provêm das zonas dominadas pelo picoplâncton,cujo primeiro organismo foi descoberto há menos de 30 anos! É, portanto, importantecontinuar a exploração e a descrição da biodiversidade desses ambientes.

As algas na árvore filogenética do mundo vivo:laços de parentesco às vezes muito inesperadosAlém das Cyanobacteria, que fazem parte das bactérias, 10 grupos de algas euca-rióticas estão disseminados em várias linhagens da coroa de divergência: 1) asChlorophyta (uma parte das algas verdes) e as “estreptoficofitas” (a outra partedas algas verdes que constitui, com as Embryophyta – isto é, as briófitas, as samam-

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baias no sentido amplo e as plantas com sementes –, o grupo das Streptophyta); 2)

as Rhodoplantae (algas vermelhas); 3) as Glaucophyta (algas unicelulares complastídios verde-azulados); 4) as Cryptophyta (unicelulares flagelados com plastídiosde cores variadas); 5) as Picobiliphyta (algas unicelulares picoplanctônicas, descober-tas em 2007 e ainda muito mal conhecidas); 6) as Euglenophyceae (unicelularesflagelados, incolores ou com plastídios verdes); 7) as Chlorarachniophyceae (amebasou ameboflagelados com plastídios verdes, que pertencem à divisão dos cercozoá-rios); 8) as Haptophyta (com plastídios castanho-dourados, majoritariamente unice-lulares – são um componente importante do plâncton marinho); 9) as Ochrophyta(14 classes de algas com plastídios castanho-dourados, como, por exemplo, as dia-tomáceas ou as algas pardas), que pertencem à grande linhagem dos Heterokontaou Stramenopiles; 10) as Dinophyta (algas incolores ou providas de plastídios decores variadas, majoritariamente planctônicas, unicelulares e flageladas).

Todos esses organismos não têm, muitas vezes, qualquer laço de parentescoentre si, mas, por razões ligadas à história das ciências, foram durante muito temporeagrupados em um mesmo conjunto – as “algas” – que se sabe, hoje, ser completa-mente artificial. Com efeito, foi visto que os seres vivos reunidos sob o nome de“algas” compreendem tanto bactérias (as cianobactérias) como organismos euca-rióticos muito diversificados. Entre estes últimos se encontram, por exemplo, aseuglenofíceas: algas unicelulares flageladas aparentadas aos Kinetoplastea (dosquais os tripanossomos responsáveis pela doença do sono, transmitida pela moscatsé-tsé, e mal de Chagas, transmitido pelo barbeiro, são um exemplo). Citam-setambém as dinofitas, algas que fazem parte da linhagem dos Alveolata, que com-preende os esporozoários (parasitas como, por exemplo, o agente do paludismo) eos ciliados (como o paramécio), ou, ainda, as Chlorarachniophyceae, amebas eameboflagelados fotossintéticos classificados entre os Cercozoa, organismos simila-res, mas não fotossintéticos, com exceção de Paulinella chromatophora. No entanto,o hábito de falar das “algas” e da disciplina consagrada ao seu estudo, a ficologia(do grego phycos, alga) continua a se perpetuar por comodidade. A classificação das“algas”, parcialmente bioquímica, permanece ainda amplamente fundamentadaem características como a natureza e a localização dos pigmentos (clorofilas, fico-bilinas, carotenos e carotenoides), dos carboidratos de reserva (próximos ou doamido ou da laminarina) ou da disposição dos tilacoides (sistema de membranassituado no interior dos plastídios, que contém os pigmentos).

Linhagem PlantaeEsta linhagem compreende o que costumamos denominar “vegetais superiores”,isto é, as Embryophyta, assim como as algas verdes, as algas vermelhas e algas

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O unicelulares pouco conhecidas, mas muito importantes para o estudo da evolução:as Glaucophyta.

O reino Plantae subdivide-se, pois, em três subreinos: 1) Biliphyta, com a divisãoGlaucophyta; 2) Rhodoplantae, com as divisões Cyanidiophyta e Rhodophyta; e 3)

Viridiplantae (= Chlorobionta ou Chloroplastida), com as linhagens Chlorophyta eStreptophyta (Cavalier-Smith, 1981; Saunders; Hommersand, 2004).

Glaucophyta (algas glaucas)As glaucofitas formam um pequeno grupo de algas unicelulares verde-azuladas(elas possuem apenas clorofila a e ficobilinas azuis), às vezes coloniais, incluindotrês gêneros e 14 espécies de água doce. Esta cor está na origem de seu nome –glauco significando cor verde-azulada. Suas reservas glicídicas são formadas porgrãos citoplasmáticos de um composto próximo do amido. Elas apareceram provavel-mente um pouco após a coroa de divergência dos eucariontes. Seus plastídios apre-sentam a particularidade de possuírem uma membrana que contém mureína (pepti-deoglicano das paredes bacterianas).

Rhodoplantae (algas vermelhas)Enumeram-se cerca de 700 gêneros de algas vermelhas e estima-se, geralmente,seu número de espécies entre 4.000 e 6.000. As algas vermelhas são quase todasmarinhas: conhecem-se apenas uns 20 gêneros de água doce. Certas algas vermelhasmarinhas podem viver em profundidades onde a luz quase não penetra, como asalgas crostosas calcificadas observadas a -268 m de profundidade nas Bahamas.Essas algas possuem pigmentos acessórios azuis e vermelhos; estes últimos, domi-nantes, mascaram a cor da clorofila a. Suas reservas glicídicas são formadas porgrãos citoplasmáticos de um composto próximo do amido. As algas vermelhas ja-mais possuem células flageladas. Uma estrutura que coloca em relação os citoplas-mas de duas células – a sinapse – constitui um caráter morfológico próprio destegrupo, mas que, no entanto, está ausente em vários grupos de divergência antiga.As algas vermelhas têm geralmente tamanho médio (alguns milímetros a algumasdezenas de centímetros). Elas raramente são unicelulares, quase sempre filamentosas,com os filamentos se agregando muitas vezes em pseudoparênquima para formarlâminas ou tiras. São as únicas macroalgas que possuem representantes parasitasobrigatórios heterótrofos e, entre estes últimos, mais de 85% são adelfoparasitas, istoé, parasitas estreitamente aparentados a seu hospedeiro. O mais antigo registro fóssilde algas vermelhas data de um período situado entre -1.267 bilhões de anos e -723milhões de anos. As algas vermelhas são classificadas em uma (Rhodophyta) ou

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duas (Cyanidiophyta e Rhodophyta) divisões, segundo diferentes autores, e cincoclasses: Cyanidiophyceae (alguns organismos unicelulares de meio termal ácido),Compsopogonophyceae, Rhodellophyceae, Bangiophyceae (da qual faz parte, porexemplo, o gênero Porphyra) e a classe Florideophyceae, que reagrupa a grandemaioria das Rhodophyta. Esta última classe é claramente definida por uma duplasinapomorfia: a presença de filamentos gonimoblásticos e de tetrásporos no ciclode reprodução.

As algas vermelhas contêm carragenanas (extraídas de gêneros como Chondrus,Kappaphycus ou Mastocarpus) ou ágares (extraídos de gêneros como Gelidium ouGracilaria), utilizados como espessantes ou geleificantes. As carragenanas sãoutilizadas como geleificantes na indústria agroalimentar, seja nas sobremesas lácteas(cerca de 45%), pois seu poder geleificante é particularmente elevado com o leite,seja em carnes (cerca de 30%), sobremesas e molhos, ou ainda em cosméticos. Osprincipais países produtores de carragenanas são a Dinamarca e os Estados Unidos.Esses coloides são produzidos quase exclusivamente a partir de algas importadasdas Filipinas e da Indonésia. Os ágares formam, na água quente, após resfriamento,geis muito resistentes, termorreversíveis. Os ágares não geleificam no leite. Pertode 60% das aplicações do ágar são agroalimentares (coberturas e glacês de bolos,doces geleificados, etc.). O ágar também é utilizado como instrumento de laboratório(gel de eletroforese em agarose, gelose para microbiologia) e em farmácia (laxantesuave, emulsificador, espessante, agente de dispersão de comprimidos); é entãoutilizado quase exclusivamente o ágar extraído dos Gelidium, de melhor qualidadedo que aquele das Gracilaria. O Japão e a Coreia são os principais países produtoresde ágares. O Chile é o primeiro fornecedor de algas produtoras de ágares, seguidoda China e da Indonésia. Algumas algas vermelhas são consumidas diretamentepelo homem: Porphyra (nori, constituindo a folha que envolve os sushis), cuja aqua-cultura é perfeitamente dominada no Japão; e Palmaria palmata (dulse), na Europae na América do Norte. As rodofitas calcificadas (Corallinales) exercem um papelde cimentação indispensável à constituição e à sobrevivência dos recifes de coral.Duas espécies de Corallinales, Lithothamnion corallioides e Phymatolithon calcareum,constituem um sedimento marinho, o maërl, explorado por ser utilizado como adubocalcário. Devido à sua microestrutura alveolada, algumas Corallinales podem serutilizadas na constituição de pequenas próteses ósseas.

Viridiplantae (plantas verdes)As plantas verdes (Viridiplantae, Chlorobionta ou Chloroplastida) compreendemas Embryophyta e as algas verdes. Elas se caracterizam pela presença das clorofilasa e b e de reservas constituídas de amido intraplastidial. São os únicos vegetais apossuírem amido no interior de seus plastídios, esta característica sendo uma sinapo-

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O morfia que os define, do mesmo modo que a presença de certas estruturas estreladas,visíveis ao microscópio eletrônico de transmissão, na zona de transição de seusflagelos, quando estes estão presentes. O aparelho vegetativo das algas verdes apre-senta uma enorme variedade de níveis de organização, desde indivíduos unicelula-res, flagelados ou não, até indivíduos de estrutura muito complexa. Elas são encon-tradas em quase todos os meios. As algas verdes eram já bem diversificadas noCambriano, e alguns fósseis de Dasycladales estão presentes no Pré-Cambriano, oque leva a supor que elas teriam talvez aparecido antes dessa época, um poucodepois das algas vermelhas.

ChlorophytaAs Chlorophyta são atualmente subdivididas em quatro classes. As Prasinophyceaecontêm um pouco mais de 20 gêneros de organismos unicelulares, tanto marinhoscomo de água doce. É um conjunto heterogêneo, que deveria ser subdividido emvárias classes (oito, mais as Pedinophyceae, que lhes são aparentadas) (Viprey etal., 2008), para que a classificação seja coerente com a filogenia. É neste grupo quese encontra o menor organismo eucariótico conhecido: Ostreococcus tauri (0,8 µm dediâmetro). As Ulvophyceae lato sensu, com cerca de 110 gêneros e 950 espécies, sãoessencialmente marinhas e bentônicas, exceto alguns representantes terrestres;são muitas vezes de tamanho médio. As Ulvophyceae também deveriam ser subdivi-didas em várias classes. As Chlorophyceae reagrupam cerca de 350 gêneros e 2.500espécies, sobretudo microscópicas e de água doce. As Trebouxiophyceae contêmem torno de quinze gêneros de algas unicelulares, filamentosas ou em forma depequenas lâminas, unicamente dulciaquícolas, subaéreas ou simbiontes de liquens.Na Ásia, determinadas espécies de clorofitas marinhas ou de águas salobras sãocultivadas para a alimentação humana. Clorelas são assim propostas para a alimen-tação humana em lojas especializadas. A astaxantina extraída da alga verdeHaematococcus é utilizada para colorir a carne de peixes em cativeiro. Certas algasmarinhas bentônicas, quando fora de sua área de distribuição natural, tendem, emalguns casos, a se tornar invasoras. Em geral, a espécie introduzida acaba por seintegrar sem dano ao ecossistema acolhedor, mas existem alguns exemplos maispreocupantes, dentre os quais figuram Caulerpa taxifolia e, mais recentemente,Caulerpa racemosa, no mar Mediterrâneo. Certas algas marinhas habitualmente ben-tônicas podem sobreviver na fase pelágica, depois se propagar por fragmentação ese tornar fonte de marés verdes, castanhas ou vermelhas, prejudiciais para a imagemturística de algumas regiões. Nas zonas costeiras europeias, as mais conhecidas sãoas marés verdes da região da Bretanha, na França (em particular nas baías deLannion e de Saint-Brieuc), ou da laguna de Veneza, na Itália. A clorofita unicelularincolor Prototheca é responsável por uma patologia cutânea de animais de caça,gado, cães e gatos, que pode afetar seres humanos quando enfraquecidos ou imu-

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nodeficientes. Cephaleuros e Stomatochroon são clorofitas frequentes nas folhas deespécies de interesse econômico, como chá, café ou plantas ornamentais; essa pre-sença pode ter consequências econômicas nefastas, devido ao impacto que essainfecção pode acarretar na produtividade ou na aparência desses vegetais. Certasclorofitas (Dasycladaceae) estão na origem dos carbonos. O gênero Botryococcus,conhecido desde o Carbonífero, produz naturalmente hidrocarbonetos: junto comoutras algas, ele está na origem de depósitos de petróleo e betumes.

StreptophytaAs Streptophyta contêm várias classes de algas verdes, que constituem as “estrep-toficofitas” (streptophycean algae, em inglês), bem como as embriófitas. As “estrepto-ficofitas” representam cerca de 10.000 espécies (Hall; Delwiche, 2007) (o númerode Zygnematophyceae é muito difícil de ser estimado se for levado em conta, emparticular, o número de sinônimos e da possível diversidade críptica); e as embrió-fitas, por sua vez, compreendem mais de 300.000 espécies. As Mesostigmatophyceaecontêm um único gênero, Mesostigma. A posição exata deste pequeno organismounicelular flagelado de água doce ainda é debatida: ou ele constituiria uma linhagemsuplementar mais antiga do que o conjunto Streptophyta + Chlorophyta, ou ele sesituaria na base das Streptophyta. As Chlorokybophyceae compreendem a algasubaérea Chlorokybus atmophyticus (constituída de aglomerados de células em umamucilagem) e, talvez, o gênero Spirotaenia (Gontcharov; Melkonian, 2004). AsKlebsormidiophyceae contêm ao menos dois gêneros: Klebsormidium e Entransia etalvez certas espécies de Stichococcus e de Raphidonema. O aparelho vegetativo deKlebsormidium é constituído de filamentos não ramificados; as espécies deste gênerovivem na água doce e em condições subaéreas. As Zygnematophyceae, com maisde 50 gêneros e mais de 10.000 espécies, reagrupam algas verdes unicelulares oufilamentosas caracterizadas por perda total de flagelos, com gametas ameboides ereprodução por conjugação. As mais conhecidas são as desmidiáceas (algas unice-lulares de formas espetaculares, com contornos celulares frequentemente muitorecortados e simetria bilateral) e as Spirogyra (algas filamentosas, com seu plastídioespiralado característico). As Coleochaetophyceae são constituídas de ao menosdois gêneros: Coleochaete e Chaetosphaeridium e, talvez, Awadhiella e Chaetotheke; sãoalgas de água doce que possuem apêndices em forma de pelos hialinos com umabainha basal bem marcada. As Charophyceae incluem seis gêneros (Chara,

Lamprothamnium, Lychnothamnus, Nitella, Nitellopsis e Tolypella) e cerca de 100 espécies.Possuem uma arquitetura muito elaborada, com eixos principais apresentando al-ternância de nós e entrenós, paredes muitas vezes calcificadas e órgãos reprodutoresparticulares; seus espermatozoides lembram os das briófitas. As Charophyceae sãogeralmente consideradas como o grupo mais próximo das embriófitas (Karol et al.,2001), mas certos estudos de sequências gênicas indicam que outras classes seriam

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O mais próximas daqueles vegetais, não existindo um consenso a este respeito (ver asreferências indicadas por Hall e Delwiche, 2007, p. 159). As espécies de Chara têm areputação de afastarem as larvas de mosquitos. Essas algas exercem também umpapel ecológico importante, como local de desova de peixes de água doce. Formandodensas populações nas coleções de água, têm, além disso, a propriedade de aglomerarpartículas em suspensão, tornando as águas mais claras. Os zigotos fósseis (“girogo-nitos”) das Charophyceae são utilizados em estudos paleobiogeográficos. As grandescélulas internodais das Charophyceae (que atingem até 15 cm de comprimento) sãomuito utilizadas em estudos fisiológicos e biofísicos das membranas e paredes.

Natureza quimérica das algas eucarióticasOutro evento de endossimbiose, comparável àquele que conduziu à presença demitocôndrias nas células eucarióticas, mas, desta vez, com uma cianobactéria, seproduziu no ancestral da linhagem Plantae (comum às Embryophyta, algas verdes,Rhodoplantae e Glaucophyta). A cianobactéria simbiótica evoluiu então em plastí-dio, a organela na qual se efetua a fotossíntese. Nos plastídios (como nas mitocôn-drias), a parede bacteriana desapareceu progressivamente ao longo da evolução, prova-velmente porque a cianobactéria se encontrou em um meio osmoticamente estável.Ainda que reduzida, a parede com mureína é, no entanto, ainda observável em tornodos plastídios das Glaucophyta. A composição em lipídios das membranas indicaque o duplo envoltório do plastídio corresponde às duas membranas da cianobacté-ria original. A membrana interna corresponde à membrana plasmática da cianobac-téria, e a membrana externa, à sua membrana lipopolissacarídica (ver o item referenteàs cianobactérias, supracitado). A cianobactéria que deu origem ao plastídio saiu,pois, do vacúolo de fagocitose para se instalar no citosol da célula hospedeira.

Origem cianobacteriana dosplastídios da linhagem PlantaeEstá, de agora em diante, bem demonstrado que o plastídio da linhagem Plantae éderivado de uma cianobactéria endossimbiótica (Reviers, 2002). Suspeitou-se disso,inicialmente, porque essas organelas se assemelham às bactérias e se dividem porbipartição. A microscopia eletrônica veio confirmar esta observação. Com efeito, osribossomos do citoplasma são maiores do que os dos plastídios e dos procariontes,com uma velocidade de sedimentação superior de 80S contra 70S; a ultraestruturados plastídios e das cianobactérias é muito próxima, com a presença de tilacoides e

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de um genoma circular. A bioquímica também corroborou substancialmente. Otamanho dos RNAs ribossômicos plastidiais é o mesmo que aquele dos procariontes,mas menor do que o dos eucariontes. A parede com mureína das cianobactérias éainda observável nos plastídios das Glaucophyta, e os lipídios, bem como numerosasproteínas das membranas dos plastídios, são de origem bacteriana. A fisiologiatambém deu sua contribuição, colocando em evidência que, nos plastídios, a possibi-lidade de incorporar ácidos aminados nas proteínas é inibida pelos antibióticos,como o cloranfenicol e outros inibidores específicos dos procariontes (estreptomi-cina, tetraciclinas). Além disso, a fotossíntese oxigênica é própria das cianobactériase dos plastídios. No plano da biologia celular, os ribossomos dos plastídios são capazesde utilizar os RNAs de transferência bacteriana para sua síntese proteica; além disso,os plastídios conservaram a maquinaria molecular de bipartição das cianobactérias.Enfim, a confirmação final foi trazida pela análise das sequências gênicas e pelagenômica, que convergiram amplamente para esta demonstração.

Um organismo flagelado provavelmente capturou uma cianobactéria e, ao invésde digeri-la, estabeleceu uma associação simbiótica com ela. Talvez esse flageladoformasse simbioses simples com cianobactérias ou as consumisse. Uma outra hipó-tese seria de que a cianobactéria tivesse infestado uma população de flagelados.Essa hipótese seria crível para a mitocôndria, pois as Rickettsia, bactérias patogênicaspróximas do ancestral das mitocôndrias, se instalam diretamente no citosol celular.Por outro lado, não se conhece, atualmente, nenhuma cianobactéria que tenhaeste comportamento e, além disso, a presença de fosfatidilcolina na camada externada membrana externa do plastídio supõe a permanência de um fagossomo antesda instalação no citosol. Com efeito, este lipídio é típico das membranas do retículoendoplasmático das células eucarióticas e foi provavelmente inserido durante apermanência da cianobactéria no fagossomo. A cianobactéria ancestral provavel-mente possuía as clorofilas a e b, assim como os pigmentos azuis e vermelhos. Aclorofila b e o pigmento vermelho foram perdidos nas Glaucophyta, o que explicasua coloração verde-azulada (clorofila a + pigmentos azuis). A clorofila b foi perdi-da nas algas vermelhas, onde o pigmento vermelho domina, o que explica suacoloração (clorofila a + pigmentos azuis + pigmentos vermelhos dominantes). Ospigmentos vermelhos e azuis foram perdidos nas plantas verdes, que são coloridasapenas pelas clorofilas a e b.

Uma “proclorofita” poderia estarna origem do plastídio das algas verdes?Os plastídios das Glaucophyta e das Rhodoplantae possuem tilacoides isolados emais ou menos concêntricos, com ficobilissomos e contendo somente clorofila a,

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O como a maioria das cianobactérias. As Viridiplantae, ao contrário, têm os tilacoidesempilhados em grupos de dois ou mais, não apresentam ficobilissomos e possuemas clorofilas a e b, como certas cianobactérias: as “proclorofitas”. Ao contrário doque poderia parecer intuitivamente lógico, o plastídio das Viridiplantae (com cloro-filas a + b e tilacoides empilhados) não é, em particular, aparentado de nenhuma“proclorofita” conhecida. Com efeito, essas “proclorofitas” não são aparentadasentre si (elas não formam um grupo monofilético), e o clado formado pelos plastídiosnão é diretamente aparentado de nenhuma dentre elas (Turner, 1997). A clorofilab não parece ter sido adquirida separadamente nas “proclorofitas” e nas Viridiplantae;Tomitani e colaboradores (1999) mostraram efetivamente que a enzima que permitea passagem da clorofila a à clorofila b nas Viridiplantae é homóloga àquela das“proclorofitas”. A cianobactéria que deu origem aos plastídios teria, pois, possuído asclorofilas a e b, esta última tendo sido perdida nas algas vermelhas e nas Glaucophyta,exceto se for considerado que o gene da enzima tenha sido oriundo de uma trans-ferência lateral posterior à aquisição de um plastídio contendo apenas a clorofila a,como propuseram Chen e colaboradores (2005). Isto necessitaria, no entanto, que asViridiplantae fossem fagotróficas (Cavalier-Smith, 2007); ora, a fagotrofia, longe deser frequente no grupo, só é conhecida em uma Micromonadophyceae (O’Kelly, 1992).

“Bonecas russas” ou a explicação do paradoxode determinados laços de parentescoEm certas linhagens da coroa de divergência dos eucariontes, parece que algunsorganismos fotossintéticos e não fotossintéticos podem ser aparentados: por exem-plo, as Euglenophyceae (clorofiladas) e os tripanossomos (parasitas não clorofila-dos), já mencionados anteriormente. A explicação desse paradoxo é que, nos gruposfotossintéticos pertencentes a outras linhagens que não a linhagem Plantae, certasalgas eucarióticas unicelulares vermelhas ou verdes originaram, depois, elas próprias,simbioses que se perenizaram. Essas endossimbioses com algas eucarióticas são ditassecundárias (Gibbs, 1981), uma vez que a alga eucariótica implicada já é o resultadode uma endossimbiose (dita primária) com uma cianobactéria. O plastídio é, pois,aqui, derivado de uma alga eucariótica. Vários eventos de endossimbioses secundáriasforam assim produzidos. Nas Cryptophyta, Haptophyta e Ochrophyta, uma alga ver-melha simbiótica evoluiu em plastídio. Nas Euglenophyceae e Chlorarachniophyceae,produziu-se também um evento de endossimbiose secundária, mas com uma algaverde pertencente às Chlorophyta. Nas Cryptophyta e Chlorarachniophyceae, osrestos do citoplasma e do núcleo, respectivamente de uma alga vermelha e de umaalga verde, são ainda observáveis. Esse núcleo residual, denominado nucleomorfo,contém ainda um genoma muito reduzido que pôde ser estudado – ele possui, com

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efeito, cromossomos eucarióticos, lineares e providos de telômeros. O compartimentoque contém os restos de citoplasma é denominado compartimento periplastidial e,nas Cryptophyta, encontram-se aí grãos de amido, normalmente presentes nocitoplasma das algas vermelhas. A análise das sequências gênicas confirmou ampla-mente a origem endossimbiótica secundária desses plastídios.

Euglenophyceae (Excavata, Discicristata)Segundo os autores, esta classe contém de 40 a 50 gêneros e entre 650 e 1.050espécies. São algas unicelulares, flageladas, raramente coloniais. As Euglenophyceaesão providas de uma estrutura pericelular característica, denominada película, cons-tituída de bandas proteicas, flexíveis ou não, situadas sob a membrana plasmática.Quanto mais estreitas as bandas proteicas, mais flexível é a película. As bandasproteicas da película podem eventualmente ser soldadas. Alguns gêneros, comoTrachelomonas, têm uma teca rígida, denominada lórica, impregnada de sais minerais.Os flagelos, geralmente em número de dois, excepcionalmente quatro, são inseridosna invaginação situada no polo anterior da célula; frequentemente, só um flageloemerge. Numerosas euglenofíceas são incolores, fagotróficas ou saprófitas osmotró-ficas. O núcleo, mesmo na interfase, contém cromossomos condensados, visíveisem microscopia óptica, como nas dinofitas. A pigmentação é a mesma das algasverdes, uma vez que seu plastídio é derivado de uma clorofita. Por outro lado, suasubstância de reserva não é o amido das algas verdes, mas grãos de um glicanodiferente, próximo daquele presente nas Haptophyta e Ochrophyta, denominadoparamilo (paramylon, para os anglófonos). As euglenofíceas são dulciaquícolas, ma-rinhas ou de águas salobras; também podem ser encontradas em solos úmidos oulodos. Certas espécies vivem no intestino de batráquios ou parasitam determinadoscopépodes de água doce. A época de sua divergência é desconhecida. A perda doplastídio em algumas Euglena, em função das condições de cultura, faz deste gêneroum material de primeira ordem para o estudo da diferenciação do plastídio e dosmecanismos da fotossíntese. As migrações verticais rítmicas diárias de algumasespécies estão sob o controle de um relógio biológico; elas são, pois, utilizadas noestudo dos ritmos circadianos.

Chlorarachniophyceae (Cercozoa, Rhizaria)São descritos cinco gêneros e nove espécies de Chlorarachniophyceae (Ishida;Yabuki; Ota, 2007). São organismos unicelulares, ameboides com pseudópodes fi-

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O lamentosos, imóveis ou flagelados. As células flageladas possuem um só flagelo. Anutrição se dá por fagotrofia e/ou fotossíntese. Como as euglenofíceas, e pelas mes-mas razões (seu plastídio é uma alga verde endossimbiótica), sua pigmentação é amesma das algas verdes. A substância de reserva é próxima do paramilo das eugleno-fíceas. Até o presente, todas as espécies descritas são marinhas. A maioria é bentôni-ca; no entanto, as espécies do gênero Bigelowiella compreendem organismos flageladosplanctônicos. As Chlorarachniophyceae não têm fósseis conhecidos; além disso, suaestrutura não permitiria a identificação destes, caso eles existissem. Em compensação,fósseis de Euglypha, um gênero de cercozoário, são conhecidos desde o Eoceno.

CryptophytaGeralmente avaliadas com cerca de 200 espécies, estas algas unicelulares possuemdois flagelos, semelhantes ou não, e uma invaginação celular anterior. O revestimen-to celular (“cutícula” ou “periplasto”) é constituído de uma camada interna deplacas muito pequenas supostamente proteicas, retangulares ou poligonais, e deuma camada externa de placas e/ou de escamas situadas sobre a membrana plas-mática. Nos ângulos dessas placas e na invaginação anterior encontram-se trico-cistos. Estes tricocistos contêm estrutura em forma de fita espiralada e podem sedescarregar de maneira explosiva, o que produz o recuo brusco da alga; trata-se,talvez, de um meio de defesa que permite evitar a captura. As criptofitas possuemas clorofilas a e c, assim como pigmentos acessórios vermelhos, substituídos porazuis em um grupo de espécies. Sua substância de reserva é formada de grãos deuma substância próxima do amido, herdada da alga vermelha que está na origemde seu plastídio. As criptofitas são marinhas ou dulciaquícolas, com a mesma repre-sentação do grupo nos dois meios. Nas Cryptophyta e Chlorarachniophyceae, onúcleo vestigial da alga eucariótica que originou o plastídio, qualificado de nucleo-morfo, assim como restos de citoplasma, ainda é observável; esses grupos de algasse tornaram, pois, modelos de estudo privilegiados do processo de endossimbiosessucessivas.

PicobiliphytaAs Picobiliphyta são organismos picoplanctônicos marinhos, descobertos por Not ecolaboradores, em 2007. Elas contêm uma organela que, excitada pela luz azul,apresenta autofluorescência laranja, a qual é característica dos plastídios que pos-suem ficobilinas (pigmentos característicos de certas algas, como as Cyanobacteria,

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Glaucophyta, Cryptophyta e Rhodoplantae). Elas contêm também uma segundaorganela, localizada perto do plastídio, que se colore pelo DAPI como o núcleo;poderia, portanto, tratar-se de um nucleomorfo – organela conhecida somente nasCryptophyta e Chlorarachniophyceae. A análise das sequências moleculares as situana proximidade das Cryptophyta.

HaptophytaAs Haptophyta agrupam cerca de 80 gêneros e 300 espécies, compreendendo, emsua grande maioria, organismos unicelulares, biflagelados, planctônicos e marinhos,caracterizados pela presença de um haptonema (apêndice mais ou menos longo,situado entre os dois flagelos), o qual pode ser muito curto ou mais de 10 vezesmais longo do que o corpo celular. Seu papel seria de detectar obstáculos e capturare transportar presas. As haptofitas podem passar por uma fase não flagelada, quepode ser unicelular ou colonial. Elas são formadas por dois grupos de organismosbem distintos do ponto de vista estrutural: os representantes da classe Pavlovophyceae,providos de dois flagelos desiguais; e os da classe Prymnesiophyceae, com dois,excepcionalmente quatro, flagelos iguais ou subiguais. O plastídio tem coloraçãoamarelada devido aos carotenoides que mascaram as clorofilas a e c. A substânciade reserva é semelhante ao paramilo das euglenofíceas, mas é solúvel e está contidaem vacúolos.

As proliferações de haptofitas exercem grande influência no ciclo do enxofreem meio oceânico: ao liberarem produtos voláteis contendo enxofre, que irão seoxidar na atmosfera, elas podem originar chuvas ácidas e exercer influência, viainiciação de nuvens com alto poder refletor, sobre certos fenômenos climáticos. Osrepresentantes da ordem Coccolithophorales também desempenham papel impor-tante no ciclo do carbono oceânico. Trata-se de uma ordem de haptofitas cujosorganismos têm o corpo celular recoberto por escamas calcificadas, denominadascocolitos. Os depósitos de carbonato de cálcio resultantes da sedimentação dos co-colitos são o principal constituinte da cré, formada no final do Cretáceo (95-63Ma), período durante o qual se imagina que esses organismos tenham atingido suamáxima abundância e diversidade. As falésias de cré do Pays de Caux (noroeste daFrança) ou do sul da Inglaterra permitem mostrar a importância da biomassa quepodem constituir as florações de haptofitas e quantidades de carbono envolvidasna sua formação. As Coccolithophorales fósseis são importantes indicadoras mi-cropaleontológicas. Certas proliferações de algas microscópicas (em especial hap-tofitas ou dinofitas) podem provocar, indiretamente, uma grande mortalidade ani-mal, como consequência de anoxia local provocada pela sedimentação de uma abun-dante mucilagem e por sua degradação bacteriana. Algumas haptofitas produzem

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O toxinas que podem provocar a mortalidade maciça de peixes ou de outros organismosmarinhos, tendo, pois, um impacto econômico não negligenciável. Haptofitas e ou-tras microalgas são cultivadas em grande escala, em aquacultura: por um lado, paraalimentar os primeiros estádios larvais de crustáceos ou de peixes, e, por outro, paracriar camarões e rotíferos destinados, eles próprios, a servir de alimento nas criações.

Ochrophyta (algas castanho-douradas)Como todos os Stramenopiles (também denominados Heterokonta), estas algassão definidas pela presença de células flageladas (células vegetativas, zoósporos ougametas) heterocontes, isto é, que possuem dois tipos de flagelos: um flagelo plu-moso (do grego, stramen = pluma), que ondula e puxa a célula para a frente, e umflagelo mais rígido, não plumoso, que, por seus batimentos, provoca as mudançasde direção. A pigmentação é do tipo daquela descrita para as haptofitas, do mesmomodo que as reservas. O plastídio possui a particularidade de ter uma lamela perifé-rica de três tilacoides, situada sob a membrana plastidial – a sinapomorfia dasOchrophyta (Reviers, 2003, 2006). As ocrofitas teriam aparecido no final do Per-miano, e estão subdivididas em 16 classes.

Diatomophyceae ou BacillariophyceaeAs diatomáceas representam cerca de 250 gêneros e de 10.000 a 12.000 espéciesatuais; conhecem-se também numerosas diatomáceas fósseis. São organismos uni-celulares, providos de estrutura periférica silicosa bivalve complexa – a frústula –,apresentando bandas conectivas. Às vezes, as células estão reunidas, formandocolônias ou pseudofilamentos. As diatomáceas são desprovidas de flagelos (excetoo espermatozoide de certas espécies da ordem Centrales, que possui um único fla-gelo), mas aquelas que apresentam rafe (fenda longitudinal disposta na frústulade um grande número de formas da ordem Pennales) podem se mover sobre umsubstrato, excretando substâncias mucilaginosas. A mucilagem induz a adesão aosubstrato, e uma série de microfibrilas situada na região da rafe está envolvida nosmovimentos. Um outro fenômeno de mobilidade nas diatomáceas corresponde à suacapacidade de se enterrarem periodicamente nos sedimentos. Elas estão amplamentedistribuídas na natureza, pois estão aptas a colonizar todos os meios aquáticos. Depoisdas bactérias, são provavelmente os organismos aquáticos de maior distribuição.

O acúmulo de frústulas fósseis constituiu sedimentos silicosos conhecidos sobos nomes de diatomitos, kieselguhr, terra de diatomáceas, entre outros, utilizadosindustrialmente, em particular como filtro, abrasivos, isolantes, etc. A diatomácea

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Haslea ostrearia é empregada no esverdeamento de ostras; o pigmento que origina acoloração é a marenina. As diatomáceas são utilizadas como bioindicadores da qua-lidade das águas continentais (assim como as associações de desmídias), em medici-na legal, no diagnóstico de afogamentos, e na reconstituição de paleoambientes(como os zigotos fósseis de diversas algas), entre outros vários usos.

BolidophyceaeEsta classe foi criada para o enquadramento do gênero Bolidomonas, que contémduas espécies: uma delas, Bolidomonas pacifica, proveniente do oceano Pacífico equa-torial; e a outra, B. mediterranea, conhecida do mar Mediterrâneo. São pequenosorganismos flagelados picoplanctônicos marinhos, com menos de 2 µm, autótrofos,que se deslocam muito rapidamente (de onde seu nome “bólides”).

ParmophyceaeAs Parmophyceae contêm apenas três gêneros e menos de 10 espécies. Essas algassão recobertas por cinco a oito placas silicosas. São organismos unicelulares imóveis,nanoplanctônicos marinhos, ainda muito pouco conhecidos. Ocorrem em abundân-cia principalmente no plâncton das águas de regiões antárticas e da região subárticado oceano pacífico.

PelagophyceaeAs Pelagophyceae são constituídas de 10 gêneros e em torno de 15 espécies dealgas unicelulares autótrofas, imóveis, móveis por flagelos, coloniais ou filamentosas,marinhas ou de água salobra, planctônicas ou bentônicas, reagrupadas em duasordens bem distintas: Pelagomonadales e Sarcinochrysidales.

DictyochophyceaeEsta classe reagrupa vários tipos de organismos. Os silicoflagelados (ordemDictyochales) são algas unicelulares, em sua maioria fósseis, providas de exoes-queleto silicoso tubular, constituindo um importante indicador estratigráfico nossedimentos marinhos. Seus esqueletos silicosos são conhecidos desde a metade doCretáceo (há cerca de 120 Ma). São conhecidos em torno de 20 gêneros fósseis; asDictyochales atuais contêm apenas o gênero Dictyocha, fototrófico estrito, planctônico

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O e marinho. A ordem Rhizochromulinales é representada apenas por Rhizochromulina

marina, um organismo ameboide marinho, fotossintético, que vive em poças litorâneasdo mar Mediterrâneo. A ordem Pedinellales, por sua vez, compreende uma dezena degêneros e 27 espécies marinhas, de água doce ou salobra, sendo planctônicas ou ben-tônicas, autótrofas, mixotróficas ou fagotróficas. Certas espécies possuem um “pé”ou “pedicelo”: estrutura intracelular de complexidade comparável à de um haptonema.

PinguiophyceaeA classe Pinguiophyceae é composta de organismos unicelulares, móveis ou não,às vezes coloniais, contendo apenas cinco gêneros monoespecíficos. Sua principalcaracterística é ser excepcionalmente rica em ácidos graxos ômega 3. Essas algassão estritamente marinhas, planctônicas ou bentônicas.

RaphidophyceaeAs Raphidophyceae compreendem nove gêneros de algas unicelulares flageladas,dulciaquícolas ou marinhas, desprovidas de estigma, parede ou escamas, possuindoestruturas ejetáveis (tricocistos).

ChrysomerophyceaeAs Chrysomerophyceae formam um agrupamento provavelmente artificial, consti-tuído por uma dezena de espécies marinhas bentônicas, coloniais ou filamentosas,podendo ser plurisseriadas ou mais ou menos em forma de tubo ou saco.

PhaeothamniophyceaeA classe Phaeothamniophyceae contém uma quinzena de gêneros de água doce, àsvezes com representantes em água salobra, de talos filamentosos, coloniais ou uni-celulares imóveis.

AurearenophyceaeA classe Aurearenophyceae foi criada para a alga unicelular marinha Aurearena

cruciata, recentemente descoberta por Kai e colaboradores (2008). Como o gênero

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Synchroma (ver classe Synchromophyceae, a seguir), esta alga possui um plastidomaparticular. Cada plastídio, provido de um pirenoide, é envolto por três membranas,e o conjunto é circundado por uma quarta membrana que tem continuidade com oretículo endoplasmático e com a membrana nuclear. Os plastídios são desprovidosda lamela periférica característica das Ochrophyta. A análise das sequências gênicascoloca esta classe na proximidade das Phaeothamniophyceae.

Tribophyceae ou XanthophyceaeEsta classe é constituída de cerca de 90 gêneros e 600 espécies morfologicamentemuito diversificadas. Entre as formas sifonadas, são comuns as Vaucheria que, aolho nu, lembram muito as algas verdes filamentosas; elas se distinguem facilmentedestas por não possuírem amido, o que pode ser evidenciado pela ausência de reaçãocom lugol. Os fósseis de Tribophyceae são raros; são conhecidas Vaucheria fósseisque datam do Mioceno, Pleistoceno e Holoceno.

SchizocladiophyceaeA classe Schizocladiophyceae foi criada bem recentemente para uma alga há poucodescrita (Schizocladia; Kawai et al., 2003), que é muito próxima das Phaeophyceae.

PhaeophyceaeAs Phaeophyceae ou algas pardas formam um grupo muito homogêneo, que englobacerca de 1.800 espécies distribuídas em 285 gêneros (Reviers; Rousseau; Draisma,2007). Sua morfologia apresenta uma grande diversidade; suas dimensões variamconsideravelmente, ocorrendo desde organismos microscópicos até talos gigantes(as maiores algas conhecidas são as algas pardas pertencentes ao gênero Macrocystis,cujos talos podem atingir 40 m, e mesmo 60 m, e crescer 45 cm por dia), mas elasnão são unicelulares. Sendo majoritariamente marinhas, elas vivem quase semprefixas sobre rochas, ou são epífitas; no entanto, os sargaços flutuantes constituemo mar de Sargaço, e o gênero Pylaiella pode sobreviver na fase pelágica e originarmarés castanhas. As Phaeophyceae ocorrem desde em regiões equatoriais e tropicaisaté em regiões subpolares, mas é nas regiões frias que elas apresentam maior diver-sidade, tanto em número de espécies como em variedade de tipos morfológicos.São conhecidos fósseis de algas pardas, mas os mais antigos não podem ser atribuí-dos com certeza a essas algas; seu surgimento é, portanto, difícil de datar comprecisão.

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O Em escala mundial, a importância econômica das algas pardas está ligada princi-palmente ao seu uso direto na alimentação humana, sobretudo na Ásia. No Japão,Laminaria japonica é consumida sob o nome de kombu. Trinta por cento da coletaprovêm da natureza, o resto de culturas. Após a coleta, os talos são estendidos ao solpara secar; depois, são fervidos até apresentarem cor verde. As algas são em seguidasalgadas e embaladas para serem utilizadas como condimento. Na Europa, Laminaria

saccharina e L. digitata são às vezes vendidas sob o mesmo nome de kombu. Os japonesestambém apreciam uma outra alga parda, Undaria pinnatifida, comercializada sob onome de wakame. Contrariamente ao kombu, esta alga provém inteiramente de cultu-ras. Ela também é fervida, salgada e seca. Durvillaea, uma alga parda que atinge 10 mde comprimento e vários centímetros de espessura, é um alimento tradicional naAmérica do Sul e na Nova Zelândia. Nos países ocidentais, a importância econômicadas algas pardas resulta dos usos industriais dos alginatos. Esses polímeros sãoutilizados como suporte em biotecnologias, agente complexante, radiodescontami-nante ou como invólucro biológico. São também utilizados como curativo internoem gastrenterologia, servem para tomar impressões dentárias ou como aditivo paradiversos produtos. São empregados em setores de atividades tão variadas como naindústria petroquímica, na impressão ou na impermeabilização de tecidos, no invólu-cro de eletrodos de solda ou na indústria alimentar. A partir dos anos 1990, pesquisasmostraram que extratos de algas contêm moléculas oligossacarídicas, reconhecidaspelas células das plantas, que regulam seu crescimento, seu desenvolvimento e suaresistência a agentes patogênicos (de onde, às vezes, sua qualificação de “vacinas”),mas seu modo de ação permanece pouco conhecido. A riqueza em iodo das algaspardas, em particular das Laminariales, faz delas um meio natural de luta contra ainsuficiência da tireoide. As Laminariales são assim utilizadas como fonte de iodopelos chineses há 1.500 anos. A riqueza em fibras das algas pardas facilita o trânsitointestinal e permite, também, que sejam utilizadas como “quebra-fome”, sendoindicadas em certos regimes de emagrecimento, na forma de cápsulas gelatinosas oude hóstias. Em ginecologia, varetas talhadas em estipes de Laminariales ainda sãoutilizadas para dilatar o colo do útero: elas aumentam de volume ao se reidratarem,graças à propriedade das suas mucilagens de absorverem grande quantidade de água.As algas, em especial as algas pardas, são utilizadas em talassoterapia, sob a forma decataplasmas ou de banhos quentes, tônicos, estimulantes e remineralizantes.

EustigmatophyceaeAs Eustigmatophyceae englobam oito gêneros e cerca de 15 espécies de organismosunicelulares, cocoides, às vezes coloniais, dulciaquícolas ou marinhos. Os plastídiossão desprovidos da lamela periférica característica das Ochrophyta. Seus zoósporostêm forma alongada característica.

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SynchromophyceaeA classe Synchromophyceae foi criada para a alga unicelular marinha Synchroma

grande, recentemente descoberta por Horn e colaboradores (2007). Synchroma grande

é uma alga ameboide arredondada que produz uma lórica e possui longos filípodes.Os filípodes de várias células podem fusionar, formando uma rede que permite acaptura de outros organismos unicelulares, como bactérias ou diatomáceas. A divi-são vegetativa das células resulta na formação de duas células-filhas: uma permane-ce na lórica, substituindo a célula-mãe, e a outra se diferencia em uma alga ameboidefusiforme que se desloca. Nenhuma fase flagelada é conhecida. O plastidoma écomplexo, composto de vários plastídios, cada um contendo um pirenoide e sendoenvolto por duas membranas, com o conjunto também limitado por duas membra-nas. Os plastídios são desprovidos da lamela periférica característica das Ochrophyta.

Chrysophyceae stricto sensuEsta classe é composta de cerca de 1.000 espécies, distribuídas em cerca de 200gêneros. As espécies têm a particularidade de formar cistos endógenos silicosos, denatureza zigótica, que constituem uma fase de resistência e de repouso. As crisofíceassão microscópicas, sobretudo unicelulares, solitárias ou coloniais, às vezes filamen-tosas. As células podem ser nuas, providas de uma fina parede, ou estar contidas emuma lórica de composição química variável. Em sua maioria, são dulciaquícolas, livresou fixas, mas existem táxons marinhos; muitas espécies preferem águas não poluí-das frias ou temperadas. Formas loricadas são conhecidas em depósitos que datamdo Eoceno. Os cistos estão presentes nos sedimentos marinhos e de água doce, doCretáceo ao Holoceno. Em alguns depósitos, os cistos silicosos das Chrysophyceaepodem, às vezes, ser mais abundantes do que as frústulas de diatomáceas. Algumascrisofíceas, em particular espécies da ordem Synurales, são responsáveis por odoresdesagradáveis nas águas de consumo. A riqueza em lipídios desse grupo fez deleuma importante fonte de petróleo.

Dinophyta (Alveolata)Este grupo contém cerca de 4.000 espécies (das quais a metade é fóssil) distribuídasem 550 gêneros (dos quais cerca de três quartos são fósseis). Essas algas sãomajoritariamente unicelulares, ocorrendo algumas raras formas filamentosas; emsua grande maioria, são flageladas, mas existem formas imóveis, ameboides oucoloniais. São geralmente microscópicas; o maior dinoflagelado conhecido, Noctiluca,

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O mede cerca de 2 mm. Dois flagelos desiguais estão geralmente inseridos na faceventral, quase sempre pelo meio do corpo celular: um deles, orientado transversal-mente, se insere em um sulco equatorial (o cingulum), e o outro, longitudinal, seinsere pela sua parte basal em um sulco longitudinal (o sulcus); ambos emergemno ponto de intersecção dos dois sulcos. Na periferia da célula, sob a membranaplasmática, situa-se uma camada superficial de vesículas poligonais achatadas deno-minada anfiesma. Essas vesículas costumam conter placas celulósicas que consti-tuem a couraça ou armadura. A grande maioria das dinofitas possui um núcleoparticular (o dinocarion), ao menos durante uma fase de seu ciclo de vida. O dino-carion possui cromossomos sempre condensados, mesmo na interfase, como nasEuglenophyceae, e contém pouca quantidade de histonas (durante muito tempo,pensou-se que era desprovido delas). Cerca de 50% das espécies são desprovidas deplastídios e heterótrofas (principalmente fagotróficas). A digestão das presas captu-radas faz-se em vacúolos especializados – os vacúolos digestivos. Numerosas dino-fitas possuem órgão de apreensão especializado – o pedúnculo (pseudópode oriundodo sulcus). Noctiluca scintillans possui um tentáculo. Diversos dinoflagelados, comoNoctiluca, são bioluminescentes; esta bioluminescência é muitas vezes devida à pre-sença de bactérias simbióticas dispostas na periferia do citoplasma das células queemitem luz. A oxidação da luciferina (substrato) pela luciferase (enzima) produz-se após um estímulo mecânico (ondas, nado, etc.), elétrico ou osmótico, e traduz-se por uma cintilação fosforescente. A pigmentação dos plastídios é composta declorofilas a e c e de carotenoides, exceto nos casos em que o plastídio deriva de umaalga verde ou de uma criptofita. As dinofitas, em sua maioria planctônicas, são,sobretudo, marinhas (90%), mas existem numerosas espécies dulciaquícolas. Sãoconhecidas dos polos aos trópicos, sendo mais abundantes nas águas quentes. Certasespécies são endozooicas, simbióticas ou parasitas. No momento, é difícil calcular aépoca de surgimento do grupo, pois não se tem certeza de que os cistos fósseis maisantigos sejam mesmo de Dinophyta. Esses cistos fósseis, de natureza zigótica, datamdo Pré-Cambriano, mas os que podem ser atribuídos com certeza às dinofíceasdatam do Siluriano. Os fósseis são abundantes nos sedimentos marinhos no Meso-zoico e Cenozoico, em especial pelo fim do Triássico ou início do Jurássico. Tambémsão encontrados fósseis de água doce.

As Dinophyta são subdivididas em quatro classes: as Dinophyceae são compos-tas de organismos fotossintéticos ou não, possuindo um dinocarion em todas asfases de seu ciclo de vida; as Blastodiniphyceae são formadas por espécies parasitasnão fotossintéticas de peixes e invertebrados, tendo um dinocarion somente duranteparte de seu ciclo biológico; as Noctiluciphyceae contêm organismos flageladosfagotróficos não fotossintéticos, com um dinocarion apenas durante uma parte deseu ciclo de vida; e as Syndiniophyceae incluem parasitas marinhos não fotossin-téticos de outros dinoflagelados, invertebrados e ovos de peixes, não possuindodinocarion em nenhuma etapa de seu ciclo biológico.

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Certas dinofitas são tóxicas, mas não estão necessariamente na origem de prolife-rações, podendo ser nocivas em fracas concentrações (por exemplo, o gênero Dinophysis

contém toxinas que provocam diarreia). Algumas espécies podem causar impactoeconômico negativo, especialmente tornando a produção de moluscos imprópriaao consumo. O gênero Alexandrium, que produz toxinas com forte poder paralisante,tem causado envenenamentos em culturas de salmão, no Chile. Além desse impactoeconômico, esta alga tem sido responsável pela morte de pessoas no Chile e nasFilipinas, país mais atingido; ela contamina organismos filtradores (mexilhões,por exemplo) que concentram sua toxina, a qual resiste ao cozimento e é mortalpara o homem. O dinoflagelado bentônico Gambierdiscus toxicus é responsável pelaciguatera, envenenamento resultante do consumo da carne contaminada de deter-minados peixes tropicais marinhos. Outra espécie que se tornou preocupante naCarolina do Norte, na costa leste dos Estados Unidos (em particular, na baía dePalmico), é Pfiesteria piscicida. Esta alga libera toxinas que provocam perdas neuroló-gicas de percepção próximas do mal de Alzheimer. As principais causas do desenvol-vimento desta alga poderiam ser os dejetos das propriedades vizinhas de criação degalinhas e de porcos. O fenômeno estendeu-se por grande parte da costa leste dosEstados Unidos, até a baía de Chesapeake, ao norte, e, em direção oposta, até o sulda Flórida. Verossimilmente, a propagação da alga dá-se pelos balastros dos barcosde carga. Pessoas responsáveis por culturas de dinofitas tóxicas observaram a exis-tência de emanações perigosas, durante a abertura dos frascos de cultura; algumasneurotoxinas, como as brevetoxinas de Gymnodinium breve, em particular, são volá-teis. Os cistos fósseis das dinofitas, assim como as diatomáceas, são utilizados comoindicadores bioestratigráficos, em especial na pesquisa petroleira.

Plastídios muito diversificados nas DinophytaOs plastídios das Dinophyta ainda não foram tratados neste capítulo. Eles são deorigens distintas (ver a revisão detalhada de Moestrup e Daugbjerg, 2007). O plastídiomais frequente no grupo, contendo um carotenoide particular – a peridinina –, teriaderivado ou de uma Haptophyta (Yoon et al., 2002) ou de uma alga vermelha (Yoonet al., 2005) ou de uma diatomácea (Ochrophyta) (Bodyl; Moszczynsky, 2006).Caso este plastídio seja derivado de uma haptofita ou de uma ocrofita, trata-se deendossimbiose terciária, uma vez que as haptofitas e as diatomáceas já resultam deendossimbiose secundária com uma alga vermelha. Em outras dinofitas, os plastídiossão derivados ou de uma alga verde (Chlorophyta) ou de haptofitas, criptofitas ouocrofitas: nestes últimos três casos, trata-se também de endossimbioses terciárias,mas elas são finalizadas em graus variáveis (por exemplo, não está claramenteestabelecido se a criptofita endossimbiótica de certas Dinophysiales é mesmo um

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O plastídio ou se se trata simplesmente de um cleptocloroplasto). Estes plastídiossucederam ao plastídio com peridinina e o substituíram. Diversos tipos deendossimbioses temporárias com algas ou somente com plastídios (cleptocloro-plastos) também existem nas dinofitas, do mesmo modo que em outros organismos.Nudibrânquios, opistobrânquios e ciliados incorporam também em seus tecidos oscloroplastos das algas das quais se nutrem; esses cloroplastos capturados permane-cem metabolicamente ativos e são úteis a seu hospedeiro.

Sporozoa (Alveolata): algas?Os Sporozoa, táxon-irmão das Dinophyta, possuem um plastídio vestigial não fun-cional. Os esporozoários tiveram, pois, um plastídio funcional e são algas que perde-ram a capacidade de realizar fotossíntese. Resultados contraditórios não permitemafirmar qual seria a natureza desse plastídio: se é uma alga vermelha ou uma algaverde; encontram-se nele assinaturas genéticas desses dois tipos de organismos.Esse plastídio que não efetua mais a fotossíntese foi provavelmente conservadoporque produz ácidos graxos indispensáveis. A perda de seu plastídio provoca amorte das células dos esporozoários, o que abre perspectivas terapêuticas revolucio-nárias contra esses parasitas (por exemplo, na luta contra o paludismo).

Vários genomas de origens diferentes nas algasAs “algas” são, pois, quimeras onde coexistem vários genomas de origens diferentes(arquea, bactéria púrpura, cianobactéria, genomas eucarióticos provenientes de en-dossimbioses secundárias ou terciárias). O genoma dos endossimbiontes foi incor-porado àquele do núcleo a mais de 90%. Estima-se que, em Arabidopsis (Angiospermae,Brassicaceae), 4.500 genes que codificam para proteínas (18% do total) são de origemcianobacteriana e resultam desta transferência (Martin et al., 2002). Os plastídiosdas plantas superiores contêm ainda uma centena de genes. Esta incorporação nogenoma nuclear pôde ocorrer de forma acidental após uma lise do plastídio. Emoutros casos, um RNA mensageiro plastidial pôde passar ao citosol, ser transcritopor uma transcriptase reversa, e depois a cópia do gene ser integrada no genomanuclear. As duas cópias então se expressaram. Para que a proteína codificada peloalelo do núcleo possa passar através da membrana plastidial, uma via metabólicade importação de proteínas e, em particular, a associação de um peptídeo de trânsitoa essas proteínas devem ser adquiridas. Quando a proteína codificada pelo núcleoatinge o plastídio, o alelo plastidial pode desaparecer por mutação deletéria. Essa

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evolução por associações sucessivas, verdadeiros “encaixes” ou organismos gigognes,fez com que as algas fossem qualificadas como “bonecas russas”.

Número de eventos de endossimbioseA possibilidade da qual dispomos, de agora em diante, de reconstituir a históriaevolutiva dos táxons graças à análise de suas sequências gênicas geralmente permiteconfirmar a natureza dos organismos quanto à origem dos plastídios (cianobactéria,alga vermelha, alga verde ou outra; Fig. 1.2), mas o número de eventos de endos-simbiose, em certos casos, ainda não está perfeitamente estabelecido.

Plastídios da linhagem Plantae:provavelmente um único eventoTodas as filogenias moleculares indicam a origem monofilética dos plastídios, eatualmente está bem estabelecido que a filogenia da linhagem Plantae se sobrepõeàquela de seus plastídios (Rodriguez-Ezpeleta et al., 2005, Rodriguez-Ezpeleta;Philippe, 2006). Poderia parecer, pois, que o evento de endossimbiose do qual sãooriundos os plastídios primários tenha sido único. No entanto, isto permanece discu-tível, pois não exclui a hipótese de que cianobactérias diferentes, mas estreitamenteaparentadas entre si, possam estar de modo independente na origem dos plastídiosdas Glaucophyta, Rhodoplantae e Viridiplantae.

Muitos argumentos consistentes são favoráveis a um evento único e foramexpostos de maneira detalhada particularmente por Cavalier-Smith (2007). Emprimeiro lugar, um episódio de endossimbiose é sempre seguido da redução dogenoma do simbionte, cujas proteínas são então majoritariamente codificadas pelonúcleo, o que supõe a intervenção de um mecanismo complexo que permite a maisde um milhar de proteínas ser importado para o plastídio através de sua duplamembrana (Reumann; Inoue; Keegstra, 2005); a existência de vários eventos supo-ria, pois, várias aquisições independentes e sucessivas desse mecanismo, uma hipó-tese que necessitaria de uma argumentação solidamente apoiada, que nada parecedemonstrar no momento (Cavalier-Smith, 2007). No entanto, mesmo que se admitaum evento inicial com o ancestral comum da linhagem Plantae, é evidentementepossível que os plastídios das Rhodoplantae e/ou das Viridiplantae tenham substituí-do a posteriori esse primeiro plastídio nos hospedeiros já de posse da maquinaria.Certos arranjos de genes nos plastídios são comuns a eles, mas diferentes do que éobservado nas cianobactérias, o que, no entanto, depõe a favor de uma origem

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Figura 1.2Origem dos plastídios.1. Um organismo flagelado captura uma cianobatéria e, ao invés de digeri-la, estabelece uma associaçãosimbiótica com ela; essa cianobactéria se instala no citosol celular; provavelmente, a cianobactéria ancestralpossuía as clorofilas a e b, assim como os pigmentos azuis e vermelhos: a clorofila b e o pigmento vermelhoforam perdidos nas Glaucophyta, de onde sua cor verde-azulada (clorofila a + pigmentos azuis); a clorofilab foi perdida nas algas vermelhas, onde o pigmento vermelho domina, daí sua cor (clorofila a + pigmentosazuis + pigmentos vermelhos dominantes); os pigmentos azuis e vermelhos foram perdidos nas plantasverdes, que são coloridas somente pelas clorofilas a e b. 2. Uma clorofita está na origem do plastídio dasEuglenophyceae. 3. Uma outra clorofita originou o plastídio das Chlorarachniophyceae. 4. Uma alga vermelhaestá na origem do plastídio das Cryptophyta; o plastídio destas últimas só conservou o pigmento vermelho, àsvezes substituído ulteriormente por um pigmento azul. 5. Uma alga vermelha deu origem ao plastídio dasHaptophyta, que não possuem pigmentos acessórios vermelhos e azuis: o plastídio tem cor castanho-doura-da devido aos carotenoides. 6. Uma alga vermelha originou o plastídio das Ochrophyta, que também nãopossuem pigmentos acessórios vermelhos e azuis: a cor do plastídio é castanho-dourada devido aoscarotenoides. Permanece em aberto saber se a origem do plastídio das Cryptophyta, Haptophyta e Ochrophyta(que possuem, todas, clorofilas a e c) é única ou não. 7. A origem do plastídio com peridinina (e clorofilas a ec) das Dinophyta também continua em discussão: ele poderia resultar de uma endossimbiose terciária,talvez com uma diatomácea. 8. Nas Dinophyta, plastídios de origens diversas (Chlorophyta, Ochrophyta,Haptophyta ou Cryptophyta) substituíram o plastídio com peridinina (ver texto). 9. A natureza do plastídio dosSporozoa permanece ainda enigmática: se é uma alga verde ou uma alga vermelha. 10. A origem do supostoplastídio das Picobiliphyta ainda não foi objeto de qualquer pesquisa.

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única (Cavalier-Smith, 2007, e referências citadas por este autor). Entretanto, issotambém poderia ser o produto de uma evolução convergente resultante da reduçãodrástica do genoma (Stiller et al., 2003). Algumas características da antena coletorada fotossíntese também são comuns aos plastídios da linhagem Plantae e ausentesnas cianobactérias (Cavalier-Smith, 2007, e referências citadas por este autor), e pa-rece pouco provável que essas características comuns resultem de eventos separados.

A importação de uma proteína nuclear no plastídio das Glaucophyta e dasRhodoplantae supõe a aquisição de um peptídeo de trânsito (codificado por umasequência de DNA) necessário ao seu reconhecimento por uma GTPase (Toc 34),que a faz depois passar através de uma grande porina (Toc 75); a proteína é emseguida absorvida através do canal de uma outra porina (Toc 110) por proteínaschaperones que utilizam energia do ATP. Uma peptidase de trânsito elimina depoiso peptídeo de trânsito. Ora, esses peptídeos de trânsito de diversas linhagens dePlantae são muito similares entre si, e foi demonstrado in vitro que são parcialmenteintercambiáveis (Palmer; Delwiche, 1998, McFadden, 2001, Delwiche, 2007). Os peptí-deos de trânsito das Glaucophyta e das Rhodoplantae são funcionais nas Viridiplantae,mas o inverso não ocorre: estas últimas não têm o receptor Toc 34 (talvez perdidoao longo da evolução), mas possuem um outro (Toc 159) que permite a importação,por um lado, de proteínas associadas à antena coletora com clorofilas a e b e, poroutro, da pequena subunidade da Rubisco, cujo gene (plastidial nas Glaucophyta enas Rhodoplantae) passou no núcleo nas Viridiplantae.

Resumindo, um conjunto de argumentos é de preferência em favor de um eventoúnico, e nenhum resultado experimental veio contradizer esta possibilidade. Todavia,não é possível excluir a hipótese alternativa, e tal hipótese – cianobactérias estreita-mente aparentadas que realizam várias endossimbioses separadas com hospedeirosdiferentes, mas eles próprios estreitamente aparentados, em um período muitocurto – é absolutamente impossível de demonstrar, se as cianobactérias próximasdesses diferentes plastídios, mais próximas do que eles mesmos são entre si, desapa-receram ou nos são desconhecidas.

Plastídios das Euglenophyceae e dasChlorarachniophyceae: verossimilmente dois eventosNão é contestado que o plastídio das Euglenophyceae (Reviers, 2002, p. 77) e dasChlorarachniophyceae (Reviers; Burrowes, 2003, p. 10) seja uma alga verde; asfilogenias moleculares permitem mesmo precisar que se trata de uma Chlorophyta.Cavalier-Smith (1999) havia sugerido que este evento tenha sido único, o que impli-caria que os Excavata (aos quais pertencem as Euglenophyceae) e os Rhizaria (aosquais pertencem as Chlorarachniophyceae) fossem táxons-irmãos e reunidos em

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O uma linhagem que ele havia proposto denominar Cabozoa (organismos com clorofi-las a e b). De fato, por um lado, existe de agora em diante um consenso em dizerque se trata muito provavelmente de dois eventos separados de endossimbiose se-cundária (Keeling, 2004, Leander, 2004, Bodyl; Moszczynsky, 2006) e, por outro, asRhizaria são mais aparentadas dos Stramenopiles e dos Alveolata do que dos Exca-vata (Burki et al., 2007).

Plastídios das Cryptophyta, Haptophyta, Ochrophytae Dinophyta: uma controvérsia ainda vivaCavalier-Smith (1999) havia proposto que o plastídio das Euglenophyceae e dasChlorarachniophyceae tenha resultado de um evento único (ver anteriormente),mas também que este seria o caso para o plastídio das Cryptophyta, Haptophyta,Ochrophyta (grupos que Cavalier-Smith reúne sob o nome de Chromist) e dasDinophyta (pertencentes aos Alveolata). Ele baseava esta hipótese na suposição deque um evento de endossimbiose tivesse sido um episódio evolutivo raro. Essesquatro últimos grupos de algas seriam então reunidos em um conjunto monofiléticoque ele propôs denominar Chromalveolata (contração de Chromist mais Alveolata).Na verdade, nada demonstra que os episódios de endossimbiose sejam raros: aquelesda linhagem Plantae, das Euglenophyceae e das Chlorarachniophyceae diferementre si; outros eventos distintos com cianobactérias também sobrevieram emPaulinella chromatophora (Cercozoa) e talvez, também, na criptofita Peliaina; enfim,nas Dinophyta, os plastídios são de origens múltiplas, às vezes correspondem avários eventos sucessivos de endossimbiose e podem resultar de cenários de associa-ções temporárias ou de associações que não conduzem necessariamente a umaendossimbiose inteiramente finalizada (por exemplo, os cleptocloroplastos). Comodestaca Delwiche (2007), a multiplicidade dessas possibilidades deixa supor quepré-adaptações consideráveis puderam ter ocorrido durante associações específicas,mas temporárias, e facilitado as endossimbioses. Numerosos argumentos indicamque os plastídios desses grupos têm uma origem monofilética, mas, como nos plas-tídios da linhagem Plantae, isto não indica necessariamente uma origem única(ver, por exemplo, a discussão de Bodyl, 2005 e Bodyl; Mosczynsky, 2006). Poroutro lado, parece hoje estabelecido que, se os Alveolata são mesmo o táxon-irmãodos Stramenopiles (que contêm as Ochrophyta, autótrofas, mas também numerososgrupos de organismos heterótrofos), o ramo-irmão deste é aquele dos Rhizaria (des-providos de plastídios, exceto nas Chlorarachniophyceae), o conjunto que está apa-rentado de maneira mais distante com uma linhagem que reagrupa as Haptophyta(autótrofas ou mixotróficas), as Cryptophyta (autótrofas), as Picobiliphyta (prova-velmente autótrofas) e as Katablepharidophyta (heterótrofas) (ver Fig. 1.1). A hipó-

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tese dos Chromalveolata implicaria, pois, em numerosas perdas de plastídios aolongo da evolução e deveria doravante incluir os Rhizaria neste conjunto. Ora, se osOomycota (Stramenopiles próximos das Ochrophyta) muito verossimilmente perde-ram seu plastídio (a presença de genes de origem plastidial foi identificada nogenoma de Phytophthora; Tyler et al., 2006), no momento nada permite pensar queeste seja o caso, por exemplo, em outros Stramenopiles heterótrofos, nos Ciliata(Alveolata), no gênero Goniomonas (flagelado incolor situado na base da árvorefilogenética das criptofitas) ou nos Rhizaria. Visto que os Sporozoa e as Dinophytasão táxons-irmãos e que os Sporozoa possuem plastídio, também foi proposto queo plastídio com peridinina das Dinophyta pudesse ter uma origem comum comaquele dos Sporozoa, mas isto ainda permanece controverso. Em resumo, certosautores são partidários da hipótese de uma só endossimbiose secundária para todoou parte desses grupos, e outros são favoráveis a vários eventos independentes deendossimbiose, não existindo, no presente, um consenso.

Uma “linhagem vermelha” nos oceanosAs algas vermelhas e os organismos que possuem um plastídio derivado de umaalga vermelha, por endossimbiose secundária ou terciária, são muito mais abundan-tes nos oceanos do que nas águas continentais, estas últimas e o meio terrestresendo dominados pela “linhagem verde”. Por analogia, utilizou-se, pois, o termo“linhagem vermelha” para designá-los.

Participação das algas em diversas simbiosesou a busca da série gigogne (encaixes múltiplos)Além de serem comparadas a “bonecas russas” (supracitado), as algas participamde diversas simbioses, das quais as mais comuns são os liquens. Com efeito, osliquens são associações simbióticas constituídas de um fungo (quase sempre umascomiceto) e de uma alga: em 80% dos casos, trata-se de uma alga verde (muitasvezes pertencente ao gênero Trebouxia); nos 20% restantes, trata-se de uma ciano-bactéria. Numerosos animais (foraminíferos, ciliados, radiolários, espongiários, hi-drários, turbelários) estabeleceram relações de simbiose com algas unicelulares ver-melhas ou verdes, e os produtos da fotossíntese intervêm na nutrição do hospedeiro.Um exemplo bem conhecido é o do pequeno verme achatado Convoluta roscoffensis,que vive em simbiose com a clorofita Tetraselmis convolutae. Um ciliado (Mesodinium

rubrum) contém uma criptofita endossimbiótica e depende de sua atividade fotos-

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O sintética. Uma alga verde (Pedinomonas noctilucae) está presente no vacúolo de certosindivíduos da dinofita Noctiluca. O essencial das simbioses com os celenterados(corais, anêmonas do mar) efetua-se com o único gênero Symbiodinium (Dinophyta),e os corais não podem sobreviver sem a presença desses seus dinoflagelados simbion-tes. Conhecem-se também raros exemplos de diatomáceas (organismos unicelularespertencentes às Ochrophyta; ver anteriormente) ou de haptofitas simbiontes. Asalgas pardas Pelvetia e Ascophyllum são comparáveis a liquens, mas, ao contráriodestes últimos, nelas é o componente algal e não o componente fúngico que domina;estas associações são denominadas “micoficobioses”: as algas abrigam um ascomi-ceto simbionte (Mycophycias [= Mycosphaerella] ascophylli). Algumas algas verdes,como os gêneros Prasiola, Cladophora ou Blidingia, formam também associações maisou menos simbióticas com os fungos.

Grupos de “algas” ainda desconhecidosA extração da totalidade de DNA contido em uma amostra de água, seguida daidentificação das diversas sequências moleculares obtidas utilizando um iniciadoruniversal para começar sua amplificação, permite inventariar a diversidade biológicada água sem ter que isolar os diversos organismos. Este método permitiu colocarem evidência grupos de “algas” que seriam, no momento, conhecidos somente poresta assinatura molecular, mas que, até agora, nunca foram observados. Algumasdessas assinaturas necessitam ser confirmadas, pois sequências quiméricas (consti-tuídas de um fragmento de sequência pertencente a uma categoria de organismose de outro fragmento pertencente a uma outra categoria) podem ter sido geradasacidentalmente, e outros artefatos são suscetíveis de distorcer os resultados (Berney;Fahrni; Pawlowski, 2004).

ConclusãoAs pesquisas destes últimos decênios mostraram que os organismos reagrupadossob o nome “algas” não deveriam mais constituir uma única e mesma entidadebotânica na classificação do mundo vivo. Sete dos 10 conjuntos de algas eucarióticassão completamente distintos da linhagem das plantas (Plantae) ou dos animais(Metazoa). Em relação aos animais ou às plantas superiores, as algas constituem,pois, modelos biológicos originais, cujo interesse não foi ainda suficientementepercebido: essa diversidade ainda deve ser consideravelmente explorada para servalorizada. As “algas” (incluídas as Embryophyta) têm, no entanto, uma caracterís-

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tica comum que é a de conterem uma cianobactéria endossimbiótica e, portanto,possuem a clorofila a e efetuam a fotossíntese oxigênica, quando não são elas pró-prias uma cianobactéria.

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